Ubicación

El lago Guamuez está ubicado en el departamento de Nariño, sur de Colombia, en las coordenadas 00°53′28" y 01°20′36″ latitud norte, y 76°50′50″ y 77°14′17″ longitud oeste. Cuenta con una superficie de 41,62 km2, un volumen de 1.668.567.000 m3 y una profundidad media de 40,57 m. Además, tiene una capacidad de carga de 930 t/año y una retención hidráulica de 6,8 años, por lo que es catalogado como oligotrófico (^{Corporación Autónoma Regional de Nariño, 2014}).

Recolección y análisis de sedimentos en las estaciones de cultivo

Las muestras de sedimento se recolectaron durante la temporada de lluvias bajas con una draga Eckman de 250 cm3. Se tomaron tres muestras de sedimentos por cada nivel productivo piscícola: extensivo (21 t/año), semiintensivo (120 t/año) e intensivo (300 t/año), a una profundidad promedio de 20 m. Adicionalmente, se recolectaron muestras en una zona donde no existía intervención piscícola, denominada en el estudio como punto control.

El sedimento recolectado se depositó en bolsas con cierre hermético, se cubrió con papel aluminio y se conservó en refrigeración hasta realizar su análisis en laboratorio, de acuerdo con la norma NTC- ISO/IEC 17025 del 2005. En cada muestra se determinó materia orgánica (fórmula matemática), nitrógeno total (ISO 11261 de 1995), fósforo total (ignición de Andersen [1979], SM-4500-P-E) y carbono orgánico total (ISO 14235 de 1998). Posteriormente, para determinar el recuento de bacterias oxidantes de amonio (BOA) y de bacterias oxidantes de nitritos (BON), se tomaron 10 g de cada muestra de sedimento, se les adicionaron 90 mL de solución salina fisiológica y se homogeneizaron en un agitador vórtex por cinco minutos.

A continuación, se utilizó el método de dilución seriada, que consiste en realizar diluciones decimales de las muestras homogeneizadas anteriormente en condiciones estériles. Después, se realizó el cultivo bacteriano en placa de Petri, utilizando agar o medios de cultivo selectivos y diferenciales para bacterias reductoras de amonio —cloruro cálcico (CaCl2): 7 mg; cloruro de hierro (FeCl2): 1 mg; cloruro de potasio (KCl): 7 mg; fosfato monopotásico (KH2PO4): 11 mg; sulfato de magnesio (MgSO4): 5 mg; fosfato de disodio (Na2HPO4): 29 mg; bicarbonato de sodio (NaHCO3): 6.000 mg; cloruro de amonio (NH4Cl): 500 mg; agua destilada: 1.000 ml, y agar: 15 g— y nitritos —nitrito de sodio (NaNO2): 1 g; carbonato de calcio (CaCO3): 1 g; solución salina estándar 0,85 %: 50 ml; agua destilada: 950 ml, y agar: 15 g—. Los cultivos bacterianos se incubaron por 24 horas y, finalmente, se realizó el conteo de unidades formadoras de colonia. Este procedimiento se estableció bajo los lineamientos estandarizados de los métodos analíticos para suelos (^{Motta et al., 1990}).

Análisis estadísticos

Dado que los datos recolectados de bacterias nitrificantes no cumplieron con el supuesto estadístico de normalidad (test de Shapiro-Wilk = 0,0001; p ≤ 0,05), se aplicó la prueba de Kruskal-Wallis, un método no paramétrico para probar la existencia de diferencias significativas (α = 0,05) y las varianzas de las muestras. Posteriormente, se aplicó la prueba t de Student para comparar las medias de las proporciones BOA/BON y determinar si existían diferencias significativas.

