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Introducción
En Perú, la avicultura representa un 55,13% del sector pecuario, siendo sus principales representantes la crianza de pollos de carne y la producción de huevos. Este importante sector contribuye en la alimentación de millones de personas en Perú, siendo el consumo anual per cápita de carne de aves de 49,73 kg/hab (Minagri, 2020). En la crianza de pollos de engorde se busca lograr una mayor eficacia en la utilización de los alimentos que representan más del 70% de los costos de producción, a través de investigaciones constantes en nutrición avícola. Una forma de mejorar la respuesta productiva es a través del uso de antibióticos promotores de crecimiento (APC), los cuales a su vez tienen efectos en la morfometría del intestino. Debido a lo anterior, el uso de APC se ha venido prohibiendo en algunos lugares como la Unión Europea, debido a la resistencia a los antibióticos en humanos, sin embargo, en nuestro país, las empresas avícolas continúan usando APC por su influencia positiva en la conversión alimenticia y debido a que resulta más cara la inclusión de probióticos.
La comparación entre antibióticos y probióticos, tales como el Enterococcus faecium, se ha evidenciado en trabajos como el de Wang et al. (2008), pero no se han realizado muchos estudios que evalúen la eliminación progresiva del antibiótico y su reemplazo por probióticos en el transcurso del periodo de crianza en programas de alimentación y su efecto sobre los parámetros de producción. Gamarra (2017), trabajando con pollos de carne hasta el día 40, ofreció ácidos grasos que de forma posterior fueron reemplazados por un antibiótico halogenado (halquinol), encontrando que el reemplazo en el día 21 presentaba una mejor conversión alimenticia en hembras.
Si este reemplazo progresivo del antibiótico funciona, resultaría estratégico desde el punto de vista económico por el costo mayor del probiótico, aunque, de acuerdo con Liao et al. (2020), esto podría provocar cambios en la microbiota intestinal, lo que amerita ser evaluado previamente. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio es valorar el efecto del reemplazo progresivo del antibiótico bacitracina metileno disalicilato por Enterococcus faecium sobre los parámetros productivos, morfometrías intestinal y ósea y retribución económica en pollos de carne.
Materiales y métodos
El estudio se realizó en las instalaciones del Laboratorio de Investigación en Nutrición y Alimentación de Aves (LINAA) del Departamento Académico de Nutrición de la Facultad de Zootecnia de la Universidad Nacional Agraria La Molina (UNALM). El periodo experimental tuvo una duración de 21 días, donde se emplearon 200 pollos BB de la línea Cobb 500, todos eran machos de un día de edad, distribuidos al azar en cuatro tratamientos: T1 (dieta basal con BMD 500 ppm por 1-21 días), T2 (dieta basal con BMD 500 ppm por 1-14 días y probiótico por 15-21 días), T3 (dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-7 días y probiótico por 8-21 días) y T4 (dieta basal con Enterococcus faecium (17,5 ppm) por 1-21 días). Cada tratamiento estuvo constituido por 10 repeticiones, con cinco animales por cada repetición. Se usó el BMD (Zoetis) y el probiótico (Cylactin®; 2 X 1010 UFC/g) proveniente de la empresa DSM. El experimento se llevó a cabo en dos baterías de malla galvanizada de cinco pisos cada una y con cuarto divisiones por piso, siendo implementadas con comederos y bebederos tipo canaleta en la parte externa.
Las dietas experimentales fueron formuladas siguiendo las especificaciones nutricionales de la línea Cobb 500 (Cobb, 2018). La composición y el valor nutricional calculados de las dietas experimentales se muestran en las tablas 1 y 2. Por otro lado, debido a que los tratamientos no coinciden con las dietas, se utilizaron dos dietas con probiótico y antibiótico, las cuales fueron repartidas en los cuatro tratamientos. Para la evaluación de los parámetros productivos se consideró el peso vivo, la ganancia de peso, el consumo de alimento y la conversión alimenticia, así como la retribución económica del alimento. Con tal fin, los parámetros productivos se tomaron en las primeras horas de la mañana en los días 7, 14 y 21, utilizando una balanza de precisión. Para realizar el cálculo de la retribución económica del alimento, se tomaron como ingresos los kilogramos de pollo producidos y como egresos el consumo de alimento. Para la morfometría intestinal, dos pollos por repetición fueron beneficiados para obtener segmentos del intestino, donde se cortó un segmento del intestino delgado correspondiente a la zona del yeyuno, el cual tuvo aproximadamente 2 cm de largo, y se ubicó a unos 8 cm antes del divertículo de Meckel (Zea et al., 2019).
