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Revista Colombiana de Entomología

Print version ISSN 0120-0488On-line version ISSN 2665-4385

Rev. Colomb. Entomol. vol.48 no.2 Bogotá July/Dec. 2022  Epub Sep 19, 2022

https://doi.org/10.25100/socolen.v48i2.11172 

Sección Agrícola /Artículo de revisión / Review

Revisión sobre la broca del café, Hypothenemus hampei (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) con énfasis en la resistencia mediante antibiosis y antixenosis

Review on the coffee berry borer, Hypothenemus hampei (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae), with emphasis on resistance by antibiosis and antixenosis

1 Centro Nacional de Investigaciones de Café (Cenicafé), Manizales, Colombia. Diana.molina@cafedecolombia.com


Resumen

El control genético como método de control que puede combinarse con otros métodos, ha sido poco estudiado como alternativa económicamente viable y de fácil adopción en el caso de la broca del café Hypothenemus hampei (Ferrari), plaga que ocasiona las mayores pérdidas económicas al cultivo de café en Colombia. Los esfuerzos por reducir estas pérdidas económicas se han enfocado principalmente en el manejo integrado de la plaga a través de prácticas culturales, químicas y biológicas, que han logrado mantener su infestación por debajo del 5% que representa alrededor del 7% de los costos de producción del café. El empleo de variedades resistentes aumenta la eficiencia del manejo integrado debido a que permite reducir el número de individuos por generación y prolonga su periodo de desarrollo. Esto disminuye el crecimiento de la población y mantiene los insectos por debajo de los niveles de daño económico. Esta revisión presenta información del origen de la broca del café, su dispersión, biología y ciclo de vida, y las pérdidas económicas ocasionadas por la plaga. Se hizo énfasis en los estudios de resistencia de la planta de café contra la broca mediante antibiosis y antixenosis. En el caso de antibiosis, se recopiló la identificación de las fuentes de resistencia del género Coffea, así como la utilización de introducciones etíopes de Coffea arabica y de accesiones de C. liberica de la Colección Colombiana de Café (CCC) como progenitores masculinos para el desarrollo de una variedad con efecto de antibiosis contra la broca. En el caso de antixenosis, se compilaron los estudios pertinentes realizados en especies y variedades de café respecto a H. hampei.

Palabras clave: broca del café; Coffea arabica; Coffea liberica; control genético; mejoramiento de café; variedades de café resistentes

Abstract

Genetic control as a control method that can be combined with other methods, has been little studied as an economically viable and easy-to-adopt alternative in the case of the coffee berry borer, Hypothenemus hampei (Ferrari), the pest that causes the greatest economic losses to coffee crop in Colombia. Efforts to reduce these economic losses have been mainly focused on the integrated pest management of the pest through cultural, chemical, and biological practices, which have managed to maintain its infestation below 5%, which represents around 7% of coffee production costs. Genetic control can be successfully combined with the other control methods currently being used. The use of resistant varieties increases the efficiency of integrated pest management because it reduces the number of individuals per generation and prolongs their development period. This reduces population growth and keeps insects below economic injury levels. This review presents information on the origin of the coffee berry borer, its dispersal, biology and life cycle, and the economic losses caused by this pest. Emphasis was placed on studies of coffee plant resistance to CBB through antibiosis and antixenosis. In the case of antibiosis, the identification of sources of resistance in the genus Coffea is compiled, as well as the use of Ethiopian introductions of Coffea arabica and accessions of C. liberica from the Colombian Coffee Collection (CCC) as male progenitors for the development of a coffee variety with antibiosis effect against the CBB. In the case of antixenosis, the relevant studies carried out on coffee species and varieties with respect to H. hampei are compiled.

Keywords: Coffea arabica; Coffea liberica; coffee berry borer; coffee plant breeding; coffee resistant varieties; genetic control

Introducción

El café es una de las materias primas más comercializada en el mundo; se cultiva en 11 millones de hectáreas en 82 países en desarrollo (Food and Agriculture Organization of the United Nations 2022). Aunque, en el género Coffea se han identificado 130 especies (Davis y Rakotonasolo 2021), únicamente se comercializan Coffea arabica L., representando el 70% de la producción global y Coffea canephora Pierre ex A.Froehner, el 30% restante. En Colombia, solo se cultiva la especie C. arabica, y su importancia para la economía radica en que este cultivo ocupa la mayor área sembrada del país, 837.341 ha, con un valor de la cosecha en 2021 de $10.768.530 (Federación Nacional de Cafeteros de Colombia 2022).

C. arabica, además, de poseer excelentes características agronómicas, es susceptible a la broca del café Hypothenemus hampei Ferrari, 1867 (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) (Cortina et al. 2013). Esta plaga ocasiona las mayores pérdidas económicas al cultivo de café en el mundo, debido a que la hembra se alimenta del endospermo y se reproduce en el interior del fruto, provocando su daño total (Ticheler 1961), y en muchos casos la caída prematura de las cerezas (Bustillo et al. 1998; Infante et al. 2009). Adicionalmente, los frutos brocados que alcanzan su maduración disminuyen el peso del café pergamino en 18% (Bustillo 2006) y reducen la calidad organoléptica de la bebida (Puerta 2015). Sin un manejo del insecto habría al menos 25% de granos dañados, lo cual equivale a una pérdida de U$180 millones anuales en Colombia (Duque y Baker 2003).

Para reducir estas pérdidas, en Colombia se ha diseñado un programa de Manejo Integrado de la Broca del café (MIB), constituido por el control cultural, biológico y químico. El primero consiste en la recolección manual de frutos maduros y sobre maduros en el árbol y en el suelo, actividad denominada ´Re-Re´ para ´Recolección´ y ´Repase´, después de la cosecha y entre cosechas (Federación Nacional de Cafeteros 2004). Una investigación participativa con pequeños caficultores demostró que el control cultural es la práctica más eficiente para el control de la broca dentro del MIB, adoptada por el 98% de los caficultores (Aristizábal et al. 2002). Dicha información fue confirmada por Cure et al. (2020), siendo el método más eficiente y económicamente viable para reducir la infestación de este coleóptero en Colombia.

El segundo método de control, basado en la aplicación de hongos entomopatógenos y la liberación de parasitoides, ha mostrado que los niveles de control de la broca con Beauveria bassiana (Bálsamo) Vuillemin varían desde 20% hasta 75%, debido a que la eficiencia de este hongo en campo depende de la concentración, virulencia y cepa, así como de las condiciones del clima junto con la eficacia de la aplicación (Benavides et al. 2012); con una inversión que corresponde alrededor del 2,8% de los costos de producción de café (Posada et al. 2004).Adicionalmente, muestreos realizados varios años después de la liberación de los parasitoides Cephalonomia stephanoderis Betrem, Prorops nasuta Waterston y Phymastichus coffea La Salle (Benavides et al. 1994; Quintero et al. 1998; Baker 1999; Aristizábal et al. 2004; Jaramillo et al. 2005), solo confirmaron el establecimiento de P. nasuta en Colombia; pero las poblaciones de estos enemigos naturales disminuyeron en ausencia de liberaciones frecuentes y el alto costo de su producción es un factor limitante para su adopción (Bustillo et al. 1996; Baker 1999; Bustillo 2006; Maldonado y Benavides 2007; Benavides et al. 2012). Adicionalmente, se modelo la biología de los parasitoides C. stephanoderis, Cephalonomia hyalinipennis Ashmead y P. nasuta encontrando que debido a su baja capacidad reproductiva en relación a la broca, fueron ineficaces para su control biológico (Rodríguez et al. 2017).

El tercer método de control, mediante la aplicación de insecticidas se realiza cuando las hembras vuelan en la búsqueda de nuevos frutos o en el proceso de penetración, para prevenir el daño de los frutos sanos y para que las hembras estén directamente expuestas a los insecticidas y mueran sin alcanzar la semilla (Villalba et al. 1995). En Colombia, la frecuencia de las floraciones hace posible la presencia de las diferentes fases de la fructificación durante todo el año (Arcila et al. 1993), lo que dificulta el control químico porque se necesitarían aspersiones frecuentes. Adicionalmente, los insecticidas ocasionan daño al ambiente y a los operarios, así como desequilibrios ecológicos que provocan la aparición de otras plagas y también fenómenos de resistencia genética (Villalba et al. 1995). El endosulfan fue el insecticida más ampliamente usado y efectivo para el control de la broca en muchos países. Sin embargo, este insecticida fue prohibido en al menos 70 países (incluido Colombia) debido a su alta toxicidad para los humanos y el ambiente (Lubick 2010); así como la resistencia de H. hampei al endosulfan demostrada en Nueva Caledonia (Brun et al. 1989) y en Colombia (Navarro et al. 2010). Por consiguiente, en Colombia se recomendó el uso de productos alternativos, menos tóxicos que el endosulfan, tales como el pirimifos metil, el fenitrothion, el clorpirifos y el fenthion, (Villalba et al. 1995). En este sentido, la combinación de clorantraniliprol y tiametoxam resultó efectiva (Arcila et al. 2013) y también, se recomendó que el clorantraniliprol solo se utilizara de forma rotatoria en el MIB (Plata-Rueda et al. 2019).