Los datos de nutrientes medidos en los sedimentos cumplieron con todos los supuestos estadísticos, lo que permitió aplicar un análisis de varianzas (ANOVA), prueba paramétrica para comparar y demostrar la presencia de diferencias significativas (α = 0,05) entre las zonas estudiadas. Al finalizar, mediante el coeficiente de correlación de Pearson se realizó un análisis multivariado para observar la correlación entre las diferentes variables evaluadas y determinar las relaciones de asociación entre el contenido de nutrientes y las poblaciones bacterianas de BOA y BON. El software estadístico utilizado para el análisis fue Statgraphics Centurion XV.

Contenido de nutrientes en los sedimentos según la intensidad de producción

El ANOVA demostró diferencias significativas (p < 0,05) para la materia orgánica, el fósforo total, el nitrógeno total y el carbono orgánico medidos en los sedimentos de las zonas con jaulas de peces y el punto control (tabla 1). Las zonas con cultivos piscícolas presentan valores más elevados en comparación con el punto control y el valor de las variables incrementa en las zonas cuyas producciones se intensifican. Como era de esperar, se evidenció que los procesos piscícolas en las áreas de cultivo generan contaminación en las zonas bentónicas del lago. Por el contrario, los valores presentados en el punto control son los más favorables para las condiciones naturales del fondo del lago.

Tabla 1. Valores media ± desviación estándar de nutrientes del sedimento medidos en las cuatro zonas de muestreo 

^Nota:Letras distintas indican diferencias significativas, prueba Tukey (p < 0,05)

Fuente: Elaboración propia

Estudios anteriores demostraron la degradación del medio acuático causada por la crianza de truchas en jaulas flotantes al reportar valores de nitrógeno superiores a 12.030 mg/kg en el sedimento (^{Temminck & Schlegel, 1843, citado por Molina & Vergara, 2004}). Así mismo, se han reportado cantidades de fósforo total de 950,62 mg/kg en la laguna de Los Patos (estado de Sucre, Venezuela) asociadas con aguas residuales domésticas (^{Márquez et al., 2007}).

Los valores de nitrógeno (11.506,40 mg N/kg) en la zona de cultivo intensivo son cercanos a los reportados en la literatura y los valores de fósforo total (1.030,02 mg P/kg) demuestran el impacto negativo sobre la interacción agua-sedimento del lago, ya que ambos resultan del aporte de fósforo y nitrógeno proveniente de los procesos fisiológicos de los peces (excreción, respiración), el exceso de concentrado comercial suministrado y otros procesos del cultivo (^{González, 2012}) que pueden deteriorar progresivamente el lago.

Los nutrientes limitantes del ecosistema como el nitrógeno y el fósforo son esenciales para el desarrollo y funcionamiento de los organismos. Sin embargo, las actividades productivas acuícolas han alterado el comportamiento de estos elementos, han modificado el equilibrio de los sistemas acuáticos lénticos, han alterado las comunidades bacterianas nitrificantes y han generado enfermedades en los animales cultivados (^{Diemer et al., 2010}). No obstante, estos compuestos pueden ser asimilados por el fitoplancton presente en los cuerpos lacustres, donde a medida que aumenta el nitrógeno y el fósforo, incrementa también el crecimiento de algas, lo que puede generar problemas de eutrofización (^{Ramírez et al., 2012}).

De igual forma, los compuestos nitrogenados y, sobre todo, los fosfatados pueden ser asimilados y convertidos a niveles de clorofila presentes en las algas y en la vegetación acuática. ^{López y Madroñero (2015)} evaluaron los niveles de clorofila A en relación con los niveles de nitrógeno y fósforo en diferentes zonas del lago Guamuez. El mayor valor encontrado (2,58 µg/L) corresponde a la zona de producción de truchas en jaulas de cultivo pertenecientes a la Universidad de Nariño. De forma similar, ^{López et al. (2008)} reportaron concentraciones de clorofila A de 2,47 y 7,3 µg/L en diferentes zonas de estaciones piscícolas; los mayores valores se registraron en cultivos de mayor intensidad.