Las muestras colectadas fueron remitidas al Laboratorio de Histomorfometría Aviar de la Universidad Nacional Agraria La Molina (Unalm), en la cual se realizaron las siguientes mediciones: altura de vellosidad, ancho de vellosidad, profundidad de cripta, relación entre la altura de vellosidad y la profundidad de cripta y área de vellosidad.
Para la morfometría ósea y hallar el porcentaje de ceniza del tibiotarso, la muestra del lado izquierdo fue removido y procesado de acuerdo con el método descrito por Baumel & Witmer (1993). En síntesis, los tibiotarsos de los pollos fueron hervidos para remover los tejidos y capas de cartílagos, posteriormente fueron colocados en una mufla a 550 °C por 5 horas y el peso fue expresado como porcentaje de peso seco del hueso. En cambio, para las medidas de morfometría ósea, el tibiotarso del lado derecho fue limpiado mediante el proceso de raspado, es decir, la limpieza del hueso en crudo, retirando todo el exceso de carne, grasa y cartílago sin hervir, de acuerdo con la metodología descrita por Yupanqui (2017). Para determinar la resistencia ósea, se colocó el tibiotarso derecho del ave en la placa del durómetro y se calculó la resistencia a la fractura por flexión estática (Yupanqui, 2017).
El estudio se realizó con el equipo de ensayo mecánico Force Gauge Model FG-5020 (Digital Push Pull Gauge Sensor. Model FH 1K. Alemania). Los valores obtenidos fueron colectados directamente del equipo por medio de un programa computacional, donde los indicadores de mineralización ósea fueron obtenidos a través de la determinación de cenizas (Baumel & Witmer, 1993) y la resistencia ósea usando el equipo mencionado (Yupanqui, 2017). Para la morfometría ósea se usó el tibiotarso derecho, en el cual se evaluó el peso del hueso, su largo, ancho, volumen y densidad. Los indicadores de mineralización ósea fueron el índice modificado de Seedor, el índice de Quetele y el índice de robusticidad (Mabelebele et al., 2017).
Tabla 1. Composición porcentual y valor nutritivo de las dietas experimentales empleadas en la etapa de inicio (1-8 días)
Fuente: Elaboración propia
Tabla 2. Composición porcentual y valor nutritivo de las dietas experimentales empleadas en la etapa de crecimiento (9-21 días)
Fuente: Elaboración propia
Los datos registrados fueron sometidos a análisis de varianza (Anova) bajo un diseño completamente al azar con cuatro tratamientos y 10 repeticiones por tratamiento, utilizando el programa R-Studio (RStudio Team, 2020), mientras que para la comparación de medias se utilizará la prueba de Tukey (p < 0,05).
Resultados y discusión
Parámetros productivos
En la tabla 3 se muestra el efecto del reemplazo progresivo del antibiótico promotor de crecimiento por probióticos sobre los parámetros productivos en pollos de carne. Los resultados muestran diferencias estadísticas significativas (p < 0,05) en los parámetros productivos de peso vivo final y ganancia de peso T1 (dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-21 días) y T2 (dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-14 días y probiótico por 15-21 días). Al respecto, el cambio del antibiótico por un probiótico (Enteroccocus faecium) estaría indicando que una manipulación de la microbiota intestinal en el día 14 podría, mediante dicho cambio, presentar una repercusión negativa en los pollos de carne. Liao et al. (2020) mencionan que la diversidad de la comunidad microbiana en aves muestra que la composición bacteriana es diferente entre las distintas edades. Por ejemplo, la edad afecta las abundancias relativas de firmicutes en el íleon y el ciego.
Además, estos mismos autores señalan que el probiótico usado en el presente experimento (Enterococcus faecium) tiene una mayor “abundancia natural” en el día 7, seguida por niveles bajos (debajo del 1%) desde el día 14 hasta el día 42 de edad. De lo anteriormente mencionado, se deduce que la administración de Enterococcus faecium de forma posterior a los 14 días ya no contribuye y, por el contrario, el cambio de antibiótico hacia probiótico podría afectar a los parámetros productivos.
