INTRODUCCIÓN

Los helechos son el segundo grupo más diverso entre las plantas albergando alrededor de 11000 especies ampliamente distribuidos y con una alta densidad en bosques tropicales ^{(Dai et al., 2020)}. Durante el Paleozoico Tardío las licofitas fueron uno de los grupos principales de vegetación, en la actualidad están representadas por cerca de 1300 especies ^{(Spencer et al., 2021)}. La diversidad de helechos y licofitas en los bosques del neotrópico actualmente es de mucho interés ya que pueden aportar valiosa información acerca de la historia evolutiva de las plantas ^{(Pryer et al., 2001; Spencer et al., 2021)}. La capacidad adaptativa a los cambios ambientales a lo largo de la historia y actualmente ante los efectos del cambio climático los hacen indicadores biológicos de variaciones climáticas ^{(Blair et al., 2016) (Müller et al., 2019)}. Ecuador posee una elevada diversidad de helechos y licófitas a escala local ^{(Hernández Rojas, 2020)}, aunque desafortunadamente se registra la deforestación de tres millones de bosque primario entre los años 2000 a 2010 ^{(Viteri-Salazar and Toledo, 2020)}.

La Estación Experimental "La Favorita" (EELF) es un área de conservación en donde no se realizan actividades que afecten negativamente su biodiversidad, pero en sus límites se observa un avance de la frontera agrícola ^{(Cuamacás y Rosero, 2005)} poniendo en riesgo su biodiversidad y la de la región. Actualmente no se dispone de información actualizada sobre la diversidad de helechos y licofitas de la EELF, su distribución, ni su estado de conservación, la cual es fundamental para trabajar en el manejo y establecer políticas de conservación de estos recursos. La evaluación y categorización del estado de conservación de especies permitirá desarrollar estrategias y herramientas de protección y cuidado que permitan enfocarse en las especies más vulnerables ^{(Estrada, et al., 2005)}.

En Ecuador la protección de las especies vegetales presenta problemas debido a la falta de compromiso de autoridades y a la creciente expansión de la frontera agrícola. La información básica acerca de las especies, los ecosistemas y su estado de conservación sigue siendo insuficiente para cuantificar con precisión la magnitud de las amenazas para su conservación; este es el caso de la mayoría de los helechos y licofitas endémicos, que se encuentran amenazadas según los criterios establecidos por la UICN ^{(León-Yánez et al., 2011)}. Si bien en el país se han empleado enfoques ecosistémicos para identificar prioridades de conservación y protección de la biodiversidad ^{(Campos et al., 2007)}, según Schatz (2009) es urgente disponer de más información científica sistematizada para tomar decisiones responsables sobre el manejo y protección de las especies, especialmente de aquellas que carecen de interés en su estudio y el riesgo de desaparecer es mayor, como el caso de helechos y licofitas ^{(Navarrete, 2001)}. Debido a esto, se modificó el índice SUMIN para aplicar a especies de pteridofitos, como un ejercicio preliminar para establecer especies prioritarias de conservar en el área de estudio.

MATERIALES Y MÉTODOS

La Estación Experimental La Favorita (EELF) de propiedad de la Universidad Técnica del Norte, está ubicada en la provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas (0°12´48" S, y 78°47´02" W), en el occidente del Ecuador. Posee una extensión de 400 hectáreas, se encuentra en el piso zoogeográfico Subtropical occidental y su formación vegetal corresponde a bosque siempreverde montano bajo de la Cordillera Occidental de los Andes ^{(Ministerio del Ambiente del Ecuador, 2012)}. Este tipo de bosque se caracteriza por la presencia de una importante densidad de niebla que brinda a este ecosistema funciones de regulación hídrica y mantenimiento de la calidad de agua ^{(Bubb et al., 2004)}. Con una variación altitudinal de 860 a 1739 msnm y una temperatura promedio anual de 15 °C. Sus suelos son arenosos derivados de material volcánico, la topografía es accidentada. Cruzan por la estación un sin número de quebradas que alimentan al río Saloya, formando un sistema de pequeñas cascadas y lagunas llamadas "cochas" ^{(Reyes et al., 2015)}.