Estas alteraciones de compuestos fosfatados y nitrogenados pueden ser controladas mediante un manejo adecuado de las variables productivas, la aplicación de buenas prácticas acuícolas, la limpieza y desinfección de las unidades de cultivo y un uso moderado de productos para desinfección como los detergentes (^{González-Legarda et al., 2018}).

Con respecto al carbono orgánico total (COT), se obtuvieron valores de 33.433 ± 144,86 mg/kg en el cultivo intensivo, 32.578 ± 144,86 mg/kg en el semiintensivo y 29.293 ± 144,86 mg/kg en el extensivo. El menor valor se presentó en el punto control con 27.953 ± 144,86 mg/kg. Se puede observar que estas cantidades aumentan según la intensidad del cultivo.

En las zonas de mayor producción de truchas se utiliza una mayor cantidad de alimento comercial —lo que refleja mayores valores de COT— y de biomasa de animales en cosecha (^{Yuvanatemiya & Boyd, 2006}). De esta forma, el carbono asimilado por los peces y posteriormente excretado como desecho metabólico ocasiona efectos importantes en la calidad del agua y los sedimentos. Es de suma importancia el manejo adecuado y asertivo de tablas de alimentación en las grandes empresas que las utilizan y su implementación en los cultivos extensivos, que, en general, no se manejan en el lago Guamuez.

^{Avnimelech y Ritvo (2003)} informaron que solo un 13 % del carbono presente en el alimento comercial es asimilado por los peces cultivados; el 87 % restante es descargado al medio natural o acumulado en los sedimentos (^{Boyd & Green, 1998}). En sistemas lénticos donde se implementan cultivos dulceacuícolas, el mayor aportante de compuestos carbonados alóctonos es el alimento concentrado, el cual aporta también mayores cantidades de lípidos, proteínas y carbohidratos (^{Vásquez, 2004}). Todos estos elementos afectan la capacidad de carga de los lagos y las lagunas, lo que conlleva la acumulación de compuestos orgánicos y la degradación del agua y el sedimento en los sistemas acuáticos (^{Wang et al., 2016}).

Uno de los mayores problemas ambientales generados por la acuicultura es la acumulación de materia orgánica (MO) (^{Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura, 2007}). Como demuestran los resultados, las zonas 2 y 3, correspondientes a los cultivos semiintensivos e intensivos, presentan los mayores valores de MO, a diferencia de la zona 1 y el punto control, cuyos valores son menores (tabla 1).

En la laguna de Tota —ubicada en Boyacá (Colombia)—, que tiene características climáticas y morfológicas similares al lago Guamuez, ^{Torres Barrera y Grandas Rincón (2017)} reportaron valores de MO en sedimentos entre 13-16 % y una proyección de desechos de nitrógeno y fósforo aportados al lago en los últimos 10 años de 5.000 t. Esto se debe a que el reciclado de la MO en los sedimentos produce hipoxia y anoxia, que disminuyen la diversidad de especies bentónicas, incluidas las comunidades bacterianas donde predominan las más tolerantes. Por otra parte, los valores encontrados en este estudio no sobrepasan el 5,78 % en los sistemas intensivos y el 4,72 % en el punto control, por lo que resultan mucho menores a los reportados en la laguna de Tota y se encuentran dentro de los rangos característicos de lagos de alta montaña catalogados como oligotróficos.

El valor más alto de MO reportado en este estudio se presentó en los sistemas intensivos (5,78 %). Sin embargo, este valor se encuentra entre los rangos aceptables en aguas naturales, por lo que hasta el momento no representa un peligro para la calidad del sedimento del lago. Así lo confirman ^{González- Legarda et al. (2018)}, quienes aseguran que los valores de MO y de carbonatos mayores a 10 % y 5 %, respectivamente, corresponden a lagos con sedimentos orgánicos del tipo Gyttja, mientras los valores menores a estos corresponden a lagos con sedimentos minerales.