Por otro lado, no se encontraron diferencias estadísticas (p < 0,05) entre el T1 (dieta basal con BMD) y el T4 (dieta basal con Enterococcus faecium) hasta los 21 días de edad, lo cual estaría indicando que el Enterococcus faecium es efectivo como remplazo total del antibiótico (BMD); no obstante, cabe señalar que el tratamiento con el antibiótico (T1) presentó los mejores promedios, tanto de peso vivo como de conversión alimenticia en el trabajo. Estos resultados concuerdan con los realizados Mountzouris et al. (2007), quienes tampoco encontraron diferencias estadísticas en parámetros productivos en similares circunstancias y donde utilizaron Lactobacillus, Bifidobacterium, Enterococcus y Pediococcus en pollos Cobb 500 durante seis semanas, sin encontrar diferencias estadísticas para ninguna respuesta productiva a los 21 días de edad. No obstante, a los 42 días se encontraron diferencias para el peso final en el tratamiento que contenía únicamente el antibiótico avilamicina en comparación con los tratamientos con probióticos
Resultados adversos fueron encontrados por Chávez et al. (2016), quienes al suplementar con Enterococcus faecium (10. UFC/ml) en el agua de bebida a pollos de engorde Cobb 500 durante 42 días mostraron una mejora en la respuesta productiva (p < 0,05), con respecto al antibiótico promotor de crecimiento en el peso final, conversión alimenticia y ganancia diaria de peso. Es probable que esta mejora del probiótico con respecto al antibiótico se deba a que los animales lo recibieron por mayor cantidad de días con respecto al presente experimento.
Morfología intestinal
En la tabla 4 se muestra el reemplazo progresivo del antibiótico promotor de crecimiento por probióticos sobre la morfometría intestinal en pollos de 1 a 21 días. La altura de vellosidad fue mayor y diferente significativamente en T4 (p < 0,05), en comparación con T1, T2 y T3. De igual forma, se halló una mayor área de vellosidad en T4, en relación con T1, siendo igual (no obstante) a T2 y T3. La profundidad de cripta fue mayor en T4, siendo similar a T2 y T3, pero diferente estadísticamente a T1 (p < 0,05). Finalmente, no se encontró una diferencia significativa para el ancho de vellosidad y la relación altura:profundidad de cripta.
Resultados similares coinciden con Biswas et al. (2022), quienes comparando tratamientos que contenían ya sea un antibiótico comercial (zinc bacitracina metileno disalicilato) o una mezcla de probióticos (Bacillus coagulans, Bacillus subtilis . Saccharomyces boulardii) en pollos de engorde de 42 días, encontraron diferencias estadísticas significativas y favorables en altura de vellosidad para la mezcla de probióticos en comparación con el tratamiento con antibiótico (2089,7 y 2456,8 μm, respectivamente). Asimismo, de forma similar a nuestro trabajo en profundidad de cripta, se encontró que el antibiótico mantiene criptas de menor tamaño en comparación con la mezcla de probióticos (270,2 y 321,3 μm, respectivamente)
Por otra parte, los resultados hallados por dela Cruz et al. (2019) no concuerdan con nuestro trabajo, estos autores realizaron una investigación con pollos de engorde Cobb 500 durante 35 días, comparando dietas que contenían antibiótico (clortetraciclina y zinc bacitracina) y probiótico (Enterococcus faecium), pero no hallaron diferencias significativas para las medidas morfométricas de altura, profundidad y relación de la altura:profundidad de la cripta.
Además, la formación de criptas más profundas es algo que está referido con una renovación de vellosidades más rápida en respuesta a situaciones de procesos inflamatorios provocados por bacterias patógenas o sus toxinas (Yason et al., 1987; Chen et al., 2015). Este suceso requiere de energía y proteínas en mayor cantidad para mantener la integridad intestinal en comparación con otros órganos (Choct, 2009). Por lo tanto, una menor longitud de las vellosidades intestinales y criptas profundas ocasiona una absorción de nutrientes ineficiente, aumento de la secreción en el tracto gastrointestinal y un menor rendimiento productivo en el animal (Xu et al., 2003).
En un estudio realizado por Wang et al. (2008) con pollos de engorde Arbor Acres hasta los 42 días, mencionan que el uso de Enterococcus faecium aumenta la población de las bacterias productoras de ácidos grasos de cadena corta (butírico, propiónico, acético), las que de acuerdo con Frankel et al. (1994) estimulan la proliferación de células de la cripta normales, lo que genera criptas profundas y también vellosidades altas. Este resultado coincide con lo encontrado en el tratamiento con Enterococcus faecium, por lo que es probable que la mezcla de diferentes bacterias probióticas asociadas tengan un efecto positivo en disminuir la profundidad de cripta. La combinación de más de un probiótico, de acuerdo con Musa et al. (2009), tiene diferentes modos de acción, lo que podría aumentar su efecto protector contra infecciones bacterianas, manteniendo la integridad intestinal.