El control genético es otro componente dentro del manejo integrado de plagas en donde se emplean variedades resistentes que reducen el número de individuos por generación y el número de generaciones por año. Dicha reducción, disminuye el crecimiento de la población y mantiene los insectos por debajo de los niveles de daño económico, a un bajo costo, aumentando la eficiencia del manejo integrado (Adkinsson y Dyck 1984; Smith 2021). En el Centro Nacional de Investigaciones de Café (Cenicafé), desde 1988, se inició la evaluación de genotipos de la Colección Colombiana de Café (CCC) en búsqueda de accesiones resistentes a H. hampei. A pesar de que no se encontraron genotipos resistentes dentro del género Coffea (Cortina y Moncada 1997; Romero 2003; Romero y Cortina 2004a; Bustamante 2006; Romero y Cortina 2007), se identificaron algunas introducciones silvestres en las que este coleóptero presentó un menor número de estados, al igual que una menor tasa intrínseca de crecimiento (r m ) y una menor tasa reproductiva neta (R0), en comparación con la variedad ʻCaturraʼ, testigo susceptible (Romero y Cortina 2007); demostrando que cuando el insecto se cría en estas introducciones disminuye su reproducción. Estos resultados han sido la base para desarrollar variedades de café con efecto de antibiosis contra este escolítido (Romero et al. 2012; Molina et al. 2022).

Con base en lo anterior, el objetivo de este artículo es presentar una revisión del origen geográfico de la broca del café junto con su dispersión, biología, ciclo de vida, las pérdidas ocasionadas por H. hampei a la caficultura en Colombia, y los estudios de resistencia a la broca mediante antibiosis y antixenosis. En antibiosis se hizo énfasis en la identificación de introducciones etíopes de C. arabica y de accesiones de Coffea liberica Bull ex Hiern (i.e., ʻAbeokutaeʼ, ʻAruwimiensisʼ, ʻDewevreiʼ, ʻDybowskiʼ, ʻExcelsaʼ, ʻLaurentiiʼ, y ʻPassipagoreʼ) que presentan menor infestación por H. hampei y se están utilizando como progenitores para el desarrollo de variedades con efecto de antibiosis contra este insecto. Y en antixenosis se enfatizó en los métodos empleados para identificar accesiones con este efecto contra la broca.

Origen y dispersión de la broca del café.

Se conocen varios estudios sobre el origen geográfico de H. hampei, que incluyen las primeras observaciones realizadas por Hargreaves (1926) y Tothill (1940) quienes sugirieron que este insecto es originario de Uganda en África ecuatorial. Allí abunda en los bosques más húmedos donde Coffea canephora ʻRobustaʼ predomina en la capa de árboles pequeños del bosque, un área donde la altitud varía desde el nivel del mar hasta 1.200 m. Esta zona coincide con el centro de origen de C. canephora, cuyo cultivo se extiende por un territorio más amplio (zona intertropical) que, según Davis et al. (2006) abarca desde el occidente, el centro occidente, el norte y sur oriente. De acuerdo con Baker (1984), dada la ubicación geográfica, esta especie constituye el más probable huésped original de esta plaga, sumado a que la temperatura promedio entre 24 a 26°C en esta región, favorece el desarrollo de este escolítido.

Trabajos subsecuentes concuerdan con la opinión de la mayoría de los investigadores al sugerir que la planta huésped original de H. hampei es C. canephora (Jaramillo et al. 2009a; Jaramillo et al. 2011; Johnson et al. 2020). Así, en especímenes de herbarios colectados en cafés silvestres y colecciones de museos principalmente de África, Madagascar y Asia en la búsqueda de la broca del café, se encontraron 72 infestaciones, todas en especies de Coffea provenientes de África, 32 de estas se detectaron en plantas silvestres, de las cuales 30 se observaron en C. canephora, una en C. liberica y una en C. arabica. Lo anterior establece que este insecto es autóctono del bosque más húmedo Guineo-Congolense y las especies de café, particularmente C. canephora son huéspedes importantes de este escolítido (Vega et al. 2019). Estos hallazgos corroboran que C. canephora y la broca del café son nativos de la misma región con un clima que favorece su desarrollo y reproducción. Desde la región Guineo-Congolense, esta plaga se dispersó con facilidad al resto de regiones del continente africano donde se cultiva café, debido a la cercanía con las otras especies principalmente C. arabica y C. liberica (White 1983).

Por otra parte, en los años 50, durante las colectas de genotipos de interés para los programas de mejoramiento genético llevadas a cabo por Wellman y Cowgill (1953), Sylvain (1955) y Meyer (1968), no se identificó a este insecto en Etiopia, tampoco en el cinturón de la selva tropical del drenaje del río Congo en la cuenca de África central, ni en la selva tropical de África occidental, ni en el sur oriente de Sudan y norte de Kenia. Estas regiones ubicadas entre los 950 y 1.950 msnm, y más frecuentemente por encima de 1.200 m (Davis et al. 2006), con una temperatura promedio entre 18 y 21°C (Alègre 1959), corresponden con el centro de origen de C. arabica en África tropical (Meyer 1965), que conforme a Davis et al. (2006) comprende el nor-oriente [sur occidente de Etiopia (occidente del gran valle del Rift), el sur oriente de Sudán (meseta de Boma), y el oriente (Kenia, Mt. de Marsibit)]. Probablemente por efecto de las bajas temperaturas, la broca del café no se desarrolló en esta área, hasta que en 1967 se encontró en unos pocos frutos en cafetales de la provincia de Kaffa (Etiopia) entre 1.200 a 1.600 msnm, al igual que en cerezas dañadas por este escolítido en secadores de café (Davidson 1967).

Del mismo modo, los análisis climáticos de 32 años en Jimma mostraron que antes de 1984 la temperatura era muy baja para que esta plaga completará al menos una generación por año, a partir de entonces el incremento de la temperatura permitió que se produjeran 1 a 2 generaciones por año (Jaramillo et al. 2009a). En consecuencia, Abebe (1998) en la década del 90 encontró a este coleóptero en granos secos colectados en varias localidades de Etiopia desde altitudes bajas a 1.000 m hasta zonas altas a 1.900 msnm, en las principales regiones cafeteras en el sur y sur occidente de África, con mayor infestación a bajas altitudes. También, Mendesil et al. (2003) del año 2.000 a 2.001 ubicaron a la broca en plantaciones de C. arabica en Jimma (Etiopia) desde 1.200 a 1.770 msnm (Mendesil et al. 2004a). Lo anterior indicaría según Damon (2000) la reciente introducción de H. hampei en Etiopia, y en las zonas altas de África, favorecida por la cercanía geográfica entre ambas especies del género Coffea. Por otro lado, acorde a Sylvain (1958) la ausencia de H. hampei en Etiopia antes de los años noventa podría deberse a su efectivo control por enemigos naturales, o la resistencia de los genotipos etíopes de C. arabica a este insecto plaga. Esto muestra que la caracterización del germoplasma por resistencia a este insecto es una alternativa que se debería explorar para el desarrollo de variedades con menor infestación de este escolítido que contribuyan al MIB.

Johann Angelo Ferrari describió a H. hampei por primera vez en 1867, como Cryphalus hampei, en granos de café exportados a Francia (Ferrari 1867). Posteriormente, la broca del café se dispersó desde África a todos los países productores de café en el mundo (Tabla 1). A la fecha las únicas excepciones son Nepal (Infante et al. 2009) y Australia (Bottrill et al. 2018).