Posee un régimen unimodal con lluvias entre diciembre y mayo, con aproximadamente 2000-3000 mm anuales ^{(Cañadas, 1983)}. La EELF posee un área intervenida por ensayos forestales desde el año 1947, que han determinado cuatro tipos de bosque: (1) Bosque de fresno (Fraxinus americana), especie arbórea de origen norteamericano, sin registro de fecha de plantación, a una altitud de 1785 m.s.n.m., (2) Bosque de araucarias (Araucaria angustifolia (Bertol.) Kuntze) plantadas desde 1947 hasta 1982 a una altitud de 1825 m.s.n.m., (3) Bosque de eucalipto (Eucalyptus grandis, W. Hill) plantado entre 1970 y 1981 a una altitud de 1910 m.s.n.m., y (4) área conservada con bosque nativo, siendo el más representativo para el estudio a una altitud de 2060 m.s.n.m.

A pesar de la presencia de estas plantaciones la EELF constituye un refugio para fauna silvestre con presencia de: gallo de la peña (Rupicola peruviana, Latham, 1790), guajalito (Trogon personatus, Gould, 1842), pava de monte (Penelope sp.), oso de anteojos (Tremarctus ornatus, Cuvier, 1825), puma (Puma concolor, Linnaeus, 1771), cervicabra (Mazama americana, Erxleben, 1777), armadillo (Dasypus novencintus, Linnaeus, 1758), chancho salvaje (Tayassu tajacu, Linnaeus, 1758) ^{(Reyes et al., 2015)}.

MÉTODOS DE COLECTA E IDENTIFICACIÓN

Mediante observación directa se definieron ocho puntos estratégicos representativos sin perturbación antropogénica o ecológica reciente. Se establecieron cuadrantes de 20 x 20 m a través de la curva de acumulación área - especie (Gráfico 2) ^{(Kessler y Bach 1999; Acebey y Krömer 2001)}. En los meses de enero a mayo del año 2019 se colectaron ejemplares de helechos y licófitas, y se registraron los datos morfológicos, de hábitat y las coordenadas geográficas del sitio ^{(Navarrete, 2001) (Palacios, 2002)}. Los ejemplares fueron identificados en el herbario de la Universidad Técnica del Norte y en el Laboratorio de Investigaciones Ambientales (LABINAM), este último lugar en el que se encuentran depositados. La identificación se realizó mediante el uso de claves taxonómicas ^{(Moran, 1994) (Smith et al., 2006)}, además se cotejó con herbarios en línea del Jardín Botánico de Bogotá y el Herbario virtual del Jardín Botánico de New York, así como bases de datos digitales como la Lista Roja de Especies Amenazadas de la UICN (http://www.iucnredlist.org/), Tropicos.org del Jardín Botánico de Missouri (http://tropicos.org/) y el Catalogueoflife.org (http://www.catalogueoflife.org/), donde se verificaron los nombres científicos ^{(Mendoza-Ruiz et al., 2017)}. Se elaboró una guía de campo, que fue utilizada como herramienta de identificación en campo.

DIVERSIDAD, DOMINANCIA, RIQUEZA, SIMILITUD Y ESTADO DE CONSERVACIÓN

Se generó una base de datos (Tabla 1) para el cálculo de índices de diversidad y similitud, acumulación de especies y estimadores de riqueza de especies. Para el cálculo de la diversidad de especies, dominancia y riqueza, se usaron los índices de Shannon y Winner, Simpson y Margalef, respectivamente. La similitud entre los taxones de los helechos y licofitas de las diferentes áreas fue estimada usando el índice de Sorensen. El cálculo de estos valores fue realizado usando el software PAST versión 3,2 ^{(Hammer et al., 2001)}.

Figura 1. Área de estudio y ubicación de los puntos de muestreo. 

