Introducción

El carbono contenido en el suelo puede representar hasta tres veces más del que hay en la atmósfera y la vegetación (^{Pouyat, et al., 2002}); su liberación en forma de CO₂ desde la superficie es resultado de los procesos de respiración del suelo que cumplen un papel primordial en el ciclo global del carbono y el balance del CO₂ en la atmósfera (^{Raich & Schlesinger, 1992}), además de que constituye uno de los gases de efecto invernadero que contribuye al cambio climático global (^{Lal, 2004}; ^{Scharlemann, et al., 2014}). Para entender las dinámicas del carbono como fuente o sumidero en los ecosistemas y, así, su equilibrio global, es importante medir y entender el intercambio del flujo de CO₂ entre los suelos y la atmósfera (^{Kutzbach, et al., 2007}).

Los principales factores determinantes de la respiración del suelo y el flujo del CO₂ hacia la atmósfera son la temperatura y la humedad del suelo (^{Riveros-Iregui, et al., 2008}; ^{Deb, et al., 2015}), pues influyen en la actividad microbiana y la diversidad de la comunidad de microorganismos (FAO, 2017). Estos dos factores varían espacialmente, por ejemplo, a escala del paisaje se ven afectados por la topografía y por diferencias en la cobertura vegetal (^{Pacific, et al., 2008}). Existen otros factores abióticos que influyen en la respiración, entre los cuales son importantes algunas propiedades físicas del suelo como la textura y la densidad aparente (^{Rochette & Hutchinson, 2005}; ^{Luo & Zhou, 2006}).

En las últimas décadas ha aumentado el interés por entender el efecto de los cambios en el uso del suelo y la transformación del paisaje en el stock del carbono y en el flujo de CO₂ del suelo frente a las acciones de mitigación del cambio climático (^{Lal, 2004}; ^{Carvajal, et al., 2009}; ^{Rodríguez, 2016}). Se ha encontrado que la respiración del suelo está relacionada con la cobertura de la vegetación (^{Riveros-Iregui, et al., 2008}; ^{Decina, et al., 2016}; ^{Sánchez, 2016}), con las comunidades vegetales (^{Metcalfe, et al., 2011}), con el estado de sucesión (^{Wang, et al., 2015}), con las especies vegetales dominantes en el ecosistema (^{van Haren, et al., 2010}) y con los cambios en el uso del suelo (^{Raich & Schlesinger, 1992}; ^{De Jong, 2001}; Lal, 2004; ^{Pacific, et al., 2008}; ^{Oyonarte, et al., 2012}; ^{Scharlemann, et al., 2014}).

En Colombia se han realizado estudios para estimar el contenido de carbono en la biomasa aérea de los bosques (^{Phillips, et al., 2011}; ^{Borrero-Benavides, 2012}; ^{Sanabria & Puentes, 2017}) y en el suelo (^{Carvajal, et al., 2009}; ^{Rodríguez, 2016}; ^{Sánchez & Romero, 2016}). En cuanto a la estimación del flujo de CO₂ del suelo hacia la atmósfera, los esfuerzos son escasos. Sin embargo, se encuentran algunos estudios sobre la respiración del suelo en áreas con diferentes usos del suelo (Murcia & Ochoa, 2008; ^{Vásquez, et al, 2013}), y sobre el flujo de carbono en páramos (^{Peña, 2015}), en ecosistemas altoandinos (Murcia, et al., 2012), en sistemas agroforestales (Sánchez, 2016) y en diferentes coberturas urbanas y periurbanas en Bogotá (Bonell, 2018).

Dada la importancia de conocer mejor cómo se comporta y cómo varía el flujo de CO₂ del suelo y cuáles son los factores que lo afectan, es necesario estudiar sus dinámicas para generar discusiones y elementos teóricos y prácticos que ayuden en la adopción de decisiones relacionadas con el uso y la conservación de las diferentes coberturas vegetales, incluyendo el manejo de la dinámica del carbono del suelo frente a escenarios de cambio climático. En esta investigación se planteó evaluar el flujo del CO₂ del suelo en la Reserva Forestal Protectora Bosque Oriental de Bogotá, para responder a las siguientes preguntas de investigación: ¿cómo varía el flujo de CO₂ del suelo en diferentes coberturas dentro de esta Reserva? y ¿cómo se relacionan algunos factores edafoclimáticos con el flujo de CO₂ del suelo en sus diferentes coberturas?