Tabla 1 Detección de la broca del café y su registro en territorios y países productores de café en el mundo 

País Año Referencias
Liberia (Stephanoderes cooki) 1897 Hopkins (1914)
República Democrática de El Congo 1901 Fleutiaux (1901)
Gabón 1901 Beille (1925)
República centroafricana y República de Chad 1901-1904 Chevalier (1947), Le Pelley (1968)
Java (Indonesia) 1908 Hagedorn (1910)
Uganda 1908 Hagedorn (1910), Hargreaves (1926)
Angola 1912 Morstatt (1912)
Estado de São Paulo (Brasil) 1913 Berthet (1913)
Sumatra, Bali, Flores, Kalimantan, Sulawesi, Papúa (Indonesia) 1919 Corporaal (1921), Corbett (1933)
Costa de Marfil 1922 Beille (1925)
Camerún 1924 Mbondji (1988)
Tanzania 1924-1925 Ritchie (1925)
Benín 1925 Hesse (1925)
Kenia 1928 Wilkinson (1928)
Malasia 1928 Corbett (1933)
República Democrática de Santo Tomas y Príncipe 1929 Kaden (1930)
Togo 1930 Wegbe (2012)
Sri Lanka 1935 Hutson (1936)
Islas Mariana (Micronesia) 1945 Wood (1960)
Nueva Caledonia (Territorio francés) 1948 Cohic (1958)
Surinam 1951 van Dinther (1960)
Ponapé (Micronesia) 1953 Wood (1960)
Perú 1962 de Ingunza (1964)
Tahití (Polinesia Francesa) 1963 Johnston (1963)
Filipinas 1963 Gandia y Boncato (1964)
Etiopia 1967 Davidson (1967)
Guatemala 1971 Hernández y Sánchez (1972)
Honduras 1977 Muñoz (1985)
Jamaica 1978 Reid (1983)
México 1978 Baker (1984)
Bolivia 1978 Rogg (1997)
Fiji 1979 Anonymous (1979)
El Salvador 1981 Vega Rosales y Romero (1985)
Ecuador 1981 Klein-Koch (1990)
Colombia 1988 Cárdenas y Bustillo (1991)
Nicaragua 1988 Monterrey (1991)
India 1990 Kumar et al. (1990)
República Dominicana 1994 Serra (2006)
Cuba 1994 Hernández (2002)
Venezuela 1995 Rosales Mondragón et al. (1998)
Costa Rica 2000 Staver et al. (2001)
República Democrática Popular de Lao 2004 Cabi (2008)
Panamá 2005 Inwood (2005)
Puerto Rico 2007 Osorio (2007); Mariño et al. (2017a)
Vietnam 2007 Beaver y Liu (2010)
Hawái 2010 Burbano et al. (2011), Chapman et al. (2015)
Martinica (Antillas francesas) 2012 Dufour (2013)
Cerrado Brasileño - Distrito Federal (Brasil) 2014 Oliveira et al. (2018)
Papúa Nueva Guinea 2017 Johnson et al. (2020)
Isla de Hainan (China) 2020 Sun et al. (2020)
Guadalupe (Antillas francesas) 2022 Dufour et al. (2022)

El análisis de la distribución de la broca del café en el mundo a partir de muestras de 17 países basados en los polimorfismos en la longitud de los fragmentos amplificados (AFLP) evidenció que una población originaria del occidente de África invadió primero Asia y luego América, llegando inicialmente a Brasil desde donde dos introducciones se dispersaron a Centro América y una tercera se dispersó a Perú y Colombia (Benavides et al. 2005). La variabilidad genética fue baja entre especímenes, como se esperaba de una especie con una extrema endogamia (Andreev et al. 1998). En contraste, mediante la técnica de PCR se analizaron secuencias de ADN de especímenes de H. hampei de 37 localidades en 18 países, y se encontró una baja variabilidad genética dentro de los países, en cambio una considerable variación entre grupos de especímenes de H. hampei, lo cual sugiere la existencia de un complejo de especies de este escolítido (Gauthier 2010).

Biología de la broca del café.

La infestación por broca sucede tras la emergencia, donde cada joven hembra fecunda, conocida como fundadora, se dirige hacia un fruto de café, lo perfora, haciendo un orificio circular así como forma túneles y galerías al alimentarse del endospermo (Le Pelley 1968). Es importante resaltar que la broca se puede refugiar en frutos de otras especies, pero solo se alimenta y reproduce en frutos de café (Ticheler 1961; Vega et al. 2020), dentro de la semilla, H. hampei pone los huevos que dan origen a su progenie con una relación de sexos a favor de las hembras de 10:1 (Hargreaves 1926; Bergamin 1943; Baker et al. 1992; Mendesil et al. 2004b), a pesar de que diversos estudios muestran una relación desproporcionada de sexos entre 5:1 a 494:1 revisado por Vega et al. (2015), la mayoría de las hembras colectadas, tanto en laboratorio como en campo son fecundas, es decir que un macho copula en promedio con 10 hembras hermanas, lo que además supone reproducción de H. hampei con alta endogamia (Bergamin 1943). Esta relación sesgada de sexos a favor de las hembras podría atribuirse en primer lugar, a las bacterias endosimbióticas del género Wolbachia que infestan a la broca, debido a que estas bacterias se heredan citoplasmáticamente, y pueden causar distorsión de la relación de sexos, por lo que se conocen como parásitos reproductivos (Werren 1997). Este género de bacteria solo se aisló de las hembras de broca recolectadas en Benín, Colombia, Ecuador, Brasil, El Salvador, Honduras, India, Kenia (África oriental), México, Nicaragua y Uganda. En cambio, no se encontraron en las brocas de Camerún (África central), Republica dominicana, Indonesia, Jamaica y Perú (Vega et al. 2002), lo cual podría indicar que Wolbachia no fue la responsable de esta relación porque debería haberse encontrado en todas las hembras analizadas. Por consiguiente, hasta la fecha, no se ha elucidado por completo el rol de Wolbachia en la reproducción de H. hampei, aun cuando la disminución significativa de esta bacteria en la microbiota de las hembras alimentadas con tetraciclina redujo su fecundidad (Mariño et al. 2017b). También, la menor proporción de hembras entre 5:1 a 7,4:1 en dietas artificiales (Pérez et al. 1995; Borsa y Kjellberg 1996, Portilla y Street 2006; López-Pazos et al. 2009), podría deberse al efecto inhibitorio de los agentes antimicrobianos que contiene la dieta en Wolbachia (Vega et al. 2015). Además, este es el único endosimbionte detectado en la microbiota de la broca con capacidad conocida para manipular la reproducción del huésped (Mariño et al. 2018).

En segundo lugar, contrario a lo anterior, la relación sesgada de sexos a favor de las hembras se atribuye a la haplodiploidia funcional de este escolítido cuya reproducción es pseudoarrenotoquía, en la que los machos son diploides dado que se desarrollan a partir de huevos fértiles y tienen el mismo número de cromosomas que el de las hembras. Sin embargo, expresan únicamente los cromosomas maternos a la descendencia, debido a que los cromosomas paternos se condensan en una masa de cromatina y no se incorporan al semen durante la espermatogénesis o se inactivan en las células somáticas (Brun et al. 1995a). Evidencia adicional que los machos son diploides fue la heterocigosis de machos y hembras para el locus de resistencia a ciclodieno (Rdl) (Borsa y Coustau 1996), y los análisis citogenéticos que revelaron la heterocromatización facultativa del conjunto de cromosomas paternos en los machos (Constantino et al. 2011). Mientras, que las hembras son diploides con un juego de cromosomas de la madre y otro del padre, deben copular con el macho para hacerse fecundas y producir huevos viables (Brun et al. 1995b). Esto se comprobó realizando crías de hembras vírgenes en tubos individuales alimentadas con granos de C. canephora sanos que generaron unos pocos huevos que nunca se desarrollaron. La completa esterilidad de las hembras confirmó que su apareamiento era necesario para su exitosa reproducción y que la partenogénesis no era concebible (Barrera et al. 1995); lo cual se confirmó en estudios posteriores en los que solo las hembras fecundas produjeron descendencia (Álvarez y Cortina 2004; Constantino et al. 2011). Recientemente, se identificaron los genes que se expresan en los machos, sugiriendo que el cromosoma Y puede estar involucrado en el mecanismo de haplodiploidia de la broca (Navarro et al. 2021).

Ciclo de vida de la broca del café.

El ciclo de vida completo de la broca del café consiste en huevo, larva (dos instares en la hembra), pupa (con un breve estado de pre-pupa) y adulto (Bergamin 1943; Damon 2000). La información sobre la duración de los estados biológicos difiere entre 20 y 63 días, dependiendo de las condiciones del ambiente, especialmente de la temperatura, los métodos empleados en los distintos ensayos y de la humedad de los frutos (Leefmans 1923; Bergamin 1943; Ticheler 1961; Ticheler y Quiceno 1963; Muñoz 1989; Ruiz 1996; Mendesil et al. 2004b; Jaramillo et al. 2009a; Jaramillo et al. 2010; Hamilton et al. 2019).

