Pimeliaphilus triatomae (Acari: Pteregosomidae) utilizado como control biológico de Meccus pallidipennis (Hemiptera: Reduviidae) en condiciones de laboratorio

² Dr. Cs. Prof. Titular Instituto Politécnico Nacional. Plan Ayala y Carpio D. F México. E-mail: r_alejandre@hotmail.com

³ Dra. Cs. Directora ICUAF: Prof. Titular posgrado en Ciencias ambientales.

⁴ Dr. Cs. Prof. Titular posgrado en Ciencias ambientales. Valsequillo. Puebla, México.

⁵ Dr. en Cs. Prof. Titular coordinador posgrado en Ciencias ambientales. E-mail: csoo2116@siu.buap.mx

⁶ Dr. CS. Profesor investigador Titular de T. C. Escuela de Biologia. E-mail: ricairi4@hotmail.com

Palabras clave: Ácaro. Mortalidad. Oviposición. triatominos. Viabilidad.

Key words: Mites. Mortality. Oviposition. triatomine. Viabiiity.

El empleo del control biológico en la agricultura es una práctica milenaria extendida desde el medio oriente hace más de 1.700 años y hoy es aplicada en muchas partes del mundo como una solución a los problemas del uso pesticidas,que han generado contaminaciòn ambiental con efectos irreversibles y daños para los ecosistemas (Grenfeli y Dobson 1995).

Los triatominos son vectores biologicos de la tripanosomiasis americana. enfermedad que en la actualidad según la OMS (1984) afecta a más de 28 millones de personas. en varios países latinoamericanos, en algunos de los cuales supera al síndrome de inmunodeficiencia adquirida (SIDA) en horas hombre perdidos por día. México es un país de más de 100 millones de habitantes y una población rural expuesta a incrementar el número de chagásicos en América; si se toma en consideración que sólo para México la abundancia de triatominos está representada por más de 33 especies potencialmente vectores (Zarate y Zarate 1985; Alejandre et al. 1999; Martinez-lbarra et al. 2001).

Los representantes del phylum Arthropoda son considerados como los peores enemigos de los insectos, lo cual está fundamentado por la acción predadora o parasítica que muchos órdenes establecen en sus relaciones interespecíficas (Baddi et al. 2000). Uno de los representantes frecuentemente aprovechados por el hombre por este tipo de interrelación son los ácaros. diversos organismos de talla pequeña entre 0.2 y 1.2 mm, que son mejor conocidos por los problemas de salud que ocasionan al hombre y a los animales. Sin embargo, su amplia utilidad como controles de plagas se comprueba en la agricultura. donde los representantes de la familias Phytoseiidae. Anytisidae, Bdellidae, Trombidiidae y Stigmaeidae son conocidos como controladores de plagas entre ellos, las llamadas arañas rojas, existiendo una amplia gama de insectos que de forma Inversa depredan Importantes familias de ácaros como es el caso de los tetraníquidos, que se alimentan del follaje de las plantas. La familia Pteregosomidae cuenta con varios géneros y especies notificadas como reguiadoras de las poblaciones de las poblaciones naturales de triatominos en condiciones naturales; tantos de la familia Reduviidae, se debe en Pimeliaphilus gloriosus (Newell y Ryckmann, 1969) se encontró parasitando a Triatoma barberi, quizá la especie mejor reconocida como transmisora de Trypanosorna cruzy (Chagas, 1906) en la Repúbiica de México (Zárate y Zárate 1985). Sin embargo, poco se conoce sobre el efecto de ésta y de otras especies como Pimetiaphilus plumifer (Newell y Ryckman 1969) que infesta a las poblaciones de Triatoma rubida en condiciones naturales (Hoffmann y Lopez Campo 2000). Algunas especies de microhimenópteros han sido notificadas como controles biologicos naturales de los triatominos, al consumir huevos de Triatoma infestans (Brewer 1984); aunque su empleo ha sido limitado en el manejo integrado de plagas (MIP) por determinadas restricciones naturales del grupo: debido a que los organismos candidatos a ser utilizados como biocontroladores, deben cumplir algunos requisitos como son: desarrollo rápido de los huevos, oviposición abundante, capacidad alta de consumo de la presa. especificidad y busqueda sobre la presa distribucion del predador y sincronización para el desarrollo de las poblaciones según las épocas del año.

Pimeliaphilus triatomae ha sido poco estudiando y apenas se conocen aspectos de su biologia; sin embargo, la notificacion de su accion parasitaria sobre triatomicos es de gran importancia medico - biologico, pues por su potencialidad como ectoparasito, pudiera ser considerado entre los organismos candidatos a ser utilizados como control biologico, de triatomicos (Hoffmann y Campos 2000)(fig. 1).

La importancia de ensayar y buscar organismos utiles que se han capaces de regular las poblaciones naturales de los representantes de la familia Reduviidae, se debe en gran medida al incremento de sus poblaciones en muchas zonas rurales del continente, así como a los cambios ecologicos de algunas especies vectores, que desde el peridomicilio han invadido las viviendas del hombre, sitio idóneo para estrechar el peligro de transmisión del agente causal de la 'tripanosomiasis americana o enfermedad de Chagas (Trypanosoma cruzi: Kinetoplastida: Tripanosomatidae). motivada también por las migraciones humanas y las transfusiones sanguíneas sin un adecuado control (Guhl et al. 2000; 0. M. S. 1984).