No obstante, el estado de eutrofización y acumulación de nutrientes en los sistemas acuáticos lénticos receptores de procesos acuícolas puede variar con facilidad, perturbar así la ecología del lago y causar efectos negativos en la economía del productor cuyos ingresos dependen de forma directa de los recursos que proveen estos sistemas lacustres (Márquez et al., 2007). El lago Guamuez alberga alrededor de 94 productores, quienes, según el último censo de la ^{Autoridad Nacional de Acuicultura y Pesca (2013)} y la ^{Corporación Autónoma Regional de Nariño (2014)}, tienen un estimado de 912 jaulas flotantes dedicadas a la producción de trucha arcoíris (545 produciendo), las cuales ocupan el 0,49 % del área total del lago.

Proliferación de bacterias nitrificantes en los sedimentos según intensidad de cultivo

Los resultados presentan una relación positiva entre las unidades formadoras de colonia (UFC) de bacterias nitrificantes y la intensidad productiva, que es mayor en la zona 3 (cultivo intensivo) con 417,8× 101 ± 18,1 UFC/g de BOA y 293,9 × 103 ± 20,5 UFC/g de BON. Esta relación disminuyó en las zonas 1 (cultivo extensivo) y 2 (cultivo semiintensivo), y registró la menor concentración en el punto control (tabla 2).

Tabla 2. Cantidad de UFC de bacterias nitrificantes en sedimentos del lago Guamuez (promedio ± desviación estándar) 

Fuente: Elaboración propia

Por ser un lago oligotrófico, el Guamuez presenta niveles óptimos de oxígeno mayores de 7 mg/L, con una temperatura promedio de 13 °C y un porcentaje de saturación de 140,24, condiciones favorables que permiten el desarrollo de bacterias nitrificantes. ^{Másmela-Mendoza et al. (2019)} informaron que los lagos de alta montaña presentan mayor cantidad de bacterias nitrificantes respecto a otros ecosistemas acuáticos, según pH alcalinos y altas concentraciones de oxígeno, características del agua propias de este lago (^{González-Legarda et al., 2018}).

El lago Guamuez presenta condiciones físicas y químicas en la interfase agua-sedimento favorables para el crecimiento de bacterias nitrificantes, que se demuestran en los resultados obtenidos en el punto control. No obstante, procesos antrópicos como la producción de truchas incrementan de forma significativa la presencia de MO y compuestos nitrogenados y fosfatados, los cuales dificultan el proceso de biodegradación por no tener un control ambiental (^{Morata et al., 2012}).

Según los resultados del presente estudio, esta clase de bacterias aún poseen la capacidad de preservar las condiciones naturales de este sistema hídrico. Sin embargo, es fundamental implementar un manejo adecuado de las sustancias orgánicas e inorgánicas que se vierten a este cuerpo de agua, pues las bacterias nitrificantes presentan una alta susceptibilidad a diversos compuestos tóxicos que frenan su crecimiento. En el peor de los casos, estas colonias bacterianas pueden llegar a disminuir significativamente y generar así procesos de eutrofización (^{González et al., 2010}).

Por otra parte, se encontraron diferencias significativas entre las zonas estudiadas mediante el cálculo de proporciones BOA/BON; se identificaron menores valores de proporción para BOA y mayores valores para BON (tabla 3).

Tabla 3. Relación entre bacterias oxidantes de amonio BOA y bacterias oxidantes de nitritos BON media ± desviación estándar 

^Nota:Letras distintas indican diferencias significativas, prueba Tukey (p < 0,05)

Fuente: Elaboración propia

Esto se debe posiblemente a que, en ecosistemas de mayores altitudes, la proporción de bacterias BOA es inhibida por algún parámetro que no cumple con las condiciones ambientales para su crecimiento, como presencia de metales pesados, alteración en el pH, temperatura o concentraciones de compuestos nitrogenados (^{Ye & Thomas, 2001}).

