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Introducción
Los humedales son considerados uno de los ecosistemas más productivos del planeta, albergando una importante diversidad biológica y brindando múltiples servicios ambientales a la humanidad, como captura de carbono y reservorio de agua dulce (Mitsch y Gosselink, 2015; Cronk y Fennessy, 2002; RAMSAR, 2006). Sin embargo, durante el siglo XX y principios del siglo XXI se perdieron entre el 64% y 71% de la superficie de estos ecosistemas a nivel mundial (Davidson, 2014). En consecuencia, los servicios ecosistémicos y la biodiversidad de estos ambientes se han reducido o degradado a tasas críticas y requieren acciones urgentes de conservación (Mcleod et al., 2011).
En el Perú, los humedales costeros son refugios de una biodiversidad frágil, no obstante, muchos han sido degradados o reducidos alterando sus procesos ecológicos y diversidad biológica (Cano y Young, 1998; Ramírez y Cano, 2010; Aponte y Cano, 2013; Ramírez et al, 2018). Los Pantanos de Villa, por su diversidad de flora y fauna, es uno de los humedales más importantes de la costa central del Perú (León et al, 1995; Cano y Young, 1998; Iannacone y Alvariño, 2007; Ramírez y Cano, 2010; Pacheco et al, 2015). Una de las características resaltantes de esta ANP es su importancia como zona de descanso para aves migratorias, así mismo representa uno de los pocos humedales costeros dentro del casco urbano de Lima Metropolitana, por lo cual actúa como un refugio para la flora y fauna nativa de estos ecosistemas, y a su vez forma parte de un corredor biológico junto a otros humedales de la costa central del Perú. Destaca la fauna de vertebrados reportada en este lugar, entre ellas las aves (Pulido, 2018), mamíferos (Pacheco et al, 2015) y peces (Cano y Young, 1998). En el caso de anfibios y reptiles reportados para el área, entre los primeros registros se menciona a la especie Hyloxalus littoralis pues tendría una población resguardada en el Refugio de Vida Silvestre Los Pantanos de Villa (RVSLPV), así mismo también se menciona la introducción de otras especies como el Caiman crocodilus (Linnaeus, 1758) "Caiman blanco" (Icochea, 1998). Una guía fotográfica publicada por Tello y Castillo (2010), reconoce a dos especies de anfibios (Hyloxalus littoralis y Rhinella limensis) y cuatro especies de reptiles (Microlophus peruvianus, Microlophus thorarcicus, Stenocercus modestus y Pseudoalsophis elegans). El objetivo de esta investigación es registrar la presencia de especies de anfibios y reptiles para el Refugio de Vida Silvestre Los Pantanos de Villa, así como también delimitar la distribución de los anfibios y reptiles que habitan esta área natural protegida.
Materiales y Métodos
Area de Estudio
El estudio fue llevado a cabo en el Refugio de Vida Silvestre Los Pantanos de Villa (RVSLPV), ubicado en la Provincia de Lima, en el distrito de Chorrillos, entre los kilómetros 18 y 21 de la Antigua Carretera Panamericana Sur (12°12.665' Sur, 76°59.343" Oeste, 5 m.s.n.m.) (Figura 1). Este humedal comprende una superficie de 263 hectáreas (Ministerio de Agricultura, 2006), sin embargo, el presente estudio abarcó 242,24 hectáreas debido a la accesibilidad del área. El RVSPV se caracteriza por poseer seis espejos de agua de diferentes tamaños, que debido a la dinámica anual del humedal, puede variar su grado de inundación; canales alimentados por dos afloramientos (puquios) que abastecen al humedal; zonas pantanosas con abundante materia orgánica de origen vegetal (gramadales, juncales, totorales) y terrenos calcáreos-arenosos (Ramírez y Cano, 2010). La precipitación anual promedio es de 16 mm, los meses más cálidos son de noviembre a abril y los más fríos de mayo a octubre, la temperatura anual promedio es de 18,7 °C con una variación de 7,7 °C (Climate-data, 2020).