Materiales y métodos

Area de estudio. La Reserva Forestal Protectora Bosque Oriental de Bogotá se ubica en el oriente de la ciudad y está conformada por un paisaje de montaña. La reserva tiene una extensión de 14.000 ha y se encuentra en un rango de elevación entre los 2.650 y los 3.600 m. Se extiende desde el sur de la ciudad a partir de las quebradas El Amoladero y Yomasa, tributarias del río Tunjuelo, hasta la cuenca de la quebrada Torca, en el norte. En la zona sur, el régimen de precipitaciones es monomodal, con un máximo de precipitación a mitad del año y un valor medio multianual de 1.292 mm (Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca-CAR, 2006). En la zona norte de la reserva se presenta un régimen de precipitaciones tipo bimodal con dos periodos húmedos entre abril y mayo y entre octubre y noviembre; la precipitación media multianual es de 916 mm (CAR, 2006).

La Reserva se ha visto sometida a muchas transformaciones a lo largo de los años. El resultado actual es un mosaico de coberturas en el que se encuentran fragmentos de bosques, arbustales y matorrales, plantaciones forestales de pino (Pinuspatula) y eucalipto, (Eucalyptus globulus), áreas dominadas por especies invasoras como el retamo espinoso (Ulex europaeus), pastizales, cultivos, suelos dedicados a la ganadería y, en las zonas de mayor altitud (más de 3.000 m), áreas con coberturas de herbazales abiertos de páramo, pajonales y frailejonales (Conservación Internaciona - CI & CAR, 2009). Para este estudio se escogieron tres coberturas representativas de la reserva: bosque secundario con dosel arbóreo discontinuo, plantaciones forestales de eucalipto y herbazales abiertos de páramo.

En la cobertura de bosque secundario los tres sitios de muestreo fueron: en el norte, los Bosques de Torca entre los 2.600 y los 2.950 m de elevación, donde se encuentra el fragmento de bosque mejor conservado de la reserva; el Club La Aguadora, entre los 2.400 y los 2.700 m de elevación, y en el sur, la Escuela de Logística (localidad de San Cristóbal), entre los 2.800 y los 2.950 m de elevación. En la cobertura de herbazal de páramo se seleccionaron tres sitios de muestreo: al norte, en la cuchilla de los cerros Orientales, limitando al oriente con el antiguo camino al Meta, entre los 2.900 y los 3.200 m de elevación; en el oriente de la Reserva, en el Parque Ecológico Matarredonda, vereda Los Verjones, entre los 3.300 y los 3.500 m de elevación, y al sur, en el área rural de la vereda Los Soches, entre los 2.700 y los 3.400 m de elevación. En las plantaciones forestales de eucalipto, los sitios se ubicaron en la Reserva Umbral Horizontes, al oriente del barrio Los Rosales, entre los 2.710 y los 2.750 m de elevación, en el Parque Nacional - etapa II, entre los 2.500 y los 2.680 m de elevación, y en la Escuela de Logística, al sur de la Reserva, a 2.800 m de elevación (Figura 1).

Elaboró: Monroy, J. Jardín Botánico de Bogotá, 2018.

Figura 1 Ubicación de las parcelas de muestreo en las tres coberturas estudiadas.  

Resultados

Flujo de CO ₂ del suelo. En la cobertura de bosque, el promedio del flujo de CO₂ fue de 3,06 ± 1,5 μmolm²S¹ y varió entre 1,03 y 7,14 μmolm²S¹. Las mediciones en los tres meses presentaron diferencias significativas (F=4,33; p=0,03), siendo las medidas registradas en mayo más altas y significativamente diferentes a las tomadas en julio y septiembre (p<0,05). En la cobertura de herbazal de páramo el promedio de flujo de CO₂ fue de 1,85 ± 1,41 μmolm²s^-1 y varió entre 0,61 y 4,9 μmolm²s^-1. Las mediciones en los tres meses no presentaron diferencias significativas (F=0,51; p=0,60); en el mes de mayo se presentó el valor promedio más alto (Figura 2). En la cobertura de plantación de eucalipto el promedio de flujo de CO₂ del suelo fue de 3,24 ± 1,5 μmolm²s^-1 y varió entre 1,8 y 5,15 μmolm²s^-1. Las mediciones en los tres meses presentaron diferencias significativas (F=6,48; p=0,010), con el valor promedio más alto en mayo (3,6 ± 1,59 μmolm²S¹).