El estado de conservación de helechos y licófitas fue evaluado mediante la modificación del método SUMIN ^{(Reca et al., 1994)} incorporando variables ajustadas al estudio de especies vegetales. Las variables utilizadas fueron: Distribución Continental (DICON), Amplitud de uso de Hábitat (AUHA), Amplitud en el Uso del Espacio Vertical (AUEVE), Tamaño corporal (TAM), Abundancia (ABUND), Singularidad Taxonómica (SINTA), Singularidad (SING), Acciones Extractivas (ACEXT), Grado de Protección de las Especies (PROT). La información acerca de la distribución continental y la singularidad taxonómica fue obtenida de Morán (2003) y los sitios web: http://worldplants.webarchiv.kit.edu/ferns/, http://www.catalogueoflife.org, la información sobre el tamaño corporal de las especies de TROPICOS y el grado de protección fue obtenido de la base de datos de la UICN (Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza) http://www.iucnredlist.org. Finalmente, las variables restantes se obtuvieron del trabajo de campo realizado en la Estación.

RESULTADOS

Se registraron un total de 6013 especímenes, pertenecientes a 13 familias, 22 géneros y 32 especies en la EELF (Tabla 1): una especie de la clase Equisetopsida, una especie de la clase Lycopodiopsida y 30 especies de la clase Polypodiopsida. Las familias con mayor número de géneros fueron Polypodiaceae (J. Presl y C. Presl) con seis géneros, Pteridaceae (Rchb.) con cuatro y Blechnaceae (Newman) con dos géneros, mientras que las familias con mayor número de especies fueron Polypodiaceae con nueve especies, Pteridaceae con cinco, Blechnaceae y Dryopteridaceae (Ching) con tres especies cada una y Aspleniaceae (Newman), Lomariopsidaceae (Alston) y Thelypteridaceae (Ching ex Pic. Serm.), con dos especies cada una, las familias restantes solamente presentaron una especie (Tabla 1). Los géneros con mayor riqueza fueron Campyloneurum (C. Presl), y Elaphoglossum (Schott ex J.Sm.), con tres especies respectivamente, seguidos de los géneros Amauropelta (Kunze), Asplenium (Linneo), Blechnum, (Linneo), Nephrolepis (Schott), Pecluma (M.G. Price) y Pteris (Linneo) con dos especies, y los géneros restantes Adiantum (Linneo), Alsophila (R. Brown)., Dennstaedtia (Bernh), Equisetum (Linneo), Hymenophyllum (J.E. Smith), Lomaridium (C. Presl), Melpomene (A.R. Sm. y R.C. Moran), Niphidium (J. Smith), Pleopeltis (Humb. y Bonpl. ex Willd), Selaginella (P. Beauv), Serpocaulon (A.R. Sm.), Tectaria (A. J. Cavanilles), Vittaria (J. E. Smith) y Pityrogramma (Link) con una especie cada una.

Figura 2. Curva de acumulación de especies por área, desarrollada para especies terrestres y epifitas. 

Las familias epifitas más representativas son Polypodiaceae y Dryopteridaceae con cinco y tres especies respectivamente. Por otro lado, se registraron 11 especies de hábito terrestre, Pteridaceae con cuatro especies. Finalmente, cinco especies con hábito tanto epífitos como terrestres, cuatro de la familia Polypodiaceae y una de la familia Blechnaceae especies (Tabla 1).

Tabla 1. Lista de especies y número de individuos de helechos y licofitas de la Estación Experimental La Favorita (EELF) Ecuador 

Dentro de los datos obtenidos, la comunidad de pteridofitos presentó una alta diversidad (Índice de Shannon y Winner = 3,14), dominancia (Índice de Simpson = 0,96) y riqueza (Índice de Margalef = 4,0). Los valores más altos de diversidad se presentaron en el bosque nativo, el cual posee el número más alto de taxones (Tabla 2).

Tabla 2. Índices de Diversidad de las comunidades de helechos y licofitas de la Estación Experimental La Favorita (EELF) Ecuador 

Este trabajo ofrece una visión de la diversidad y el estado de conservación de los helechos y licofitas en los Andes occidentales del Ecuador, específicamente en la EELF. La riqueza de especies de helechos y licofitas en la EELF se asemeja a trabajos realizados en Costa Rica y Bolivia en los que se observó una alta diversidad en rangos altitudinales y ecosistemas de condiciones similares, siendo mayor en los hábitats de montaña con temperaturas moderadas y elevaciones entre 1100 y 2000 m.s.n.m. que es la altitud a la que se encuentra la EELF ^{(Hernández, 2020)}.