Diseño de muestreo y colecta de datos
El período de evaluación fue entre abril del 2019 a febrero del 2022 cubriendo así las épocas invierno (junio - septiembre) y verano (diciembre - marzo). El estudio se planificó y desarrolló siguiendo como referencia al "Mapa de Cobertura Vegetal del Refugio de Vida Silvestre Los Pantanos de Villa", propuesto en Aponte et al. (2021). En el diseño muestral se delimitaron seis zonas de evaluación (Figura 1), tomando en cuenta el sustrato predominante y los hábitats presentes:
1. Arenal: Se caracteriza por poseer el suelo arenoso y sin vegetación. Se encuentra representado en dos áreas cercanas a zonas urbanas, colindante con las zonas de evaluación de gramadal, totoral, arbustiva y cuerpos de agua (laguna Marvilla). Adicionalmente, es la única zona de evaluación que limita con el litoral del Pacífico Peruano.
Figura 1 A. Distribución de Stenocercus modestus en los hábitats evaluados en el Refugio de Vida Silvestre los Pantanos de Villa. B. Distribución de Microlophus thoracicus en los hábitats evaluados en el Refugio de Vida Silvestre los Pantanos de Villa. C. Distribución de anfibios en los hábitats evaluados en el Refugio de Vida Silvestre los Pantanos de Villa. D. Distribución de otros reptiles en los hábitats evaluados en el Refugio de Vida Silvestre los Pantanos de Villa.
2. Gramadal: Se encuentra ubicado principalmente en el lado sur del humedal. Esta zona se caracteriza por estar dominado por las especies halófitas Distichlis spicata (L.) Greene y Sporobolus virginicus (L.) Kunth (Poaceae) conocidas como "grama salada" la vegetación es de porte herbáceo y presenta una altura promedio de 30-50 cm. El suelo es arenoso y húmedo con la napa freática próxima a la superficie (60-80 cm aproximadamente).
3. Totoral: Se encuentra principalmente en el lado Nor-Este del humedal. Posee un sustrato caracterizado por estar siempre inundado y la vegetación se distribuye asociada a los cuerpos de agua. Esta zona presenta una predominancia de totora (Typha dominguensis Pers.), otras especies secundarias son el carrizo (Phragmites australis (Cav.) Trin. ex Steud) y corta-corta (Cladium jamaicense (L.) Pohl); la vegetación alcanza una altura promedio de 2,5 - 3 m.
4. Juncal: Se encuentra principalmente en el lado Sur-Este del humedal. Esta zona se encuentra dominado por el junco (Schoenoplectus americanus (Pers.) Volk. ex Schinz & R. Keller), en algunos sectores puede encontrarse una codominancia con Distichlis spicata (L.) Greene; la vegetación presenta una altura de 1 -1,5 m. El sustrato se encuentra saturado e inundado, el grado de inundación del humedal puede cambiar debido a la dinámica anual.
5. Arbustiva: Se encuentra distribuido en cinco parches y posee un sustrato arenoso u orgánico dependiendo del parche. La zona se caracteriza por la presencia de especies arbustivas nativas como el manglillo (Myrsine manglilla (Lam.) R. Br.) e introducidas como la casuarina (Casuarina equisetifolia L.); la vegetación presenta una altura promedio de 3 - 6 m.
6. Cuerpos de agua: La zona incluye a las lagunas y los canales. Las lagunas son cuerpos de agua más grandes, se encuentran principalmente en el lado Nor-Oeste del humedal y uno adyacente al mar. Los canales alimentan al humedal y lo atraviesan hasta unirse a las lagunas.
El estudio abarcó un total de 73 unidades muestrales que fueron evaluadas en la época de verano e invierno, y el horario de las evaluaciones fue entre las 08:00 - 19:00 h. En cada zona de evaluación el número de unidades de muestreo varió de manera proporcional a la extensión del área y del grado de accesibilidad al humedal (Tabla 1yTabla 1S,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448). En cada evaluación se realizó la metodología Relevamiento por Encuentros Visuales o VES ("Visual Encounter Survey"), la cual es estandarizada por el tiempo de búsqueda (McDiarmid et al., 2012), y complementada con Registros Oportunistas (Manzanilla y Péfaur. 2000). Cada VES fue estandarizado a 30 minutos y realizado por dos observadores. Además, para la Laguna Mayor (Figura 1), perteneciente a la zona de evaluación de los cuerpos de agua, se realizó un recorrido en bote únicamente con la metodología de Registros Oportunos. Las evaluaciones contaron con la autorización de la Resolución Jefatural N° 008-2019-SERNANP-JEF, obtenida del Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas por el Estado (SERNANP).
