![Diversity and antibacterial activity of endophytic fungi of the Amazonian medicinal plant sucuba [Himatanthus sucuuba (Spruce ex Müll. Arg.) Woodson]](/img/en/next.gif)
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Introducción
Los ecosistemas de agua dulce, como los ríos, quebradas, lagos y lagunas, son muy vulnerables debido a que reciben todos los contaminantes producto de las actividades agropecuarias que representan el vertimiento de grandes cantidades de sedimentos y agroquímicos en los cuerpos de agua (Dudgeon, 2008; Lasso, et al., 2015).
Se ha descrito cómo las cuencas urbanizadas presentan grandes impactos negativos que se reflejan en la composición fisicoquímica del agua y en las características del hábitat (Walsh, et al., 2005). Tales cambios alteran las condiciones de los ecosistemas y, por lo tanto, la diversidad de los organismos que viven en ellos (Roy, et al., 2016). La evaluación de las respuestas de los organismos acuáticos a las perturbaciones ocasionadas por la actividad humana es particularmente importante en regiones de gran diversidad que a menudo están amenazadas y han sido poco estudiadas (Jantz, et al., 2015).
Los macroinvertebrados acuáticos son considerados organismos indicadores y se usan para evaluar la calidad del agua en los ecosistemas dulceacuícolas (Vannote, et al., 1980; Hodkinson & Jackson, 2005; Ruaro, et al., 2016). Las larvas de algunas familias responden rápidamente a los cambios del microhábitat causados por factores como la contaminación, la sedimentación y la escasez de recursos, lo que se refleja en cambios en la diversidad (Gómez-Anaya, 2009).
La Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM) es un macizo montañoso situado en el norte de Colombia, cuyos picos, tan altos como los de los Andes, permanecieron aislados por estar rodeados de extensos valles de poca elevación. Este aislamiento y la variedad de regiones climáticas y zonas de vida hacen de esta región una de las más diversas de Colombia, con altos niveles de endemismo (Camero, 2003; Unidad Administrativa Especial Del Sistema De Parque Nacionales Naturales - UAESPNN, 2005). Aunque parte de la SNSM está protegida como parque nacional, se evidencian importantes procesos de alteración de su cobertura vegetal y de sus dinámicas, así como la fragmentación de los sistemas hídricos, causada principalmente por actividades antropogénicas como la deforestación, el turismo recreativo, y la producción agropecuaria, entre otras, lo que ha provocado, directa e indirectamente, una fragmentación gradual del hábitat que podría conducir a un detrimento irreversible de su diversidad (Gordon, 1985; UAESPNN, 2005; Tamaris-Turizo, et al., 2013).
En dicho contexto, este estudio pretendió hacer un aporte científico que permita disminuir las brechas de conocimiento en torno a la respuesta de las comunidades acuáticas a las actividades humanas mediante la evaluación del grado de variación estructural de familias de macroinvertebrados acuáticos y su relación con la calidad de agua utilizando el índice BMWP/Col (Roldán, 2003) en quebradas asociadas con cultivos de café y ganado vacuno. Se analizó, además, una quebrada sin intervención productiva como sitio de referencia.
Materiales y métodos
Sitios de maestreo
Se seleccionaron tres quebradas en la cuenca del río Toribio: La Cuca, La Marrana y Doña Sofía (Figura 1). La Cuca se encuentra a 1.506 m s.n.m., entre los 11°5'12,48"N y los 74°2'59,23"O. Se caracteriza por senderos en su ribera donde constantemente transita ganado de una finca a otra. La quebrada La Marrana se encuentra a 1.552 m s.n.m., entre los 11°4'49,08"N y los 74°2'23,00"O, en la vecindad de cultivos de café muy cercanos al cuerpo de agua, por lo que recibe todos los desechos del lavado y la producción del café. Sin embargo, esta zona presenta un bosque de galería en buen estado de conservación. Por último, el tercer sitio de muestreo es conocido por los habitantes del sector como quebrada Doña Sofía; se ubica a 1.600 m s.n.m., entre los 11°5'42,72"N y los 74°4'38,86"O, y en sus alrededores no hay actividades productivas; se caracteriza, además, por tener un bosque de ribera conservado de dosel cerrado.
Fase de campo
En cada una de las quebradas se hicieron dos muestreos mensuales, uno cada 15 días, durante tres meses, principalmente en época de baja precipitación. En cada sitio se seleccionó un tramo de 50 metros en el cual se tomaron tres réplicas por cada microhábitat. Se tuvo en cuenta que en los sitios no hubiera influencia de urbanización o cualquier otro factor que pudiera aportar fuentes difusas de contaminación en las quebradas.