El índice de Shannon-Wiener presentó valores entre uno (baja diversidad) y 5 (alta diversidad). Se determinó que el bosque nativo presentaba la mayor diversidad específica con 3,30, seguido muy de cerca por la diversidad del bosque de eucalipto con un valor de 3,20. Por otra parte, los bosques de araucaria y fresno presentaron los valores inferiores con 3,14 y 3,03 respectivamente. Los bosques de araucaria y fresno presentaron valores inferiores 3,14 y 3,03 respectivamente. La diversidad específica promedio para los cuatro tipos de bosque es 3,20 lo que determina que la EELF presentara una diversidad específica alta (Tabla 2).

El índice de Sorensen permitió establecer que la mayor similitud entre las comunidades de pteridofitos se presentó entre el bosque nativo y el bosque de eucalipto con un 96,67 %, seguido de los bosques de araucaria y eucalipto que también mantienen composición similar de especies (Tabla 3).

Tabla 3. Índice de Similitud de las comunidades de helechos y licofitas de la Estación Experimental La Favorita (EELF) Ecuador 

El estado de conservación de las pteridofitos se calculó mediante el índice SUMIN modificado, el conjunto de especies presentes en la EELF mostró como valor mínimo dos y valor máximo de 11, con una media de seis y una desviación estándar de 1,8. El valor mínimo, máximo, la media y la desviación estándar fueron sumados al promedio para obtener el límite inferior de la categoría de prioridad máxima, dando como resultado ocho ^{(Grigera et al., 1996)}. Para las 28 especies de helechos y licofitas registradas, aplicando esta modificación a la metodología de categorización de Grigera et al. (1996) se establecieron los siguientes rangos, valores de tres a cinco se consideraron especies no prioritarias, de seis a ocho de atención especial y de nueve a 11 de prioridad máxima (Tabla 4).

DISCUSIÓN

La familia Polypodiaceae presentó el mayor número de géneros y especies registradas, característicos para este tipo de ecosistemas, en coincidencia con datos similares en bosques de Bolivia, México y al sur del Ecuador ^{(Acebey y Krömer, 2001) (Werner et al., 2005) (Carvajal-Hernández y Krömer, 2015)}. Posiblemente se deba a que Polypodiaceae es una de las familias más grandes abarcando cerca de 40 géneros y más de 1000 especies, gran parte de ellas, características de los bosques de neblina ^{(Smith et al., 2006)}.

M. moniliformis se encontró en gran abundancia en todos los bosques de la EELF. Según Lehnert (2013) esta especie se distribuye a lo largo de un amplio gradiente altitudinal desarrollándose en lugares con distintos niveles de humedad, temperatura e intensidad lumínica y un rango altitudinal entre los 1600 a 2000 m.s.n.m. lo que coincide con la altitud donde se encuentra la EELF. Blechnum occidentale (Linnaeus) es una de las especies con mayor distribución en Sudamérica ^{(Dittrich et al., 2015)} debido a su fácil adaptación a diversos ecosistemas ha hecho que sea una de las especies más abundante y ampliamente distribuida en la EELF. De igual manera, Dennstaedtia cornuta (Kaulf.) presentó altos valores de abundancia y distribución dentro de la EELF ya que es una especie altamente común en Sudamérica y recientemente registrada para Costa Rica ^{(Rojas-Alvarado y Villalobos-Brenes, 2018)}.

Dentro del hábito de crecimiento, se encontró que el 46,8 % de las especies encontradas tuvieron hábitos epífitos. Las epifitas vasculares cumplen un rol ecológico importante dentro de los bosques montanos tropicales ^{(Lillo et al., 2020)}, siendo reguladoras de la eco-hidrología en los ecosistemas ^{(Stanton et al., 2014)}. Para los bosques de neblina se considera que los helechos representan aproximadamente el 56 % de las epífitas ^{(Triana y Murillo, 2005)}, siendo una de las condiciones que los caracteriza, donde los troncos y las ramas de los árboles son el sustrato que les permiten mejores condiciones de desarrollo. Considerando la alta humedad y las bajas temperaturas que los bosques de neblina suelen presentar, constituyen refugios para su desarrollo, además con el resto de las especies epífitas del bosque nublado juegan un papel importante en la hidrología del bosque, influyen en el ciclo de nutrientes y facilitan la vida de los animales en el dosel. Por esta razón los helechos epífitos son considerados como una comunidad indicadora de la calidad ecológica y del estado de conservación e integridad física del bosque ^{(Werner et al., 2005)}. Las especies terrestres representan el 34,4 %, lo cuál, es indicador de la disponibilidad de nutrientes en el sustrato en comparación a otros ^{(Richardson y Walker 2010)}.