Figura 2 Flujo de CO₂ registrado en las diferentes coberturas en los tres meses de muestreo 

En los tres meses evaluados, el flujo de CO₂ del suelo en la cobertura de herbazal abierto de páramo fue menor que en la de bosque y eucalipto (Figura 2). Las coberturas presentaron diferencias significativas entre sí (p<0,05). En mayo y septiembre la cobertura de herbazal abierto de páramo fue significativamente diferente a la de eucalipto (g=4,33; p=0,014), mientras que los valores registrados para la de bosque fueron similares a los registradas en la de eucalipto (g=1,099; p=0,72).

Temperatura del suelo. En la cobertura de bosque la temperatura varió entre 10,66 y 12,5 °C; la mayor temperatura promedio se registró en el mes de mayo y la menor fue en julio. En la cobertura de herbazal abierto de páramo, la temperatura varió entre 8,5 y 14,5 °C; el mes con la temperatura promedio más alta fue mayo y la menor temperatura fue en julio. En la cobertura de plantación forestal de eucalipto la temperatura varió entre 11,2 y 14,3 °C; el mes con mayor temperatura promedio fue mayo y el de menor fue julio (Tabla 1). La temperatura del suelo para todos los meses fue menor en las coberturas de herbazal de páramo y bosque y mayor en las plantaciones de eucalipto con diferencias significativas (p<0,05).

Tabla 1 Valores promedio y desviación estándar de las condiciones ambientales registradas en las coberturas estudiadas (para cada cobertura: n=9) 

Humedad del suelo. En la cobertura de bosque la humedad varió entre 2 y 9,8 %; la mayor humedad promedio se registró en el mes de mayo y la menor fue en septiembre. En la cobertura de herbazal abierto de páramo la humedad del suelo varió entre 3 y 12,5 %; el mes con la humedad promedio más alta fue julio y el de menor humedad fue septiembre. En la cobertura de plantación forestal de eucalipto la humedad varió entre 1 y 8,9 %; el mes con mayor humedad promedio fue julio y el de menor fue septiembre (Tabla 1).

La humedad del suelo para todos los meses de mues-treo fue menor en la cobertura de plantación forestal de eucalipto y mayor en la de bosque y herbazal de páramo, presentándose diferencias significativas (p<0,05). En mayo y septiembre la cobertura de plantación de eucalipto presentó diferencias significativas con las otras dos coberturas (p<0,05).

Temperatura ambiente. En la cobertura de bosque la temperatura varió entre 12 y 20°C; en la de herbazal abierto de páramo varió entre 7,4 y 18,24 °C, y en la cobertura de plantación forestal de eucalipto esta varió entre 13,8 y 20,68 °C. La temperatura ambiente para todos los meses de muestreo fue menor en las coberturas de herbazal de páramo y la cobertura con mayor valor varió en todos los meses: en mayo fue en la de bosque, en julio en la de eucalipto y en septiembre en la de arbustal (Tabla 1). En los tres meses de muestreo se encontraron diferencias significativas entre las coberturas (p<0,05) y la cobertura de herbazal de páramo presentó diferencias significativas con las otras dos (p<0,05).

Humedad relativa. En la cobertura de bosque la humedad relativa varió entre 64,3 y 99,8 %; en la de herbazal abierto de páramo, entre 58 y 99 %, y en la de plantación forestal de eucalipto, entre 57 y 92 %. En todas las coberturas el mes con mayor humedad promedio fue julio y el de menor fue septiembre (Tabla 1).

La humedad relativa para todos los meses de muestreo fue menor en la cobertura de plantación forestal de eucalipto y mayor en las de bosque y herbazal de páramo, presentándose diferencias significativas entre las plantaciones de eucalipto y las de páramo y bosque (p<0,05).

Relaciones entre el flujo de CO ₂ del suelo y los factores edáficos y ambientales. Según los análisis de correlación de Spearman, el flujo de CO₂ del suelo presentó correlaciones significativas positivas con la temperatura del suelo y la temperatura ambiente y negativas con la humedad del suelo y la humedad del ambiente (Tabla 2). Con respecto a las variables ambientales, se observaron correlaciones significativas entre todos los factores, siendo la más alta entre la humedad relativa y la temperatura ambiente (Tabla 2). También se encontraron correlaciones negativas entre la precipitación y el flujo de CO₂ del suelo en los meses de mayo (r_s=- 0,39; p<0,05) y julio (r_s=- 0,27; p<0,05).