En la laguna de Tota se encontró esta misma relación entre BOA y BON. ^{Briceño et al. (2009)} hallaron que los mayores aportantes de compuestos nitrogenados provenían de los cultivos de cebolla en temporada de lluvias por la escorrentía del suelo, y afectaban el número de bacterias nitrificantes y la eliminación de nitratos del agua en el lago. Esta misma situación puede presentarse en el lago Guamuez debido al aporte constante del nitrógeno y el fósforo procedentes de los cultivos piscícolas y producidos por el alimento concentrado no consumido y los procesos metabólicos. Otras actividades agropecuarias alrededor del lago también afectan el ritmo de crecimiento de las poblaciones bacterianas.

En las zonas de cultivo semiintensivo y punto control se encontraron porcentajes de BOA/BON iguales del 0,56 %, por lo que no se identificaron diferencias significativas. Lo anterior puede deberse a que estos grupos bacterianos encontraron la misma capacidad de adaptación a las condiciones ambientales de las zonas evaluadas (^{Infante, 2005}). Así, lograron adquirir el mismo ritmo de crecimiento, pero a diferentes UFC. El valor del cultivo semiintensivo fue mayor que el del punto control.

Por otro lado, al comparar las proporciones BOA/BON en las zonas evaluadas, se encontró que el cultivo intensivo presentó el valor más alto de proporción con un 1,43 % para BOA y un 98,57 % para BON. Esto puede deberse a que la cantidad disponible de nutrientes inhibe la síntesis celular o incrementa el crecimiento bacteriano (^{Zhou et al., 2017}). Además, en esta zona de cultivo intensivo se encontraron los mayores valores de contenido de carbono orgánico total, nitrógeno total, fósforo total y MO. De esta forma, se puede afirmar que existe una relación positiva del crecimiento de las BOA y las BON con las concentraciones de dichas variables.

Análisis de correlación múltiple entre la proliferación de BOA/BON y las variables medidas en el sedimento

Esta investigación presenta la correlación de las UFC de BON y de BOA con las variables fisicoquímicas medidas en los sedimentos, teniendo en cuenta que la interacción de nutrientes en la interfase agua- sedimento es de gran importancia para el comportamiento del ciclo del nitrógeno en cuerpos de agua natural. Como se muestra en la tabla 4, existe una alta correlación positiva de las BOA y BON con el carbono orgánico, la MO, el fósforo total y el nitrógeno total presentes en los sedimentos. A mayor cantidad de compuestos con nitrógeno, fósforo y MO, mayor cantidad de colonias de bacterias nitrificantes.

Tabla 4. Correlación entre BOABON y parámetros del sedimento del lago Guamuez 

Fuente: Elaboración propia

Como se afirmó anteriormente, el alimento concentrado es el mayor aportante de nutrientes dada su composición: 51 % de fósforo, 78 % de nitrógeno y 40 % de carbono (^{Bueno et al., 2008}). Sin embargo, el porcentaje de asimilación por los animales en cultivo oscila entre 25-45 % de nitrógeno, 20-30 % de fósforo y 10-15 % de carbono (^{Boyd & Tucker, 1998}). Las cantidades sobrantes y no consumidas participan en el ciclo biogeoquímico del lago, donde cierta parte es retenida en el sedimento y la restante es metabolizada por las bacterias (^{Krebs, 2003}).

La acumulación de nitrógeno, compuestos fosfatados y MO que provienen de los cultivos acuícolas intensifica la densidad de bacterias nitrificantes necesarias para la degradación y descomposición de estos compuestos, y disminuye el oxígeno disuelto disponible en el sistema lacustre (^{Arana, 2004}). Por otro lado, si no se presentan variables fisicoquímicas ideales (temperatura, pH, oxígeno disuelto y sustancias tóxicas) para la proliferación de estas bacterias, la gran descarga de nutrientes puede ocasionar una relación inversa y causar la eutrofización de cualquier sistema acuático natural (^{Briceño et al., 2009}).