Según Cavelier y Santos (1999), la alta diversidad que presentan las plantaciones de eucaliptos en el bosque montano se debe a que adoptan una forma similar en el tamaño del dosel y el área basal de este tipo bosque, además las altas precipitaciones ayudan a inhibir los efectos alelopáticos del eucalipto, favoreciendo el establecimiento de plántulas de las especies nativas.

El índice de Simpson determinó que los cuatro tipos de bosque presentan una alta diversidad ya que todos se acercan al valor uno, siendo el bosque nativo el más diverso con un 0,96. Según Richardson et al. (2000) la alta dominancia de helechos y licofitas en los bosques montanos y tropicales, es debido a que desempeñan un papel importante en la captura de lluvia horizontal, estimándose que este tipo de plantas especialmente las epífitas almacenan alrededor de 3000 L/hectárea. En el caso de la EELF la especie terrestre con mayor dominancia fue Blechnum occidentale (Linneus), mientras que entre las especies epífitas, la de mayor dominancia fue Melpomene moniliformis (A.R. Smith y R.C. Moran). El índice de Margalef demostró que todos los tipos de bosque poseen una alta riqueza, presentando valores entre dos y cinco. El valor más alto se presentó en el bosque nativo con un valor de cuatro, seguido por el bosque de eucaliptos 3,9 mientras que los bosques de fresno y araucaria registraron valores de 3,7 y 3,4 respectivamente. Blechnum occidentale presentó varios casos de herbivoría, sin embargo, se encontró ampliamente distribuida en la EELF. Según Della (2016), a la capacidad que posee esta especie de prosperar en los lugares que han sufrido algún disturbio. Vargas (2007) señala que esto puede provocar un retraso en el desarrollo de la planta, pero no compromete su supervivencia.

Tabla 4. El estado de conservación de las comunidades de helechos y licofitas de la Estación Experimental La Favorita (EELF) Ecuador 

DICON: distribución continental; AUHA: amplitud en el uso del hábitat; AUEVE: amplitud en el uso del espacio vertical; TAM: tamaño corporal; ABUND: abundancia; SINTA: singularidad taxonómica; SING: singularidad; ACEXT: acciones extractivas; PROT: grado de protección de las especies.

Las especies del género Pteris absorben elementos nocivos y hasta metales pesados, como el arsénico como mecanismo de defensa, que al ser ingeridos o en ocasiones solamente manipulados, resultan nocivos para su depredador ^{(Wei et al., 2020)}. Debido a esto, especies del género Pteris presentaron menor número de individuos, o estuvieron ausentes en uno o más bosques, ya que son eliminadas directamente para evitar el contacto con las personas que visitan la EELF y los animales de granja ^{(Zuquim et al., 2008)}.

La riqueza entre los diferentes tipos de bosques podría estar relacionada directamente con la modificación provocada por los ensayos forestales en la EELF y su cercanía a un área poblada ^{(Reyes et al., 2015)}. Los bosques de fresno y araucaria presentan una menor riqueza, mientras que los bosques de eucaliptos y nativo presentan una riqueza más cercana a un valor de cinco, al tiempo que se encuentran más alejados de zonas pobladas.

La similitud basada en el índice de Sorensen mostró que todos los tipos de bosque mostraron una composición similar de especies, ya que los valores se aproximan al valor 100 %. La mayor similitud, 96,67 %, se verificó entre el bosque nativo y el bosque de eucalipto (Tabla 2). Según Romero et al. (2008) las áreas que han sido reforestadas con eucalipto poseen un pH ácido, una baja cantidad de materia orgánica y una disminución en la cobertura de otras especies vegetales. Al contrario, en la EELF, el bosque de eucaliptos presentó la mayor cantidad de especies en comparación con el bosque de fresno y araucaria, posiblemente debido a la capa de materia orgánica que se ha creado a lo largo de casi cinco décadas desde que el bosque fue implantado en la Estación ^{(Meneses, 2016)}, presentando signos de regeneración ^{(Vargas, 2007)} mayor que en el bosque de fresno y araucaria, posiblemente por la proximidad que tiene con el bosque nativo.