Igualmente, Zea (2020) encontró que la profundidad de cripta en comparación con el resto de variables de morfometría intestinal, tales como altura, ancho y área de vellosidad, presenta una mejor asociación con el peso vivo y el peso del hueso. Esta asociación demostrada entre la profundidad de cripta y los parámetros productivos explicaría el por qué en nuestros resultados, los animales del T1 presentaron mejor peso vivo y conversión alimenticia y a la vez tuvieron las criptas más cortas.
Morfometría ósea, ceniza y resistencia a la fractura
En las tablas 5 y 6 se muestra el reemplazo progresivo del antibiótico promotor de crecimiento por probióticos sobre la morfometría ósea, ceniza y resistencia a la fractura en pollos de 1 a 21 días. De acuerdo con los resultados, no se encontraron diferencias estadísticas (p > 0,05) para las variables en estudio de la morfometría ósea del tibiotarso, por lo que no concuerdan con la investigación realizada por Mohammed et al. (2021), quienes encontraron diferencias estadísticas (p < 0,05) con una suplementación de otro probiótico, tal como Bacillus subtilis, en la dieta de pollos de engorde durante 35 días para las variables de longitud y peso de la tibia, sin hallar diferencia estadística para el índice del tibiotarso e índice de robusticidad en comparación con una dieta control. De igual forma en otro trabajo, realizado por Yan et al. (2020), se encontraron diferencias estadísticas (p < 0,05) con el uso de Bacillus subtilis en la alimentación de pollos machos de la línea Ross 708 durante 44 días para las medidas óseas de peso, ancho, índice del tibiotarso e índice de robusticidad. Además, en un estudio realizado por Mutus et al. (2006) evaluaron que la mezcla probiótica de Bacillus licheniformis . Bacillus subtilis suministrada en las dietas de pollos de carne durante 42 días, no presentó diferencias estadísticas en la morfometría ósea del peso, longitud y ancho del tibiotarso (p > 0,05), no obstante, sí encontraron diferencias significativas en otros parámetros como el índice del tibiotarso.
Tabla 4. Efecto del reemplazo progresivo del antibiótico promotor de crecimiento por probiótico sobre altura, ancho, área de vellosidad, profundidad de cripta, número de células caliciformes y relación altura: profundidad de cripta de las vellosidades intestinales del yeyuno (periodo 1-21 días de edad)
Fuente: Elaboración propia
Se puede considerar, por tanto, que el Enterococcus faecium no incrementa la absorción de minerales como el calcio o el fósforo, sin embargo, se conoce que ciertas técnicas de evaluación de mineralización ósea son más sensibles que otras en determinar el contenido real de calcio o fósforo en el hueso. Así, por ejemplo, lo señala Uculmana et al. (2018), quienes encontraron que el porcentaje de ceniza es más sensible que la densidad para determinar la mineralización ósea. Dicha sensibilidad, de acuerdo con la técnica empleada para evaluar la mineralización ósea, es demostrada por Horniakova (2005), quien trabajando con Enterococcus faecium encontró una diferencia estadística para el contenido de calcio en cenizas del tibiotarso, sin hallar diferencias para el resto de parámetros óseos. Los mejores promedios se encuentran en el T1 para peso, largo, ancho y densidad del tibiotarso. Por otro lado, el T1 presentó tendencia a ser diferente (p= 0,07) en la variable de densidad, el valor promedio del peso del tibiotarso fue de 2,53 mg, el cual resulta ligeramente mayor al encontrado por Zea et al. (2019) y Uculmana et al. (2018), quienes obtuvieron valores de 2,15 y 2,17 mg, respectivamente, esto se debería al cambio en la línea genética de los animales.
Tabla 5. Características morfométricas de las tibias y respuestas del grado de mineralización de pollos de carne de 21 días de edad alimentados con dietas de efecto del reemplazo progresivo del antibiótico promotor de crecimiento por probióticos
Notas aclaratorias: 1T1: dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-21 días, T2: dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-14 días y probiótico por 15-21 días, T3: dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-7 días y probiótico por 8-21 días y T4: dieta basal con Enterococcus faecium (17,5 ppm) por 1-21 días.
2Promedio y desviación estándar de 10 repeticiones (1 ave por repetición) por tratamiento.
a, b, cLos superíndices diferentes dentro de las filas indican una diferencia estadística (p < 0,05).