Tabla 1 Hábitats delimitados para el presente estudio
| Hábitats evaluados | Unidades de Muestreo | Hectáreas | Porcentaje |
|---|---|---|---|
| Arenal | 10 | 6,88 ha | 2,84% |
| Gramadal | 19 | 73 ha | 30,14% |
| Totoral | 10 | 67,4 ha | 27,82% |
| Juncal | 23 | 52,2 ha | 21,55% |
| Zona Arbustiva | 7 | 5,86 ha | 2,42% |
| Cuerpos de agua | 4 | 36,9 ha | 15,23% |
La identificación de especies se realizó mediante la captura temporal (algunos individuos) y toma de fotografías. Las capturas temporales fueron manuales, y los individuos capturados se almacenaron en bolsas de plástico (anfibios) y en bolsas de tela (reptiles); posteriormente los individuos fueron liberados en el lugar donde fueron capturados. En las tomas fotográficas de las especies registradas se usó el equipo Canon EOS T6 con lentes de 18-55 mm y 75-300 mm. Se hizo énfasis en: el dorso, vientre, vista lateral y dorso lateral. A todos los individuos capturados se tomaron medidas de hocico-cloaca (SVL) con un vernier de dial de 150 mm. En el caso de la especie Hyloxalus littoralis, no se pudo llegar a detectar de manera visual, por lo que se registró su canto usando una grabadora digital Zoom H1 (formato de archivo de almacenamiento wav, 24 bits, 44.1 kHz), a una distancia mínima de un metro de la fuente de sonido.
Análisis de datos
Para la clasificación sistemática y taxonómica para anfibios se utilizó la recomendada por Frost (2024) y para reptiles según Uetz et al. (2023). Los datos obtenidos en los muestreos, a excepción de los registros oportunos, fueron usados para construir una matriz de especies. Los registros oportunos se emplearon solo para complementar la lista de especies. Los datos fueron analizados mediante el paquete "vegan" (Oksanen et al., 2022) en la plataforma de R Studio (RStudio Team, 2016). A partir de la matriz se elaboró una curva de acumulación de especies usando la función "specaccum" de forma aleatorizada con 100 permutaciones. También se usó la función "specpool" para poder elaborar una curva de predicción de especies usando el estimador de Jackknife 1. Se utilizó este estimador debido a que presenta menos sesgo que otros estimadores comúnmente usados (Brito et al., 2021). En la elaboración de los mapas se usó el programa ArcMap 10.6 (ESRI, 2018). Finalmente, para la especie Hyloxalus littoralis se realizó un análisis acústico en el programa Audacity 2.1.1 (Audacity Team, 2017). Se delimitaron las variables acústicas espectrales (frecuencia dominante y armónicas) y temporales (duración del canto, tiempo de incremento del canto, intervalo entre notas y pulsos), siguiendo lo sugerido por Köehler et al. (2017) y comparando a su vez la descripción del canto para la especie descrita por Morales (1998). Para los gráficos acústicos se usó el paquete "seewave" (Sueur et aL, 2008) en la plataforma de RStudio (RStudio Team, 2016).
Resultados
Riqueza de especies
Se registraron un total de nueve especies, dos anfibios de las familias Bufonidae y Dendro-batidae (Tabla 3S,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448); y siete reptiles, de las familias Tropiduridae, Phyllodactylidae, Colubridae y Leptotyphlopidae (Tabla 3S yTabla 2S,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448). Cabe indicar que dos especies de serpientes, Mastigodryas heathii, Epictia tesselata, fueron registradas exclusivamente mediante Registros Oportunos, mientras que todas las demás fueron registradas en las unidades de muestreo.
La curva de acumulación de especies basada en el esfuerzo de muestreo realizado (73 VES) nos indica que la pendiente está aún en crecimiento (Figura 1Sa,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448) al solo contar con 7 especies como registros cuantitativos. Esto es verificado por el índice de Jacknife 1 que predice que el total de especies para el área sería de 11 (Figura 1Sb,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448), indicando que se registró el 63.6% de las especies estimadas por este indicador para la metodología cuantitativa de VES. Con los registros oportunos de las dos especies se tendría un total de nueve para el humedal, que representaría el 82% de las especies estimadas para el ANP.