Los macroinvertebrados se recolectaron en la mayoría de los microhábitats presentes utilizando una red Surber (poro de 0,25 mm y área de 0,09 m2). Se capturaron organismos alojados en la grava y la hojarasca y con un nucleador (diámetro de 15 cm) se tomaron muestras de sedimentos. Las muestras recolectadas se preservaron en alcohol al 70 %. La identificación en el laboratorio se hizo con las claves taxonómicas de Merrit, et al. (2008), Domínguez & Fernández (2009) y Prat, et al. (2011).
Análisis de datos
Se determinó el número de familias y la abundancia en cada sitio de muestreos para conocer su asociación con las actividades agrícolas y ganaderas en la zona de estudio mediante un análisis de correspondencia simple (ACS). Para corroborar la existencia de diferencias significativas se aplicó un análisis de similitud (ANOSIM) utilizando la distancia de Bray-Curtis. Para medir la calidad del agua a partir de los macroinvertebrados acuáticos, se aplicó el índice BMWP/Col por muestreo y se obtuvo el valor medio en cada quebrada; los puntajes de cada familia se utilizaron para clasificarlas como tolerantes, no tolerantes y moderadamente tolerantes (Roldán, 2003).
Para determinar el grado de respuesta de las familias a las actividades agropecuarias, se utilizó un modelo lineal generalizado (MLG) por familia en el que la abundancia fue la variable dependiente y los sitios de muestreos, la independiente. Tras la exploración de los datos se evidenció que la varianza condicional era mayor a la media condicional, por lo que se utilizó el modelo binomial negativo. Se consideró significativo todo valor de p < 0,05. Todos los análisis se hicieron con el paquete estadístico R. Studio 0.99.903 (www.r-project.org).
Resultados
Estructura de las familias de macroinvertebrados
Según la identificación y clasificación de los macroinvertebrados acuáticos en los tres sitios de muestreo, los 7.367 individuos recolectados se distribuyeron en 29 familias y 10 órdenes (Tabla 1). Los órdenes con mayor número de familias fueron Díptera, Trichoptera y Hemiptera, con cinco familias cada uno. Se observó que las tres quebradas compartían 21 familias, en tanto que una familia se presentó exclusivamente en La Cuca (Empididae), una en La Marrana (Glossosomatidae) y tres en Doña Sofía (Notonectidae, Odontoceridae y Oligoneuriidae) (Figura 2).
En la quebrada La Cuca se recolectaron 1.982 organismos distribuidos en 22 familias y 10 órdenes. La familia más representativa fue Physidae, con 744 individuos, es decir, el 38 % del total de las muestras para este sitio, seguida de las familias Simuliidae y Chironomidae, las cuales representaron el 17 % y el 12 %, respectivamente. Las familias con menos organismos fueron Corydalidae (cuatro individuos), Mesoveliidae (tres individuos) y Empididae (un solo individuo) (Tabla 1).
En la quebrada La Marrana se registraron 2.062 individuos pertenecientes a 25 familias y 10 órdenes. La familia más abundante fue Chironomidae, con 452 individuos, es decir, el 26 % del total en el sitio de muestreo, seguida de las familias Calamoceratidae y Physidae, con el 13 % y el 11 %, respectivamente. Las familias con menores abundancias fueron Gerridae, Glossosomatidae y Oligoneuriidae, cada una con un solo individuo (Tabla 1).
En la quebrada Doña Sofía se recolectaron 3.323 individuos distribuidos en 27 familias y 10 órdenes. Las familias más abundantes fueron Simuliidae (21 %), Hydropsychidae (16 %) y Perlidae (15 %), y las menos abundantes Gerridae, Notonectidae y Odontoceridae, con dos organismos cada una (Tabla 1).
En el análisis de similitud se registraron diferencias significativas entre los sitios (Anosim: R=0,026; p=0,035). Además, el análisis de correspondencia simple sugiere que la quebrada La Cuca se caracterizó principalmente por la gran abundancia de Physidae (familia tolerante) y Calopterygidae (familia moderadamente tolerante). En La Marrana, por su parte, predominaron Helicopsychidae (familia no tolerante) y Chironomidae (familia tolerante), en tanto que en la quebrada Doña Sofía prevalecieron las familias Perlidae (no tolerante), Corydalidae e Hydropsychidae (moderadamente tolerantes) (Figura 3).