Recientemente, se estableció que el tiempo de desarrollo total es alrededor de 18 días a 30°C y de 63 días a 18°C (Azrag et al. 2019). Similar al encontrado por Bergamin (1943) de 63 días a 19,2°C. El promedio de duración de los estados de H. hampei en días es de 4 (huevo), 15 (larva) y 7 (pupa) a 27°C (Damon 2000), con un promedio de duración de 27,5 días a una temperatura media de 24,5°C (Bergamin 1943). El tiempo generacional en campo es de 45 días a 22°C (Ruiz 1996). En dietas artificiales la duración del ciclo de vida es de 23,3 a 24,1 días a 26 ± 1°C, con una humedad relativa entre 70 a 80% (Ruiz et al. 1996).

El comportamiento de apareamiento de la broca ha sido poco documentado. Sin embargo, lo más probable es que las hembras y los machos tarden menos de dos días para alcanzar su madurez sexual, debido a que inician su apareamiento a las pocas horas de la emergencia (Baker et al. 1992; Dias Silva et al. 2012). En contraste, con la observación de que una hembra adulta una vez emerge se demora aproximadamente de tres a cuatro días para aparearse con los machos, que completan primero su desarrollo (Le Pelley 1968). El periodo de oviposición de la hembra varía entre 7 a 50 días; en promedio las hembras ponen entre 20 a 288 huevos durante toda su vida (Friederichs 1924; Leefmans 1923; Corbett 1933; Bergamin 1943; Mendesil et al. 2004b; Jaramillo et al. 2009b). Dado el prolongado período de oviposición, todos los estados de vida de H. hampei pueden encontrarse en el fruto al mismo tiempo (Baker et al. 1992; Damon 2000; Ruiz-Cárdenas y Baker 2010; Azrag et al. 2019). La longevidad de la hembra varía ampliamente entre 55 a 282 días (Friederichs 1924; Corbett 1933; Leefmans 1923; Muñoz 1989), con un promedio de 156 días (Bergamin 1943).

La primera descripción de los órganos del sistema reproductor femenino y masculino de H. hampei mostró que las hembras tienen una espermateca esclerotizada en forma de bastón (Rubio et al. 2007), que es usada para almacenar el esperma desde que es inseminada hasta que los huevos son fertilizados (Chapman 2003), por esto la hembra solo necesita ser fertilizada una vez (Corbett 1933). El macho presentó un adeago esclerotizado por donde el esperma se expulsa durante el apareamiento, que difiere con respecto a otros miembros de la familia Curculionidae (Rubio et al. 2008). Las nuevas hembras después de aparearse con sus hermanos machos dentro del fruto, lo abandonan para buscar nuevos frutos con un mínimo de 20% de materia seca, 120 a 150 días después de la floración (Baker 1984; Baker et al. 1992; Baker 1999). Así la acumulación de materia seca en el fruto es el factor más importante que determina el ataque por H. hampei (Montoya y Cárdenas 1994; Gaviria et al. 1995; Baker 1999; Ruiz-Cárdenas y Baker 2010; Vega et al. 2015) e influye directamente en la velocidad con que la hembra penetra el fruto hasta el inicio de su reproducción, desde solo tres a cuatro días en frutos de 210 días de desarrollo después de la floración hasta nueve semanas en frutos de 60 días de desarrollo (Wrigley 1988; Ruiz 1996).

En promedio una hembra tarda entre 2,5 y 5,5 horas para perforar el fruto maduro (Wrigley 1988; Mendesil et al. 2004b), 7,97 horas en frutos verdes y 3,91 horas en frutos secos (Mendesil et al. 2004b). Después de 24 horas el insecto ya no se observa en el orificio de entrada. Además, la hembra emplea al menos 2 días para comenzar a construir galerías en la semilla (Wrigley 1988). Usualmente, solo se presenta un único orificio de entrada por fruto, pero si la infestación es muy alta y la disponibilidad de frutos es escasa, varias hembras pueden perforar un único fruto, cada una con su propia entrada (Wrigley 1988). También, se observaron entre 2 y 3 orificios de entrada de la broca por fruto. Mientras que solo algunos frutos tenían entre 5 y 6 orificios de entrada (Mendesil et al. 2004b). Algunos estudios sugieren que la hembra que ha iniciado una infestación en un fruto puede volar a otros durante su periodo de oviposición (Waterhouse y Norris 1989), o permanecer en el interior del fruto hasta que sus primeros descendientes emergen como adultos (Bergamin 1943). No obstante, lo más probable es que la hembra fundadora no abandone el fruto, quedándose con la cría en desarrollo (Baker et al. 1992); porque los músculos de sus alas se atrofian, desapareciendo casi por completo cuando ha puesto entre 10 y 15 huevos, lo que le impide volar (Ticheler 1961; Ticheler y Quiceno 1963; Mathieu et al. 1997; López-Guillén et al. 2011). Ferrari describió que el macho era más pequeño que la hembra (Van Der Weele 1910) y permanecía en el fruto hasta su muerte, debido a su incapacidad para volar (Bergamin 1943).

El número de generaciones de la broca del café por año en Colombia fue de dos a tres (Montoya y Cárdenas 1994; Ruiz 1996; Baker 1999), sin embargo, cuando los frutos no se cosechan y se secan en el árbol, se pueden producir hasta cuatro generaciones (Ruiz 1996). En un estudio posterior, se encontró que el número promedio de generaciones de H. hampei por año en Colombia fue de 3,4 y en Kenia de 3,1; el cual fue mayor al promedio de generaciones de la broca producidas por año en Tanzania y en Etiopia de 1,3 (Jaramillo et al. 2009a). En Hawái, se halló una relación predictiva entre la altitud y el número de generaciones de broca producidas por mes, que correspondió a 2,11 y 3,27 generaciones para fincas entre 600 a 780 m, y entre 4,13 y 4,96 generaciones para fincas entre 200 a 300 m, esta relación se podría utilizar para predecir la dinámica de la población del insecto en el cultivo (Hamilton et al. 2019). En contraste, en el estado de San Pablo (Brasil) la broca produjo un número mayor de generaciones por año entre 5,09 y 10,53 (Giraldo-Jaramillo et al. 2018). Esto corrobora que la temperatura es el factor más importante para el desarrollo de este escolítido y determina el número de generaciones que se producen por año (Baker et al. 1992; Ruiz 1996; Jaramillo et al. 2010; Giraldo-Jaramillo et al. 2018; Mariño et al. 2021).

Pérdidas ocasionadas por la broca del café y consecuencias económicas.

Los daños producidos por H. hampei ocasionan al menos tres tipos de pérdidas a la caficultura: reducción del rendimiento por el daño parcial o total del café pergamino, caída de frutos inmaduros y disminución de la calidad (Alonzo 1984; Duque et al. 2002; Infante et al. 2009). En la primera pérdida, la infestación de la broca causa una disminución del peso del café pergamino entre 10,82 y 45,12% (Montoya 1999). En la segunda pérdida, los frecuentes intentos de la hembra para penetrar los frutos con menos de 90 días afectan su desarrollo, lo cual conduce a su descomposición y abscisión prematura (Le Pelley 1968; Damon 2000; Infante et al. 2009). Y en la tercera pérdida, el daño físico de los frutos infestados los vuelve vulnerables al ataque de hongos, bacterias y otras plagas (Leefmans 1923; Alonzo 1984; Alves da Silva et al. 2020). Estos frutos brocados contaminados por microorganismos que se benefician junto con cerezas sanas afectan los atributos sensoriales de la bebida (Puerta 2013).

La naturaleza criptica de la broca le permite pasar su ciclo de vida completo escondida dentro del fruto (Infante et al. 2009; Jaramillo et al. 2010). De igual manera, la disponibilidad de frutos en el árbol y en el suelo, favorece la supervivencia de este insecto de una generación a la siguiente (Baker 1999; Mendesil et al. 2004a; Infante 2018), lo cual combinado con una relación sesgada de sexos a favor de las hembras (Hargreaves 1926; Bergamin 1943; Baker et al. 1992; Mendesil et al. 2004b) y el apareamiento entre hermanos dentro del fruto (Baker et al. 1992); le dan una extraordinaria capacidad de adaptación que dificulta tanto el control químico como el cultural o biológico de esta plaga (Vega et al. 2002, 2015; Infante et al. 2009). Por esto, en Colombia la aplicación de insecticidas para el control de la broca dentro del MIB debe hacerse cuando las hembras adultas esten penetrando el fruto de café o en el canal de penetración, lo cual le permite al insecticida entrar en contacto con las hembras (Bustillo 2007; Benavides et al. 2013), y el nivel de infestación sea igual o mayor al 2% (Benavides et al. 2003).