Distribución de especies
Las especies de anfibios Rhinella marina y Hyloxalus littoralis fueron avistados en cuerpos de agua o totoral predominantemente húmedo. En el caso de Rhinella marina, fue registrada dentro de una zona húmeda cerca de un canal ubicado en la zona de uso turístico del RVSPV (Figura 1cy2Sa,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448); esta especie es reportada como nuevo registro para el RVSPV. Por otro lado, Hyloxalus littoralis se registró en el hábitat de totoral, caracterizado por tener un sustrato muy húmedo con presencia densa de totora. La especie se confirmó debido a la identificación del canto de tres individuos (Tabla 2yfigura 2). Estos cantos se registraron en dos diferentes lugares dentro del RVSPV, pero debido a la inaccesibilidad del lugar no se pudo realizar la captura de los individuos.
Las especies de saurios reportados en el estudio fueron Pseudalsophis elegans, Epictia tesselata, Phyllodactylus microphyllus, Microlophus peruvianus, Microlophus thoracicus y Stenocercus modestus. La serpiente Pseudalsophis elegans se encuentra ubicada en las zonas de gramadal y arenal. Mientras, Mastigodryas heathii, fue encontrada en la zona de totoral (Figura 1 yTabla 2S,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448); este sería el primer registro de la especie para el RVSLPV Por otro lado, Epictia tesselata, fue reportada en la zona de arenal, debajo de los cúmulos de hojas de palmeras aledañas (Figura 3Sb,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448). Este reporte es el primer registro de la especie para el RVSLPV. Tanto Phyllodactylus microphyllus como Microlophus peruvianus, fueron reportadas en la zona de arenal (Figura 1d) (Figura 3Sa, d,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448), ambas se reportan por primera vez en el RVSLPV. Asimismo, los individuos de Microlophus thoracicus, fueron encontrados en gramadal y arenal aledañas al mar y la Laguna Marvilla (Figura 1B). Finalmente, la especie Stenocercus modestus, fue avistada en la mayoría de las zonas como gramadal, arbustos, arenal, totoral y juncal (Figura 1A yFigura 3Sb,https://www.raccefyn.co/index.php/raccefyn/article/view/2561/4448).
Tabla 2 Comparación de parámetros acústicos entre el presente estudio y Morales (1998) para la población de Lima de la especie Hyloxalus littoralis
| Parámetros acústicos | Morales (1998)N=2 | Presente estudio N=3 |
|---|---|---|
| Duración del canto (s) | 0,143 | 0,156 |
| Tiempo de incremento del canto (s) | N.E. | 0,042 |
| Intervalo entre notas (s) | N.E. | 0,878 |
| Pulsos | 13,5 | 13,5 |
| Frecuencia dominante (Hz) | 3860,4 | 3961,5 |
| Presencia de frecuencias armónicas | N.E | 1 |
Discusión
El presente estudio reportó un total de nueve especies de herpetozoos, siendo mayor el número de especies de reptiles (siete) que de anfibios (dos). La localidad de estudio se ubica dentro del bioma de desierto costero del centro del Perú, por lo que la predominancia de reptiles sobre anfibios era esperada debido a que es un paisaje árido (Icochea, 1998).
Para la región de Lima, Aguilar et al. (2007) reporta con base en registros propios y en los estudios previos de Rodríguez et al. (1993) y Carrillo e Icochea (1995) la presencia de siete especies de anfibios y 33 de reptiles, debido a que abarca la parte de costa y sierra de dicho departamento. Por otro lado, Tello y Castillo (2010) reportan para Pantanos de Villa dos especies de anfibios y tres de reptiles, dando un total de cinco especies de herpetozoos.
Dentro de los anfibios reportados actualmente se cuenta con la especie Rhinella marina, la cual es considerada una especie introducida en el área de estudio, ya que presenta una distribución cuyo origen se da en los bosques tropicales y subtropicales de los países centro y sur - americanos (Ward-Fear et al., 2016; Vallinoto et al., 2010). Por otro lado, en Australia se considera una especie invasora, pues se han registrado numerosos casos de desplazamientos ecológicos y competencia con especies nativas (Shine, 2014). El avistamiento de esta especie fue principalmente en hábitats de cuerpo de agua, sin embargo, en el estudio de Tello y Castillo (2010) se reportaba a Rhinella limensis cuyos hábitats propicios son los mismos (Angulo y Aguilar, 2003). La ausencia de la especie podría deberse a que las interacciones de Rhinella marina con otros anuros en un mismo ecosistema pueden variar desde depredación, competencia hasta transferencia de parásitos (Shine, 2014), por lo que puede llegar a ser una amenaza para las comunidades de anfibios donde su presencia no es natural. Esto último ocurre ya que el método de supervivencia de R. marina es aprovechar los cuerpos de agua, por más pequeño o grande que sea; este tipo de comportamiento flexible le ha permitido invadir y colonizar nuevos territorios (Tingle y Shine, 2011). Por otra parte, Hyloxalus littoralis, descrita en las costas del litoral peruano (Péfaur, 1984), es considerada introducida pues su distribución abarca los valles interandinos de regiones centro del Perú (Morales, 1998). Adicionalmente, en el RVSLPV las poblaciones están presentes debido al abundante flujo de agua, alta vegetación y ausencia de depredadores potenciales (Morales, 1998). Asimismo, el canto de la especie obtenido en el presente estudio coincide con las características acústicas para la población de Lima descrita por Morales (1998) pues la duración de cada canto de 0,15 segundos estaba constituido por 13 a 14 notas y su frecuencia dominante con un promedio de 3961 Hz (Tabla 2).