En cuanto a la respuesta estructural, se encontró que la abundancia de las familias Perlidae (BMWP=10), Ptilodactylidae (BMWP=10) e Hydropsychidae (BMWP=7) fueron menores en La Cuca y La Marrana, en comparación con las encontradas en la quebrada Doña Sofía para estas familias. Asimismo, se observó una disminución de la abundancia de las familias Calamoceratidae (BMWP=10), Leptophlebiidae (BMWP=9), Leptohyphidae (BMWP=7), Corydalidae (BMWP=6) y Libellulidae (BMWP=6) en la quebrada La Cuca, en comparación con Doña Sofía. En cuanto a la familia Physidae (BMWP=3), fue la única cuya abundancia aumentó en La Cuca, en contraste con los otros dos sitios.
El modelo lineal generalizado aplicado a cada familia permitió comprobar estadísticamente que la abundancia de la familia Perlidae disminuyó 14 veces en la quebrada La Cuca y 2,8 veces en La Marrana, comparada con la abundancia encontradas en la quebrada Doña Sofía. Asimismo, la familia Calamoceratidae disminuyó su abundancia 3,1 veces en La Cuca y 1,2 veces en La Marrana comparada con la quebrada Doña Sofía (Tabla 2). En la quebrada La Cuca la abundancia de la familia Corydalidae disminuyó 7,7 veces, la de Leptophlebiidae 6,3 veces y la de Leptohyphidae 2,1 veces en comparación con la quebrada Doña Sofía (Tabla 2), en tanto que la abundancia de la familia Hydropsychidae disminuyó 12,5 veces en La Cuca y 7,1 veces en La Marrana comparadas con Doña Sofía. La abundancia de la familia Libellulidae, por su parte, se redujo 2,1 veces en La Cuca y 1,8 La Marrana comparadas con la abundancia en la quebrada Doña Sofía (Tabla 2). Por el contrario, la abundancia de la familia Physidae aumentó 172,3 veces en La Cuca y 43,5 veces La Marrana, comparada con la quebrada Doña Sofía (Tabla 2).
Índice BMWP-Col
El valor medio del índice BMWP-Col para la quebrada La Cuca fue de 53 puntos, lo que indica una calidad del agua dudosa, es decir, moderadamente contaminada. En la quebrada La Marrana el puntaje promedio fue de 70 puntos, indicativo de una calidad de agua aceptable, es decir, ligeramente contaminada. Por el contrario, la quebrada Doña Sofía presentó un puntaje promedio de 101, lo que significa una buena calidad del agua, entre limpia y muy limpia (Tabla 3).
Las familias de mayor abundancia en la quebrada La Cuca obtuvieron los menores puntajes en el índice BMWP (Physidae y Chironomidae), lo que indica que los organismos más abundantes se consideran tolerantes (Figura 4). Por el contrario, en la quebrada Doña Sofía las familias más abundantes tuvieron puntuaciones altas en el índice (Perlidae, Calamoceratidae, Simuliidae e Hydropsychidae), lo que indica que abundan los organismos más sensibles a la contaminación orgánica (Figura 5). En la quebrada La Marrana, aunque la familia más abundante tuvo una calificación de dos (Chironomidae), se encontró un número representativo de familias con calificación mayor a seis (Figura 6).
Por último, la quebrada Doña Sofía presentó el mayor número de familias con un puntaje de diez (Ptilodactylidae, Blephariceridae, Oligoneuriidae, Gomphidae, Perlidae, Calamoceratidae y Odontoceridae), seguido de La Marrana (Oligoneuriidae, Blephariceridae, Gomphidae, Perlidae y Calamoceratidae).
Discusión
Los órdenes y la riqueza de familias en las tres quebradas del sector de La Tagua se aproximan a lo observado por Granados (2013) en la parte alta, media y baja de la cuenca del río Gaira, donde se han reportado 35 familias y 10 órdenes de macroinvertebrados. Las quebradas seleccionadas en el presente estudio tienen condiciones ambientales similares a los afluentes de la cuenca del río Gaira en cuanto a la variabilidad del clima y los tipos de bosque presentes según la altura. Esto se debe a que los ríos Gaira y Toribio nacen en la cuchilla de San Lorenzo y descienden por la vertiente occidental de la SNSM (Corporación Autónoma Regional del Magdalena - CORPAMAG, 2016). Por ello, el sector de La Tagua es muy diverso, ya que contiene el 82 % de las familias reportadas en el estudio de Granados (2013) a lo largo de la cuenca de río Gaira, con la excepción de las familias Atyidae, Byrrhoidea, Ceratopogonidae, Dytiscidae, Hydrobiosidae y Muscidae, que no se encontraron en el presente estudio.