La conversión de café cereza sano a pergamino seco es de 5:1, no obstante, cuando los frutos tienen una alta infestación por H. hampei se reduce esta conversión, en donde se necesitan de 6 hasta 8 kilos de cerezas maduras para obtener 1 kilo de café pergamino; esta cantidad cuando no se controla la broca se puede incrementar hasta requerir 17 kilos de frutos maduros para obtener 1 kilo de café pergamino (Saldarriaga 1994). A esta disminución se suman las sanciones al precio de compra que se pueden aplicar por mala calidad del café (Duque y Baker 2003). Según Puerta (2013), más del 30% de las tazas de café preparadas con granos brocados dañados en más del 25%, se pierden por defectos que incluyen aromas y sabores a fenol, rancio, sucio e imbebible. Así, los caficultores podrían perder casi la mitad de su producción en ataques severos de la broca (Lambot et al. 2017).

En Colombia, en el año 2001, el costo del manejo para que el nivel de infestación por broca no supere el 5,0% fue de U$100/ha, el cual ascendió a U$50 millones en las 500.000 ha en las cuales se hizo MIB. Si a este valor se suman las pérdidas ocasionadas por la disminución de peso y la calidad del grano, el costo total alcanzó en esta área U$75 millones por año (Duque y Baker 2003). Estos costos representaron entre el 5,5 y el 11% del total de los costos de producción de café para las 800.000 ha infestadas con broca en 2002. Aproximadamente el 90% de estos costos se debieron al incremento de la mano de obra (Duque et al. 2002). El análisis económico de la adopción del MIB en Colombia demostró que era posible disminuir la infestación de H. hampei con una mayor inversión económica que se compensaba con el incremento de los ingresos económicos por mayor producción de café de calidad exportable con menos de 5% de infestación (Benavides et al. 2003). También, en el caso de un control absoluto de la broca, el precio de compra del café era mayor debido a un sobre precio por buena calidad (Duque y Baker 2003). La revisión de los costos del control de la broca mostró que las pérdidas por la infestación de broca son similares a los previamente publicados (Benavides et al. 2021). En consecuencia, la broca sigue siendo el insecto plaga más limitante para la caficultura en Colombia.

Resistencia a insectos.

La resistencia a insectos es la suma de características heredables poseídas por la planta que le permiten obtener mayor producción de buena calidad, que otras variedades en condiciones iguales, respecto al ataque de una plaga determinada (Painter 1951). Este autor clasificó la resistencia en tres tipos: no preferencia, antibiosis y tolerancia. Por su parte, Kogan y Ortman (1978) propusieron la sustitución del término no preferencia por antixenosis, que explica la resistencia como una propiedad de la planta y no como una reacción del insecto. El nuevo término es más congruente con el término antibiosis, ampliamente aceptado. La antixenosis se presenta cuando un genotipo es menos utilizado por un insecto para alimentación, oviposición o abrigo, que otro en igualdad de condiciones; p.ej., Coffea racemosa Lour. mostró entre 40 a 60% menor preferencia de oviposición para Leucoptera coffeella (Guérin-Méneville) (Lepidoptera: Lyonetiidae) que las variedades de C. arabica ʻIcatu Precoce IAC 3282ʼ, ʻCatuaí Amarillo IAC 62ʼ y ʻMundo novo IAC 515-20ʼ (De Matos et al. 2011). Por otro lado, la antibiosis se produce cuando un insecto se alimenta de la planta y esta ejerce un efecto adverso sobre la biología del mismo; p.ej., Oligonychus ilicis (McGregor) (Arachnida: Acari: Tetranychidae), uno de los más importantes ácaros fitófagos en plantas de café, redujo su tasa reproductiva cuando se alimentó en nueve genotipos de la variedad ʻVitóriaʼ de C. canephora (Da Silva et al. 2019), estos genotipos poseen compuestos orgánicos, como ácidos clorogénicos y alcaloides, que podrían actuar como factores de defensa (Da Silva et al. 2019). Por último, una planta es tolerante cuando sufre pocos daños con relación a otras plantas bajo el mismo nivel de infestación de una especie de insecto, sin afectar su comportamiento y biología.

Búsqueda de fuentes de resistencia en el género Coffea a H. hampei mediante antixenosis y antibiosis.

En los primeros estudios de búsqueda de fuentes de resistencia mediante antixenosis, se evidenció que H. hampei dependía de las cerezas para su supervivencia pero que todas las especies de café eran infestadas por esta plaga en diferente proporción (Leefmans 1923; Chevalier 1947; Le Pelley 1968). Las observaciones del ataque de la broca en especies de café sembradas en el jardín experimental de Bogor (Indonesia), mostraron que los frutos de C. liberica, C. liberica ʻExcelsaʼ, y C. liberica ʻAbeokutaeʼ tuvieron poco ataque y penetración; en tanto las cerezas de C. liberica ʻAruwimiensisʼ, C. liberica ʻDybowskiʼ, C. stenophylla G.Don, C. liberica ʻLaurentiiʼ y el híbrido de C. liberica x C. arabica presentaron poca afectación, aunque exhibieron muy buenas condiciones para su reproducción; asimismo los frutos de C. canephora ʻRobustaʼ y Coffea congensis A.Froehner tuvieron un daño moderado y poca penetración. En contraste, las cerezas de C. canephora ʻQuillouʼ, C. canephora ʻUgandaʼ y C. canephora ʻQuilouensisʼ evidenciaron alta susceptibilidad tanto al ataque como a la penetración de la broca (Leefmans 1923). En Java se encontró que el número promedio de estados de este escolítido después de una generación fue menor para C. liberica ʻAbeokutaeʼ y C. liberica ʻExcelsaʼ con 5,6 y 7,8 respectivamente, mientras que C. canephora ʻQuillouʼ y C. canephora ʻRobustaʼ registraron el mayor número de estados 22,5, y 24,5, respectivamente (Frappa 1924). De acuerdo con Chevalier (1947) el orden de atractividad de las especies de café a la broca clasificó a las formas C. liberica ʻExcelsaʼ, C. liberica ʻDybowskiiʼy C. liberica ʻDewevreiʼ, con poca infestación; en cambio C. canephora y C. arabica altamente susceptibles. De la misma forma, Le Pelley (1968) clasificó a C. arabica como la más susceptible seguida por C. canephora, mientras que C. liberica ʻExcelsaʼ mostró menos ataque por este insecto. Aunque, los resultados de los estudios pioneros son variables y el comportamiento de los genotipos frente a esta plaga difiere dependiendo de las condiciones ambientales, existe acuerdo en categorizar a C. liberica ʻExcelsaʼ, C. liberica ʻDybowskiiʼ y C. liberica ʻDewevreiʼ con menor ataque; en contraste a las especies C. canephora y C. arabica como susceptibles (Leefmans 1923; Chevalier 1947; Le Pelley 1968).

En el marco de un estudio sobre la reproducción de la broca, Villagran (1991) registró el número de huevos, larvas, pupas y adultos en condiciones controladas, en frutos de cuatro variedades de C. arabica (ʻBorbónʼ, ʻPacasʼ, ʻGoiabaʼ y ʻMundo novoʼ) y de las especies diploides (C. canephora ʻRobustaʼ, C. liberica, C. liberica ʻPassipagoreʼ y Coffea kapakata (A.Chev.) Bridson), con un contenido de materia seca mayor a 20% en peso, perforados artificialmente en una relación 2:1 (2 hembras/fruto). Las accesiones C. liberica, C. liberica ʻPassipagoreʼ y C. kapakata presentaron un menor número de estados de H. hampei, lo cual sugirió un efecto de antibiosis en C. kapakata para el desarrollo de este coleóptero, mientras que en C. liberica y C. liberica ʻPassipagoreʼ, la reducción de la reproducción se atribuyó a la dificultad mecánica a la penetración de este insecto, por la pulpa gruesa y el mucilago denso de sus frutos. Del mismo modo, la dificultad para penetrar frutos de C. liberica se ha atribuido a su grueso endocarpio, lo que justifica su bajo nivel de infestación (Fazuoli 2004). Sin embargo, estudios posteriores mostraron que la estructura histológica, los componentes principales de la pared celular y la ultraestructura del endospermo de genotipos de C. arabica y C. liberica eran similares. Estos hallazgos confirmaron que las características físicas de C. liberica no impedían la infestación de este insecto, lo que ratificó que la reducción de la oviposición en esta especie diploide se debía a factores de antibiosis. Las variedades ʻBorbónʼ, ʻPacasʼ y ʻGoiabaʼ tuvieron un número de estados de la broca significativamente similar a los de C. canephora ʻRobustaʼ que presentó la mayor infestación, resultado que coincidía con los hallazgos previos de su alta susceptibilidad a este escolítido (Leefmans 1923; Chevalier 1947; Le Pelley 1968).