Fuente: Elaboración propia
En el caso de la resistencia ósea se evidencia una diferencia estadística (p < 0,05) en el T4 frente a los demás tratamientos, sin embargo, no se presentó diferencia estadística para el porcentaje de cenizas en ninguno de los tratamientos. Nuestros resultados concuerdan con los reportados por Panda et al. (2006), quienes encontraron diferencias estadísticas (p < 0,05) en la resistencia a la fractura del tibiotarso en pollos de 42 días de edad, favorable con el uso de un probiótico (Lactobacillus sporogenes) en la dieta del animal en comparación con una dieta basal, mientras que Panda et al. (2006) indicaron que la resistencia a la fractura se debe a una mejora en la absorción de calcio en el hueso por el probiótico utilizado; sin embargo, Viguet-Carrin et al. (2006) hacen énfasis en la influencia del colágeno sobre la resistencia a la fractura del tibiotarso, por tanto y de acuerdo con nuestros resultados, es posible que, aunque el Enterococcus faecium no influyera en mejorar la morfometría y la mineralización ósea, su efecto como microorganismo benéfico podría haber aumentado la matriz orgánica ósea representada por el colágeno mediante una mejor absorción de aminoácidos, tales como las proteínas que conforman esta molécula.
Por otra parte, en un estudio realizado por Ziaie et al. (2011) con pollos de carne Ross (308) hasta los 42 días de edad, no se reportó una diferencia estadística significativa entre los tratamientos que contenían antibiótico (virginiamicina) y un probiótico comercial en las dietas, respectivamente, para los parámetros de resistencia a la fractura y porcentajes de cenizas en el tibiotarso.
En relación con el porcentaje de cenizas, nuestros resultados difieren de los resultados de Fuentes et al. (2013) realizado en pollos de carne Cobb 500 durante 30 días, quienes hallaron diferencias significativas (p < 0,05) para el porcentaje de ceniza, calcio y fósforo en los tibiotarsos de las aves, favorable para la dieta que contenía un probiótico comercial (Lactobacillus salivarius . Pediococcus parvulus) en comparación con una dieta sin dicho producto. De igual forma, en una investigación realizada por Mutus et al. (2006), estos mostraron una diferencia estadística (p < 0,01) para el contenido de ceniza favorable para la dieta con probióticos (Bacillus licheniformis . Bacillus subtilis) en comparación con una dieta control, pero no se halló una diferencia significativa para la resistencia a la fractura en tibiotarsos de pollos de engorde a los 42 días de edad.
Tabla 6. Efecto del reemplazo progresivo del antibiótico promotor de crecimiento por probiótico sobre la resistencia de la tibia y el porcentaje de cenizas (periodo de 1 a 21 días de edad)
Notas aclaratorias: 1T1: dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-21 días, T2: dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-14 días y probiótico por 15-21 días, T3: dieta basal con BMD (500 ppm) por 1-7 días y probiótico por 8-21 días y T4: dieta basal con Enterococcus faecium (17,5 ppm) por 1-21 días.
2Promedio y desviación estándar de 10 repeticiones (1 ave por repetición) por tratamiento.
a, b, cLos superíndices diferentes dentro de las filas indican una diferencia estadística (p < 0,05).
Fuente: Elaboración propia
En el trabajo, a pesar de que no hubo efecto en el tiempo de inclusión del probiótico, se ha demostrado un efecto diferente al de antibióticos en algunas variables de las morfometrías intestinal y ósea, por lo que su inclusión aporta una mayor cantidad de efectos que las estrictamente conocidas sobre la salud del intestino; por tanto, se recomienda evaluar otros aportes de diferentes probióticos en avicultura y considerarlas al momento de su inclusión en la dieta de las aves.
Conclusiones
Bajo en las condiciones en que se llevó a cabo el estudio, se concluye:
Los tratamientos que contienen solo probióticos o antibióticos no presentaron diferencias en parámetros productivos.
Los tratamientos dietarios no tuvieron efecto sobre la conversión alimenticia, sin embargo, sí afectaron la ganancia diaria de peso y el peso vivo final.
La inclusión de probióticos en la dieta mejora la altura y el área de vellosidad, mientras que el antibiótico influye de forma positiva en la profundidad de cripta.
El reemplazo completo de antibióticos (T1) por probióticos (T4) resultó en una mayor resistencia a la fractura del tibiotarso en comparación con los demás tratamientos.
Contribución de los autores
Jim Alvarez Jijón. Recopilación de datos, construcción de bases de datos, análisis de información y elaboración de manuscrito. Carlos Vílchez Perales: Elaboración del proyecto, redacción del manuscrito, Josselyn Serrano García: Logística, contribución en el concepto de la investigación y manuscrito, Alejandrina Sotelo Mendez: Análisis de Laboratorio y análisis estadístico, revisión del manuscrito, Otto Zea Mendoza: Asesor, elaboración de proyecto, análisis de información y elaboración de manuscrito, revisión y corrección del manuscrito.