En base a los rangos establecidos, 14 especies que corresponden al 50 % del total, obtuvieron valores de SUMIN menores a la media y se encontraron en la categoría de especies no prioritarias; el 39,3 % (11 especies) fueron consideradas de atención especial, ya que se hallaron igual o mayor a la media, y tres especies que representaron el 10,7 %, formando parte de la categoría de prioridad máxima, debido a que valor obtenido fue igual o mayor al promedio más la desviación estándar.

Los resultados indicaron que Tectaria pilosa (Fée R.C. Moran) es la especie con mayor prioridad para la conservación en el área de estudio, con un valor de SUMIN igual a 11, seguida a esta se encuentran Adiantum patens (Willd) y Pteris muricata (Hook) con valor de nueve, probablemente debido a su limitada distribución dentro de la EELF y por sus bajas abundancia.

Entre las especies consideradas de atención especial se encuentran Campyloneurum phyllitidis (L.) C. Presl, Campyloneurum sp.1 (C. Presl), Niphidium crassifolium (L. Lellinger), Pecluma camptophyllaria (Fee M.G. Price), Pecluma eurybasis (C. Chr. M.G. Price), Pleopeltis polypodioides (L. E.G. Andrews y Windham), Pityrogramma ebenea (L. Proctor), con un valor de seis debido a su distribución continental y su amplitud en el uso del hábitat, se destaca a Alsophila erinacea (H. Karst. D.S. Conant), debido a que es la única especie arborescente registrada en la EELF, además existe una baja cantidad de individuos. A Equisetum bogotense (Kunth) únicamente se la registró en el bosque nativo, siendo la razón para que estas especies obtuvieran un valor de ocho, mientras que Blechnum polypodioides Raddi, presentó un valor de siete debido principalmente a su baja cantidad de individuos. En cuanto a las especies no prioritarias que obtuvieron un valor de dos a cinco, se caracterizaron por su vasta distribución continental, amplitud de hábitat y por registrarse en abundancia en todos los bosques de la EELF.

CONCLUSIONES

De acuerdo con el índice SUMIN modificado, las actividades forestales llevadas a cabo hace 72 años no representan una amenaza para helechos y licofitas dentro de la EELF. Se determinó la presencia de 13 familias, 22 géneros, y 32 especies en la EELF. Dentro del hábito epífito Polypodiaceae y Dryopteridaceae son las familias más representativas con cinco y tres especies respectivamente. Mientras que para el hábito terrestre Pteridaceae con cuatro especies. Y con hábito epífito-terrestre Polypodiaceae con cuatro especies. En cuanto a la diversidad se observa una heterogeneidad dentro de EELF, a pesar de estar presente cuatro tipos de vegetación boscosa. El bosque de eucaliptos y el bosque nativo presentan una riqueza más alta (valor cercano a cinco), de igual manera en la composición similar de especies (96,67 %), con respecto a los otros dos tipos de bosque (fresno y araucaria). Estas consideraciones deben ser tomadas en cuenta en el momento de implementar planes de manejo y conservación para el área de estudio.

Ninguna de las especies de la EELF ha sido evaluada siguiendo los criterios de la UICN. Por tanto, hasta el momento en el que se realizó la evaluación, los taxones no deberían ser tratados como si no estuvieran amenazados, por lo menos hasta que su estado de conservación pueda ser evaluado siguiendo criterios UICN a nivel regional ^{(UICN, 2001)}. Los bosques montanos húmedos se encuentran entre los bosques que presentan mayor vulnerabilidad ante la perturbación humana, siendo los helechos y presumiblemente también grupos como briófitos y anfibios los más afectados, por lo cual las especies de estos grupos deberían ser estudiados y evaluados con mayor prioridad.