Los órdenes Díptera y Trichoptera se cuentan entre los grupos de macroinvertebrados acuáticos más diversos, de mayor distribución y mejor conocidos en el Neotrópico. Estos constituyen gran parte de la biomasa en los ecosistemas dulceacuícolas y tienen un papel fundamental en las redes tróficas (Roldán, 2016). En el presente trabajo, fueron los de mayor número de familias y abundancia en general, lo que coincide con lo observado en la cuenca de San Alberto en Perú y en el río Chinchiná en Caldas, Colombia, donde los órdenes Díptera y Trichoptera fueron los más dominantes y con la mayor cantidad de familias (Gustavson, et al., 2013; Villada-Bedoya, et al., 2017).
La Quebrada Doña Sofía, dada la variedad de su hábitat y la buena calidad del agua, favoreció la abundancia de las familias Perlidae, Calamoceratidae, Ptilodactylidae, Leptophlebiidae, Hydropsychidae y Leptohyphidae, todas con un puntaje mayor a siete en el BMWP-Col, lo que demuestra que son particularmente sensibles a la contaminación orgánica (Herrera, 2005; Roldán, 2016; Leaño-Sanabria & Pérez-Barriga, 2020). La exclusividad de las familias Notonectidae, Odontoceridae y Oligoneuriidae en esta quebrada se debe a que estos organismos no son tolerantes a la contaminación orgánica (Domínguez & Fernández, 2009; Roldán, 2016). Algunas familias como Chironomidae, en cambio, se encontraron en gran abundancia en las tres quebradas, lo que probablemente se debe a que son organismos que toleran un amplio nivel de contaminación y se adaptan a diversas condiciones ambientales (Paggi, 1999; Liévano & Ospina, 2007).
En la quebrada La Marrana, a pesar de presentar aguas moderadamente contaminadas, el número de familias fue diferente a los otros sitios de muestreo. Se observó una abundancia importante de familias tolerantes (Chironomidae y Physidae) y no tolerantes a la contaminación orgánica (Simuliidae, Calamoceratidae), lo que posiblemente responda al hecho de que las plantaciones de café que la rodean no han tenido impacto en el total de la vegetación ribereña, lo que favorece los ciclos de vida de la fauna acuática. Diversos autores señalan que en las zonas donde se mantienen los bosques de ribera, la riqueza y las abundancias de los organismos acuáticos son mayores en comparación con aquellas que han perdido su vegetación porque tienen mayor disponibilidad de recursos en el cuerpo de agua, además de que evitan la erosión y los altos niveles de sedimentación (Naiman, et al., 1997; Meza, et al., 2012; Chará-Serna, et al., 2015). Sin embargo, en los tramos alrededor de las plantaciones se observó una elevada sedimentación en la quebrada, hábitat preferido por las familias Gomphidae y Libellulidae.
En cuanto a la quebrada La Cuca, esta se caracterizó por presentar aguas moderadamente contaminadas, bosque secundario, zona de pastizales, senderos al borde de la quebrada y constante tránsito de ganado. Estas características resultaron en la disminución del número de familias y de su abundancia en comparación con los otros dos sitios de muestreo, y, además, se reflejaron en la abundancia de las familias Physidae y Chironomidae, las cuales se han relacionado claramente con la contaminación y eutrofización de los ecosistemas dulceacuícolas (González del Tánago & García-Jalón, 1984). Al igual que en otros estudios, la familia Physidae fue importante para determinar los usos del suelo (Ramírez, et al., 2013). Se ha documentado que esta se adapta rápidamente en ambientes con alta cargas orgánicas, detritus y bajos niveles de oxígeno, por lo que parece ser un indicador clave de áreas degradadas (González del Tánago & García-Jalón, 1984; Roldán, 2003; Liévano, et al., 2007).
Conclusiones
Se demostró que las actividades ganaderas y agrícolas producen cambios en la calidad del agua y variaciones en la estructura de las familias de macroinvertebrados en el sector de La Tagua en la SNSM. Dichas actividades incidieron en la disminución observada en la abundancia y el número de familias no tolerantes a la contaminación orgánica. En la quebrada conservada, por el contrario, se observó un aumento de la abundancia y el número de familias no tolerantes a niveles de contaminación.
El presente estudio es importante para la región noroccidental de la SNSM porque permite comprender cómo varía la estructura de las familias de macroinvertebrados y la calidad de agua según el grado de asociación con las actividades agrícolas y ganaderas desarrolladas en el sector. Esta información es muy útil, puesto que servirá como base para desarrollar estrategias encaminadas a determinar el impacto de las prácticas agropecuarias sobre la biodiversidad de macroinvertebrados.