Tabla 2 Coeficientes de correlación (r_s) de Spearman entre el flujo de CO₂ del suelo y los factores edáficos y ambientales evaluados 

* Significativo para p < 0,05

En cuanto a la relación entre el flujo de CO₂ y las variables evaluadas, se encontró una relación significativa entre este y la temperatura del ambiente y del suelo y la elevación (r²=0,40; F₃₁₂₆=28,48; p<0,001), la cual se describe mediante la siguiente ecuación:

ln(Flujo CO₂) = -17,5 + 1,58 ln(T ambiente) + 1,45 ln(T suelo) + 1,35 ln(elevación).

Discusión

El flujo de CO₂ del suelo fue diferente en las coberturas de herbazal de páramo y en la de plantaciones de eucalipto, lo que indica que el tipo de vegetación influye en la respiración del suelo, como se ha demostrado en diferentes estudios (^{Vásquez, et al., 2013}; ^{Grand, et al., 2016}). Sin embargo, en otros estudios, como el de ^{Peña (2015)}, se reporta que no se encontraron diferencias significativas en el flujo de CO₂ del suelo entre coberturas de diferentes usos de suelo en el páramo de Guerrero, Cundinamarca.

La cobertura que presentó el mayor flujo de CO₂ del suelo fue la de plantaciones forestales de eucalipto, en tanto que el menor se registró en la de herbazal abierto de páramo. Estos resultados concuerdan con lo encontrado por Bonell (2018), quien reportó mayor flujo de CO₂ en plantaciones forestales que en coberturas de bosque, y menor en los herbazales y arbustales de páramo. Uno de los factores que puede explicar el mayor flujo de CO₂ del suelo en plantaciones forestales es la textura del suelo, pues en los tres sitios de muestreo con este tipo de cobertura los suelos se catalogaron como franco-arenosos, con un contenido de arena superior al 50 %, lo cual concuerda con Bonell (2018), quien reportó suelos franco-arenosos en sitios de muestreo cercanos a las plantaciones de eucalipto evaluadas en este estudio. Un alto porcentaje de arena en el suelo puede significar mayor aireación y transporte de CO₂ hacia la atmósfera.

Los resultados en páramo fueron mayores que los reportados por Bonell (2018) en el páramo de Cruz Verde y por ^{Peña (2015)} en el páramo de Guerrero, Cundinamarca, y menores en plantaciones forestales que lo reportado por Bonell (2018). Estas diferencias se pueden explicar por el hecho de que la respiración del suelo presenta una alta variabilidad tanto espacial como temporal, ya que depende de diversos factores como el tipo de suelos y su textura, y algunas propiedades químicas y físicas como la temperatura y la humedad del suelo (^{Fóti, et al., 2016}). Además, se deben tener en cuenta las distintas técnicas de medición, el número de muestras y el diseño de los muestreos, los cuales podrían explicar las diferencias entre los resultados de este estudio y los reportados previamente.

En las tres coberturas evaluadas, el flujo de CO₂ del suelo fue mayor en mayo que en septiembre, lo cual se añade a la relación encontrada con la precipitación que, aunque baja, sugeriría que las condiciones climáticas influyen en la respiración del suelo, como se ha demostrado en estudios sobre la variación estacional de la respiración del suelo, en los cuales también se ha observado que la interacción entre la temperatura y la humedad, y su cambio a lo largo del año, determinan la variación de la respiración del suelo a lo largo del tiempo (^{Merbold, et al, 2011}).

La relación positiva encontrada entre el flujo de CO₂ y la temperatura del ambiente se ha reportado en otros estudios como el de Murcia, et al. (2012), quienes concluyeron que los cambios en la temperatura media del ambiente pueden afectar las tasas de respiración diurna en mayor medida que la humedad relativa. Por otra parte, también se encontraron relaciones positivas con la temperatura del suelo, lo cual concuerda con lo reportado en la literatura, pues se ha encontrado que si aumenta la temperatura del suelo, el flujo de CO₂ se incrementa, puesto que induce a cambios en las tasas de respiración de las raíces y de descomposición de la materia orgánica (Wang, et al., 2010; Carvalho, et al, 2016; ^{Grand, et al., 2016}); asimismo, se ha encontrado que la relación de la respiración del suelo con la temperatura se observa cuando el contenido de agua del suelo no es una variable limitante (^{Luo & Zhou, 2006}). Esto explica la correlación entre la temperatura y la humedad, descrita ampliamente, y que afecta la respiración del suelo (Luo & Zhou, 2006). Ello se ha observado en diferentes estudios en los que el efecto de la temperatura sobre el flujo de CO₂ se mostró dependiente del contenido de agua del suelo y varió temporalmente dependiendo de las condiciones de humedad (Wang, et al., 2015; ^{Fóti, et al., 2016}).