En la búsqueda de fuentes de resistencia a H. hampei, los estudios pioneros mostraron ninguna resistencia genética total contra este escolítido (Leefmans 1923; Chevalier 1947; Le Pelley 1968). Del mismo modo, desde 1992, se observó en Cenicafé que los frutos de todas las introducciones silvestres de la CCC (Fig. 1) eran infestadas por la broca (Cortina y Moncada 1997; Vargas 2006). No obstante, se encontró que un alto número de introducciones silvestres de C. arabica de las provincias etíopes de Kaffa, Gojjan e Illubabor, presentaban menor infestación por la broca (% de frutos brocados) en comparación con la variedad ʻCaturraʼ, susceptible a esta plaga (Fig. 1). Este fenómeno podría deberse a que las plantas de café recolectadas en las provincias de Kaffa, Gojjan e Illubabor, al sur occidente del Gran Valle del Rift en la selva tropical de Etiopia, no habían participado en la domesticación de C. arabica debido a que estuvieron casi completamente aisladas hasta finales del siglo XIX (Meyer 1965), siendo muy valiosas para enriquecer la base genética del germoplasma cultivado de C. arabica (Montagnon y Bouharmont 1996; Anthony et al. 2001), por resistencia a la broca. En contraste, las variedades de C. arabica cultivadas en América presentan una infestación por broca igual o mayor a la variedad ʻCaturraʼ (Fig. 2), estos genotipos se recolectaron al oriente del Gran Valle del Rift de plantas domesticadas por los árabes en el siglo XIV, lo cual se facilitó por su cercanía a Yemen (Montagnon y Bouharmont 1996); probablemente su domesticación influyó en la ausencia de resistencia a H. hampei.

Métodos de evaluación de antibiosis en el género Coffea a H. hampei.

En los años 2000, Álvarez et al. (2001) emplearon tres métodos para la evaluación de antibiosis usando seis introducciones etíopes de C. arabica recolectadas en la provincia de Kaffa por Meyer (1968) y además se utilizó la variedad ʻCaturraʼ como testigo susceptible a la broca. En los tres métodos se registró el número de estados 28 días después de la infestación artificial en condiciones controladas.

En el primer método, 200 granos de cada introducción, recién recolectados y beneficiados con una humedad de 45%, se incubaron en cajas plásticas rectangulares de 17x12x7 cm, cuatro repeticiones se infestaron con hembras adultas en una relación de dos insectos por grano.

En el segundo método, la dieta artificial reportada por Ruiz (1996) con café molido de cada una de las introducciones evaluadas se vertió sobre un molde de acrílico para formar cilindros de 0,8 cm de diámetro y 1,0 cm de altura, con un peso de 0,8 g que corresponde al peso aproximado de un grano de café pergamino. Los moldes se liofilizaron hasta la humedad relativa óptima para el desarrollo de este insecto (60%), y los cilindros se introdujeron en viales de borosilicato de 0,9 cm de diámetro x 3,4 cm de alto, se infestaron con una hembra adulta y se cerraron con una tapa plástica con un orificio de 1 mm, 40 viales por introducción se colocaron en un portaviales y se incubaron a 25°C. El último método, empleó un vial del mismo tamaño de los del segundo método, en el cual se introdujo un grano de café pergamino y una hembra adulta, bajo una humedad relativa de 37%, 40 viales por introducción se colocaron en un portaviales y se incubaron a 25°C.

El mejor método para evaluar antibiosis fue un vial con un grano de café pergamino y una hembra adulta, ya que se obtuvo un mayor número de descendientes que en los métodos con cajas y viales con dieta artificial (Fig. 3).

Figura 1 Porcentaje de frutos brocados A. Introducciones de C. arabica de la provincia de Kaffa (Etiopia). B. Introducciones de C. arabica de Kaffa, Gojjam e Illubabor (Etiopia) (Búsqueda de fuentes de resistencia genética a la broca (Hypothenemus hampei) en germoplasma de café, Cortina 2000). 

Figura 2 Porcentaje de frutos brocados de variedades de Coffea arabica cultivadas en América (Búsqueda de fuentes de resistencia genética a la broca (Hypothenemus hampei) en germoplasma de café, Cortina 2000). 

Con el método con viales y granos pergamino, se evaluó la antibiosis de dieciocho introducciones etíopes de C. arabica, una de C. liberica (CCC1025) y la variedad ʻCaturraʼ como testigo susceptible. Cada cuatro días se contaron los estados biológicos de este coleóptero en 10 unidades experimentales por introducción, hasta completar 10 evaluaciones. El ciclo de vida de huevo a adulto fue de 20 días para la mayoría de las introducciones y la oviposición de la hembra fundadora duró 28 días aproximadamente, el número de huevos acumulados en los granos de las introducciones CCC1025, CCC534, CCC359 y CCC363, fue de 21, 28, 26 y 25, respectivamente, o sea menos que en los granos de ʻCaturraʼ donde la broca puso 36 huevos. El análisis de varianza mostró que la introducción CCC1025 de C. liberica y tres accesiones etíopes de C. arabica (CCC534, CCC359 y CCC363) tuvieron entre un 30 a 40% menos huevos de H. hampei y difieren estadísticamente de la variedad ʻCaturraʼ. Del mismo modo, estos genotipos presentaron un menor número de adultos de este insecto con respecto a los del testigo susceptible (Romero 2003; Romero y Cortina 2004a). Adicionalmente, se construyeron tablas de vida de la broca del café criada en la introducción CCC534 de C. arabica, CCC1025 de C. liberica y de la variedad ʻCaturraʼ testigo susceptible, se elaboraron las tablas de fecundidad de cada población y se calcularon los parámetros demográficos: la tasa reproductiva neta (R0), la tasa intrínseca de crecimiento (r m ), el tiempo generacional (TG) y el tiempo de duplicación (TD). Las introducciones CC534 y CCC1025 presentaron una R0 (número de hembras producidas por cada hembra) y una r m (número de hembras producidas por hembra por unidad de tiempo) menor significativamente (P<0,05) que la variedad ʻCaturraʼ (Tabla 2), mientras que en estas accesiones se halló un TD estadísticamente mayor con relación a ʻCaturraʼ (Tabla 2). Así como, solo para CCC1025 se registró un TG mayor significativamente con respecto de la variedad ʻCaturraʼ (Romero y Cortina 2007). Resultados similares a los obtenidos por Romero (2003) en los que las introducciones CCC534 y CCC1025 presentaron una r m (0,066 y 0,058) y una R0 (20 y 16 huevos), significativamente menores (P<0,05) con respecto de la variedad ʻCaturraʼ que presentó una r m de 0,071 y una R0 de 25 huevos.

Figura 3 Promedio del total de estados biológicos de H. hampei (huevos, larvas, prepupas, pupas y adultos) en introducciones etíopes de C. arabica y la variedad ʻCaturraʼ, susceptible a la broca (S), en tres métodos de evaluación de antibiosis: cajas con 200 granos de café pergamino infestadas con broca en relación 2:1; viales con dieta y viales con granos de café pergamino infestados en relación 1:1 (Adaptado de Álvarez et al. 2001). 

Tabla 2 Parámetros demográficos de H. hampei en una introducción etíope de C. arabica, una accesión de C. liberica y la variedad ʻCaturraʼ (Adaptado de Romero y Cortina 2007). R0 = tasa reproductiva neta; r m = tasa intrínseca de crecimiento, TG = tiempo generacional, TD = tiempo de duplicación. 

Introducción R0 r m TG TD
Caturra 25 ± 1 0,073 ± 0,001 45 ± 0,4 10 ± 0,2
CCC534 18 ± 2 0,065 ± 0,002 44 ± 0,4 11 ± 0,4
CCC1025 15 ± 2 0,057 ± 0,003 47 ± 0,8 12 ± 0,6

Estos resultados demuestran que en las introducciones CCC534 y CCC1025, la oviposición de la broca del café es menor e incide en una menor tasa reproductiva neta e intrínseca, mientras que el tiempo de duplicación es mayor, lo cual disminuye la población de esta plaga por generación, prolonga la duración del ciclo de vida del insecto y la aparición de nuevas generaciones. Estas introducciones no pueden comercializarse debido a su baja producción y baja proporción de grano supremo, por esto son de utilidad como progenitores masculinos en programas de hibridación con variedades comerciales de alta producción (578@.ha-año c.p.s), café supremo mayor a 80% y calidad de la bebida igual a las variedades ʻCaturraʼ y ʻBorbónʼ, consideradas entre las de mejor aceptación en Coffea arabica (Cortina et al. 2013; Flórez et al. 2018), que serán los progenitores femeninos.