Finalmente, se adicionan variables acústicas temporales (tiempo de incremento de canto e intervalo de notas) y espectrales (frecuencia fundamental y frecuencias armónicas) a las descritas por Morales (1998) siguiendo lo recomendado por Köehler et al. (2017) de proveer la mayor cantidad de información para descripciones de cantos de anfibios.
En el caso de los reptiles la especie que más destaca dentro de este grupo debido a su importancia en aspectos de conservación es Stenocercus modestus. Esta especie fue reportada para el RVSLPV por Tello y Castillo (2010), sin embargo, no existía detalle relacionado a su ubicación y estatus poblacional (Ramirez et al., 2018). En el presente estudio se reportó un número considerable de individuos en diferentes estadios etarios, además de su presencia en casi todas las áreas zonificadas para el presente estudio del RVSLPV; esto es importante para poder tomar decisiones en cuanto a los esfuerzos de conservación en torno a esta especie, pues su categoría de En Peligro por el Estado Peruano en el D.S. N° 004-2014-MINAGRI y la IUCN (2023) es justificada por el desconocimiento en cuanto a su distribución y sus tamaños poblacionales y los impactos en su hábitat (Pérez y Ramírez, 2016). Asimismo, S. modestus fue avistado en áreas con predominancia de totoral y juncal, lo que ampliaría los microhábitats presentados en el estudio de Pérez et al. (2012).
Las especies Epictia tesselata, Phyllodactylus microphyllus y Microlophus peruvianus poseen como único hábitat al arenal; esto concuerda con su distribución conocida en zonas costeras desérticas como dunas, arenales y playas (Dixon y Huey, 1970; Carrillo e Icochea, 1995; Pérez y Lleellish, 2015; Mármol-Guijarro y Galarza-Verkovitch, 2019). Sin embargo, sobre Epictia tesselata se conoce muy poco, pues se sabe que tiene hábitos fosoriales, la localidad tipo está en Lima Metropolitana y está presente en los parques y jardines, además de haberse registrado dentro de casas (Schmidt y Walker, 1943; Carrillo, 1970).
Otras especies como Hyloxalus littoralis y Mastigodryas heathii fueron avistadas únicamente en el totoral, ello corresponde con la distribución de ambas especies en zonas costeras del Perú, en el caso específico de H. littoralis, con predominancia de hábitats con presencia de agua y herbáceas (Montingelli y Zaher, 2011; Pazmiño-Otamendi, 2020; Péfaur, 1984).
Las especies Pseudalsophis elegans y Microlophus thoracicus prefieren al gramadal y el arenal; ambas especies habitan en zonas desérticas costeras e interiores (Myers y Hoogmoed, 1974). En el caso específico de Microlophus thoracicus, el hábitat recurrente de esta especie son las playas rocosas, dunas, con o sin vegetación (Dixon y Wright, 1975).
El Refugio de Vida Silvestre Los Pantanos de Villa tendría un rol importante como área de conservación pese a haber perdido más del 70 % de su tamaño original histórico (Instituto Nacional de Recursos Naturales, 1998). Además, posee una población endémica de la especie Stenocercus modestus reportada dentro de una ANP. Por ello, se recomienda reforzar la gestión del RVSLPV para que se cumpla con los límites y funciones de las zonas de Protección Estricta, Silvestre y Recuperación y por ende sean respetadas en pro de preservar y asegurar la continuidad de las comunidades de herpetozoos.