La relación encontrada entre la temperatura y el flujo de CO₂ del suelo contribuye a explicar las diferencias entre las coberturas evaluadas. En el páramo, donde fue menor el flujo de CO₂, las temperaturas registradas fueron las más bajas. Esto influye sobre la actividad de los microorganismos y la descomposición de la materia orgánica presente en el suelo. En la cobertura de bosque se presentaron los valores intermedios, tanto de flujo de CO₂ como de temperatura; debe tenerse en cuenta, también, que en los bosques evaluados se observó una gruesa capa de materia orgánica en descomposición. Por último, en la cobertura de plantaciones de eucalipto se registraron los valores más altos de temperatura del suelo y del ambiente, así como los valores más altos de flujo de CO₂.

Aunque la humedad del suelo se considera uno de los principales factores que influyen en la respiración del suelo y la actividad de los microorganismos, en este trabajo se encontró una correlación muy baja con el flujo de CO₂ del suelo, situación que también ha sido reportada en estudios de respiración del suelo en los que la humedad del suelo no es una limitación (^{Jordan, et al., 2009}; ^{Peña, 2015}). Para saber si este es el caso en las coberturas aquí estudiadas, debería evaluarse este aspecto en estudios futuros.

En múltiples publicaciones se ha reportado que el flujo de CO₂ del suelo tiene una gran variabilidad temporal (Murcia & Ochoa, 2008; ^{Merbold, et al., 2011}; ^{Decina, et aL, 2016}), y espacial (^{Jordan, et al., 2009}), ya que son múltiples los factores y procesos que pueden determinarlo, por ejemplo, las diferencias en el rango altitudinal en el que se evalúe, pues a mayor altitud disminuye el flujo de CO₂ del suelo (Carvahlo, et al., 2016; ^{Sun, et al., 2018}), lo cual se corroboró en el presente estudio al relacionar el flujo de CO2 del suelo con los datos de elevación.

A pesar de que se encontraron variables edafoclimáticas que permitieron explicar la variabilidad del flujo del CO₂, se debe tener en cuenta que existen otros factores que pueden afectar la respiración del suelo y que no se tuvieron en cuenta en este estudio; es el caso de las concentraciones de algunos elementos químicos como el nitrógeno, el cual se ha comprobado que tiene gran influencia sobre los procesos de respiración del suelo y el flujo de CO₂ (Wang, et al., 2019).

Otros factores que se sabe que influyen en la respiración del suelo son el tipo de vegetación o las diferencias en el dosel, como es el caso de lo observado por Carvalho, et al. (2016), quienes determinaron que las diferencias en el dosel de sistemas agroforestales cambiaron el microclima y produjeron variaciones espaciotemporales en el flujo de CO₂ del suelo. Otros autores han encontrado que las diferencias en las dinámicas del CO₂ del suelo pueden deberse a las especies de plantas que se encuentren en la superficie (^{van Haren, et al., 2010}), En este estudio no se tuvo en cuenta este factor, pero puede haber influido en los resultados aquí descritos, ya que las diferentes coberturas evaluadas presentaron diferentes tipos de dosel y de especies dominantes.

Conclusiones

El flujo de CO₂ del suelo varió según las diferentes coberturas vegetales evaluadas en la Reserva Forestal Protectora Bosque Oriental de Bogotá, especialmente entre las de herbazal abierto de páramo y las de plantación de eucalipto. El flujo de CO₂ del suelo fue mayor en las plantaciones forestales de eucalipto y menor en los herbazales abiertos de páramo. La temperatura del suelo y la temperatura ambiental, así como la elevación, son los factores que más se relacionaron con el flujo de CO₂ del suelo, lo que explica, a su vez, la variación en la respiración del suelo.