En 2010, Sera y colaboradores evaluaron bajo condiciones de campo la resistencia a H. hampei de los frutos de Coffea eugenioides S.Moore, C. eugenioides x C. liberica ʻDewevreiʼ, C. eugenioides x ʻMundo novoʼ, C. kapakata y Psilanthus bengalensis (Roxb. Ex Schult). Estas accesiones expresaron resistencia con un porcentaje de infestación entre 0,00 a 7,29% en comparación con los genotipos C. canephora variedad ʻNemayaʼ, C. congensis y C. liberica ʻDewevreiʼ que mostraron un porcentaje de infestación entre 12 y 25%. Asimismo, C. arabica x C. canephora exhibió la mayor susceptibilidad a la broca con una infestación de 55,83%. Los genotipos resistentes probados en campo y los susceptibles a esta plaga, se evaluaron en experimentos de laboratorio de única elección bajo condiciones controladas en un diseño completamente aleatorio con tres repeticiones. Así, 12 frutos maduros de cada genotipo fueron colocados en cajas de Petri e infestados artificialmente con una hembra por fruto. Quince días después de la infestación se encontró que los mismos genotipos resistentes en campo tuvieron un porcentaje de frutos no brocados entre 100 y 90,39% clasificándose como resistentes, mientras que los genotipos con un porcentaje de frutos brocados entre 48,01 y 75,24% como susceptibles (ʻCatuaí semperflorensʼ, C. congensis, C. liberica ʻDewevreiʼ x C. arabica, ʻMundo novoʼ, C. canephora variedad ʻNemayaʼ y ʻPacasʼ x ʻMaragogipeʼ).

A continuación, en Cenicafé con la finalidad de obtener variedades resistentes a la broca con excelentes características agronómicas, se cruzó la variedad ʻCaturraʼ de C. arabica por las introducciones etíopes CCC363 y CCC534 que presentaron un menor número de descendientes cuando eran infestadas por H. hampei. Las poblaciones F1 y F2 obtenidas se evaluaron en condiciones de laboratorio, en viales con granos de café pergamino, según el método reportado por Álvarez et al. (2001) y en campo mediante mangas entomológicas de acuerdo con lo descrito por Vargas (2006). En ambas condiciones se utilizó a la variedad ʻCaturraʼ como testigo susceptible. En condiciones controladas el promedio de estados por grano en ʻCaturraʼ fue de 38,9 ± 5,5, mayor estadísticamente al promedio de estados en CCC363 de 31,8 ± 4,1 y en CC534 de 31,9±4,2, con una reducción de la oviposición de 18%. En las poblaciones F1 se presentó un promedio de estados intermedios a los de sus progenitores, ʻCaturraʼ x CCC363 con 35,7 ± 5,2 y ʻCaturraʼ x CCC534 con 36,3 ± 5,4. Las plantas F2 mostraron una distribución normal, segregación típica de un carácter cuantitativo. No obstante, la alta variación de las evaluaciones en campo no permitió detectar diferencias (Romero et al. 2012).

Recientemente, en la empresa de investigación agropecuaria de Minas Gerais (EPAMIG) se evaluó la resistencia de accesiones de C. arabica del banco de germoplasma para desarrollar una variedad resistente a la broca del café (Manrique 2017). En primer lugar, se evaluaron en campo 100 accesiones de café usando como testigo a la variedad ʻCatuaí amarillo IAC 99ʼ, y se encontró que 27 accesiones de C. arabica tuvieron un menor porcentaje de frutos brocados entre 21 a 43%, mientras que Catuaí amarillo presentaba 79 ± 0,4%. En segundo lugar, en condiciones controladas, en viales con granos de café pergamino, según el método desarrollado por Álvarez et al. (2001), se estimó el número de estados biológicos y la tasa de crecimiento poblacional (r m ) en las 10 accesiones más resistentes seleccionadas previamente y en el testigo ʻCatuaí amarillo IAC 99ʼ. Aunque en la primera generación se registró un menor número de huevos y larvas, al igual que la r m en las accesiones MG0004 (ʻBorbón amarilloʼ), MG0175 (ʻCaturraʼ x Híbrido de ʻTimor IAC 2012ʼ), MG0205 (ʻGuatenanoʼ) y MG0230 (ʻCatuaí Erectaʼ), en las siguientes generaciones la r m no difirió entre los genotipos probados. Estos resultados indican que estos genotipos eran susceptibles a H. hampei y explica porque en las generaciones siguientes no se mantuvo la disminución de la r m ; lo que confirma los resultados de la evaluación de la CCC y de Anacafé, en los cuales estas accesiones son susceptibles a H. hampei (Cortina y Moncada 1997; Villagran 1991).

Por otro lado, se avanzó en el desarrollo de una variedad del cruce de cinco líneas de la variedad Castillo®, con resistencia a la roya del café (Hemileia vastatrix Berk. & Broome) y características agronómicas deseables (Cortina et al. 2013; Flórez et al. 2018), por tres introducciones etíopes. Los híbridos F1 se llevaron a la generación F2 y se evaluó el número de estados de la broca del café en condiciones controladas y en campo. En el primer caso se identificaron 68 plantas F2 cuya infestación fue menor de 18,67 a 37,7% (P ˂ 0,001) con relación a los testigos susceptibles. En el segundo caso, la infestación por este coleóptero de las 68 plantas F2 fue menor de 29,05 a 73,10% (P ˂ 0,001) con respecto de los testigos. Estas 68 plantas F2 mostraron efecto de antibiosis contra H. hampei. Se demostró que la selección de las progenies resistentes en las generaciones en segregación permitirá obtener una variedad con menor infestación por esta plaga (Molina et al. 2022).

Métodos de evaluación de antixenosis en el género Coffea a H. hampei.

La antixenosis o no preferencia mide el grado de atractividad hacia la planta huésped (Mahob et al. 2021). En la mayoría de los estudios, la atractividad de una planta huésped es el conjunto de rasgos químicos (específicamente compuestos orgánicos volátiles) y también morfológicos que son detectados a distancia por un insecto, que pueden promover la elección de la planta huésped para alimentación y reproducción (Morrison et al. 2019).

En los años 90, en el laboratorio de Entomología de Anacafé y en el Instituto Salvadoreño de Investigaciones de Café (ISIC), se evaluó la atractividad de frutos de las variedades de C. arabica y de especies diploides, utilizando olfatómetros en forma de T dentro de los cuales se hacen correr los olores, comparando frutos de dos variedades o especies de café, para que lleguen al insecto y provoquen un estímulo que lo conduzca hacia el olor que prefiera (Duarte et al. 1990). Las variedades comerciales de C. arabica fueron las más atractivas para la broca del café, entre las cuales Pacas mostró la mayor preferencia, mientras que la especie diploide C. kapakata presentó la menor atracción seguida por C. liberica. Por otro lado, no se detectó relación entre la morfología del fruto y la atractividad de H. hampei, pero al parecer, el sentido del olfato fue el más implicado en la selección del hospedero (Duarte et al. 1990). En 2007, López y Marroquín compararon la atracción de la broca a frutos de especies y variedades del género Coffea, mediante un olfatómetro de caída de vidrio con dos pozos, utilizando a ʻBorbón Santa Anaʼ y ʻBorbón elite 33ʼ como referencia. La variedad ʻPacasʼ presentó la mayor atracción, similar a los resultados de Duarte et al. (1990), mientras que la especie C. canephora fue la menos preferida por la broca en comparación con las variedades de referencia.

En 2004, Romero y Cortina (2004b) evaluaron la antixenosis de frutos de diez introducciones etíopes de C. arabica, una de C. liberica (CCC1025) y la variedad ʻCaturraʼ como testigo susceptible, según un método de tipo “selección libre” desarrollado por Álvarez et al. (2002). Este método consistió en utilizar una jaula entomológica de 1,7 m x 1,7 m de base x 1,8 m de altura, cubierta con muselina blanca, en la cual los insectos podían captar el olor y percibir el color, el tamaño y la forma de los frutos, volando. Cincuenta frutos maduros de cada introducción de café (unidad experimental) se colocaron en una bandeja de malla metálica de 20 x 15 cm, suspendida a 55; 85; 115 y 145 cm del suelo, es decir un total de 12 bandejas distribuidas al azar, en cada nivel. Las hembras adultas se liberaron en el piso en relación 1:1. Ocho días después, se contaron los frutos perforados en cada unidad experimental (Fig. 4). No hubo diferencia significativa entre los promedios de infestación de las diferentes introducciones (Fig. 4). Romero y Cortina (2004b) evaluaron también la antixenosis con un método “sin selección” utilizando jaulas cilíndricas (1,2 m de alto x 0,4 m de diámetro), con 50 frutos por introducción y 50 hembras adultas por jaula, todo repetido tres veces en el tiempo. Igualmente, no hubo diferencia significativa entre los promedios de infestación de las diferentes introducciones (Fig. 4).

En la comparación de los resultados de los métodos por olfatometría y el uso de jaulas entomológicas, no se puede negar la existencia de una forma de preferencia de la broca hacia diferentes genotipos de café. Esto puede sugerir que el espacio proporcionado por las jaulas entomológicas es demasiado restringido para permitir a la broca orientarse hacia los diferentes genotipos según su potencial atractivo. Por lo tanto, sería conveniente mejorar el rendimiento de los métodos olfatométricos para poder afinar los resultados ya obtenidos.

Figura 4 Promedio de frutos brocados de introducciones etíopes de C. arabica (CCC203, CCC213, CCC346, CCC477, CCC529, CCC534, CCC525, CCC523, CCC527, CCC532), de C. liberica (CCC1025) y la variedad ʻCaturraʼ, en ensayos de antixenosis con selección libre y sin selección (Adaptado de Romero y Cortina 2004b). 

Consideraciones finales

En Colombia, la implementación de las prácticas del MIB basadas en estrategias de control cultural, biológico y químico ha sido exitosa para reducir los niveles de infestación de H. hampei por debajo del umbral de daño económico (Aristizábal et al. 2012). Entre estas prácticas, el control cultural mediante la recolección de frutos maduros y secos en el árbol y en el suelo, ha sido el método de mayor adopción por parte de los caficultores (Duque y Chaves 2000; Aristizábal et al. 2002, 2006). Además, el empleo de insecticidas se ha reducido y las aplicaciones se realizan en focos, previa evaluación de la infestación de la broca en campo (Aristizábal et al. 2002).

Según el Grupo Intergubernamental de Expertos sobre Cambio Climático Global (IPCC, 2021) los trópicos y sub trópicos serán más vulnerables al cambio climático, por esto se estima que en escenarios de calentamiento global, las regiones cafeteras con mayores temperaturas a bajas altitudes serán altamente vulnerables a las infestaciones de H. hampei (Giraldo-Jaramillo et al. 2019; Asfaw et al. 2019; Azrag et al. 2019; Constantino et al. 2021); se incrementarán hasta en un 24% las pérdidas por plagas como la broca (Jaramillo et al. 2009a, 2011; Magrach y Ghazoul 2015); y se expandirá el rango geográfico de este insecto, actualmente se encuentra a altitudes mayores a 1.800 msnm en África oriental (Kyamanywa et al. 2009). De igual forma, las poblaciones silvestres del género Coffea serán más sensibles a la extinción (Davis et al. 2019), debido a que entre el 39 al 59% del área de cultivo actual podría volverse inadecuada para el cultivo de café en Etiopia (Moat et al. 2017), y se estima que el área total adecuada para el cultivo de café disminuirá entre 73% a 88% en 2050 (Imbach et al. 2017).

De acuerdo con lo anterior, una alternativa prometedora dentro del MIB es el control genético. Este debería contribuir a la sostenibilidad de la caficultura por medio del desarrollo de variedades resistentes a la broca, mediante el cruzamiento de variedades comerciales con excelentes características agronómicas por introducciones etíopes de C. arabica y de accesiones de C. liberica con efecto de antibiosis contra H. hampei. Dado que el mecanismo de resistencia que se expresa como menor número de estados de la broca es cuantitativo y heredable de los padres a las poblaciones en segregación, estas poblaciones de café se avanzarán hasta la generación F5, en la que se alcanzara un alto porcentaje de homocigosis; para seleccionar de las generaciones en segregación, las progenies con menor infestación por broca y características agronómicas deseables. Adicionalmente, es necesario continuar con la búsqueda de introducciones con efecto de antixenosis contra este coleóptero, mecanismo de resistencia que no ha sido suficientemente estudiado.

Otras estrategias de resistencia de la planta de café contra H. hampei involucran el uso de inhibidores de las α-amilasas (Martínez et al. 2000), enzimas digestivas que descomponen los polisacáridos en el intestino medio de la broca. Es así como, Valencia et al. (2000) han conseguido reducir la actividad de las α-amilasas de H. hampei en 80% a través de un extracto crudo de semillas de Phaseolus vulgaris L. Seguidamente, de Azevedo Pereira et al. (2006) han logrado inhibir la actividad de las α-amilasas de la broca en 65% gracias a un gen que codifica el inhibidor de α-amilasa de Phaseolus coccineus L., expresado en plantas de tabaco.

Adicionalmente, un inhibidor de aspártico proteasas aislado de semillas de Lupinus bogotensis Benth. (Fabaceae) (LbAPI) fue altamente efectivo para inhibir las aspártico proteasas de la broca (Molina et al. 2011), enzimas digestivas que digieren las proteínas en el tracto digestivo del insecto (Preciado et al. 2000). En ensayos in vitro LbAPI inhibió la actividad de las aspártico proteasas de la broca (Molina et al. 2010), y en dietas artificiales LbAPI ocasionó 50% de mortalidad de H. hampei con una dosis letal media (DL50) de 0.91% (Molina et al. 2014). Posteriormente, la trasferencia del gen del inhibidor de α-amilasa de P. vulgaris a tabaco mostró que los extractos de las semillas transgénicas inhibieron las α-amilasa de la broca (Barbosa et al. 2010). Sin embargo, el uso de variedades de café transgénicas usando estos inhibidores no se ha conseguido hasta la fecha.

Recientemente, los frutos de plantas de C. arabica que expresan el gen que codifica la proteína Cry10Aa de Bacillus thuringiensis, aislada previamente por Méndez-López et al. (2003), tuvieron un daño por broca inferior a 9% en comparación con el 100% de daño de los frutos de las plantas control, lo que confirma la expresión estable del gen Cry10Aa (Valencia-Lozano et al. 2021). Sin embargo, el cultivo de variedades de café transgénicas con resistencia a H. hampei sigue siendo un desafío por los interrogantes de su uso en la bioseguridad y biodiversidad agrícola, así como los riesgos para la salud de los consumidores.

También, se han identificado repelentes como los monoterpenos verbenona y α-pineno para el control de H. hampei (Jaramillo et al. 2013). En pruebas de campo en Hawái, se identificó un sesquiterpeno (E, E)-α-farneseno, producido por los frutos de café infestados, con efecto de repelencia contra la broca; con una reducción de hasta 80% en las capturas de broca en las trampas conteniendo el atrayente metanol:etanol en relación 3:1, en comparación con las trampas con solo el atrayente (Vega et al. 2017). Recientemente, se determinó que las plantas de café tratadas con β-cariofileno mostraron una menor infestación de la broca entre 33 y 45% (Góngora et al. 2020).

De otra parte, análisis de la microbiota de la broca han identificado especies de bacterias simbióticas responsables de la descomposición de un alcaloide del grupo de las xantinas (1,3,7-trimetilxantina) conocido como cafeína (Ceja-Navarro et al. 2015; Vega et al. 2021). Este alcaloide tiene efectos negativos contra insectos (Vega et al. 2003). No obstante, H. hampei es el único insecto que se alimenta solo de semillas de café, a través de un mecanismo que metaboliza la cafeína y evita sus efectos tóxicos (Vega et al. 2015). Por esta razón, el conocimiento de las bacterias que utilizan la cafeína como única fuente de carbono y nitrógeno en el intestino de la broca abre nuevas posibilidades para el control de este insecto a través de la interferencia con la detoxificación de este alcaloide (Infante, 2018).

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Notas:

Citación sugerida MOLINA, D. 2022. Revisión sobre la broca del café, Hypothenemus hampei (Coleoptera: Curculionidae: Scolytinae) con énfasis en la resistencia mediante antibiosis y antixenosis. Revista Colombiana de Entomología 48 (2): e11172. https://doi.org/10.25100/socolen.v48i2.11172

Recibido: 19 de Abril de 2021; Aprobado: 20 de Mayo de 2022

* Autor de correspondencia Diana Molina, Cenicafé, Plan Alto Km. 4 - vía antigua a Manizales, Manizales, Caldas, Colombia.

Contribución de los autores

DM escribió el artículo de revisión, leyó y aprobó el manuscrito final.

Conflictos de interés

El autor está de acuerdo y expresa que no existen conflictos de interés en este estudio

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