En este estudio se pretendió analizar los efectos que tiene P. triatomae sobre Meccus pallidipennis, una de las especies más importantes del complejo Meccus phyllosoma Usinger (Hemiptera: Reduviidae) representado en México por seis especies importantes (Galvao et al. 2003) de amplia dispersión y distribución en el país y comprobada por su capacidad de transmitir Trypanosoma cruzi (Zarate y Zárate 1985). Meccus pallidipennis se halló incursionando ocasionalmente en el interior de los domicilios. estrechando de esta forma la relacion con el hombre y generando un riesgo epidemiológico mayor (Bautista et al.2001) situación que óbliga a buscar formas nuevas de controlar sus poblaciones, si se toma en consideración que en los estados centrales del país en especial Puebla. entre los entre 1.8 y 7.7% (Monteón et al. 1999; Sánchez-Guilién et al. 2002).

El proposito de este estudio es demostrar, a través de la evaluación de variables biologicas si P tnatomae es capaz de afectar sensiblemente las poblaciones de Meccus pallidipennis en los ejemplares colonizados en el laboratorio. durante los meses de noviembre del año 2001 y diciembre de 2002.

Materiales y Métodos

Se seleccionaron 380 ejemplares de Meccus paltidipennis de una colonia establecida en el Laboratorio de Biología de los invertebrados de la Escuela de Biología. de la B. U. A. P., los cuales se ubicaron en cajas para cría de insectos de 19 x 70 cm, distribuidos por ínstares ninfales (30 de cada uno) y 40 adultos: 20 de cada sexo. La mitad de los triatominos (190 en total) se consideró como grupo control o testigo. Los insectos se mantuvieron en una cámara ambiental a 28ºC de temperatura y 60% de humedad relativa (H. R) y se alimentaron con sangre de conejo, extraída por punción cardiaca en tubo vacutainer con heparina y vertida en una bolsa de latex, previamente tratada con una solución detergente de tween 20% (Rocha et al. 1997).

Se realizó una inspección diana de los organismos tratados con P. triatomae y los seleccionados como testigo, estos úlimos se sometieron a una rigurosa inspección y 4 posteriormente se trataron con una solucion detergente de tween 20%. con la finalidad de garantizar que estuvieran libres de ácaros y poder comparar las variables establecidas para este estudio. Los triatominos muertos no se retiraron de las cajas, con el objetivode que sirvieran como sitio de incubacion a los huevos ovipositados por los ácaros y no generar la pérdida de la carga parasitaria durante el ' ensayo; así como analizar la viabilidad de' los huevos. Estos fueron contados y retirados de las cajas de cria,pero mantenidos a la temperatura y H. R regulada en el experimento. Los huevos puestos por los insectos infestados se observaronen un microscopio estereoscopico para verificar indiciosde ferlilidad o de desarrollo embrionario, lo cual se evaluó a través del corrimiento ocular.

Los acaros utilizados en el experimento se obtuvieron de ejemplares de M.pallidipennis infestados en condiciones naturales, colectados en el estado de Morelos, México y se donaron, por el Laboratorio del I Parasitologia y Entomología Médica del Instituto Politécnico Nacional (I.P.N) Estos se sometieron a un proceso de ciarificación con solucion de, Hoyer para ser observados entre cubre v portaobjetos, bajo un lente de 10x en un micropospio Nikon, que permitio la determinacion de la especie con el auxilio de las claves de Hoffmann López -Campo (2000) (V Malacara Com. pers.). nov/2002.

Los ácaros entomopatógenos se incrementaron a partir de mantener los pie de cría, sobre las exuvias y cadáveres de Meccus mazzottii Usinger y Meccus longipennis Usinger, en una cámara ambiental con temperatura de 28ºC y una humedad relativa del 60% y donde se observó el desarrollo del ciclo biológico del P. triatominae. El efecto negativo de los ácaros sobre los triatominos se observó preliminarmente en la colonia de triatominos del l. P. N. Los resultados se analizaron a través de la prueba no paramétrica U de Mann -Withney, donde se estableció: Ho: La mortalidad, oviposición y viabilidad de los huevos en el grupo deinsectos infestados es la misma que la del grupo control y Hl: ellas son diferentes.

Resultados y Discusión

Los efectos del ectoparasitismo provocados por el ácaro P. triatomae sobreM. pallidipennis en condiciones controladas de temperatura y humedad relativa, se observaron en las variables establecidas: mortalidad. oviposición o puesta de huevos y viabilidad de éstos.

Se comprobó una carga parasitaria alta de los ácaros, los cuales se ubicaron con preferencia entre las coxas y sobre la parte ventral entre algunas suturas esternales en los adultos; sin embargo, en los ínstares ninfales se observaron sobre la región tergal del abdomen, donde quizá, por la falta de esclerotización cuticular y el tamaño pequeño de las coxas, se establecen para efectuar su parasitismo y provocar la rotura de la misma. Efecto no notificado hasta el momento por la literatura especializada (fig.2).

La mortalidad alta que se halló entre los insectos evaluados por días de muerte por carga parasitaria resultó de gran utilidad (Tabla 1) pues según los resultados,ésta se evidenció en todos los ínstares, siendo los de mayor resistencia las ninfas del primer y segundo instar, donde se obtuvieron valores de P = 0,009823 P< 0.01 y se registró el número menor de muertes (fig. 3). No obstante, se hallaron diferencias significativas al ser comparados los grupos infestados y el control con un valor de p empírico = 0,000011. para P< 0.01.

La mortalidad mayor se observó por el efecto desgastador sobre la cutícula de las ninfas del tercer instar (Fig. 3). aunque se pudo observar también en los demás instares, exceptuando al adulto. En los primeros instares (1 y 11) no se registró un número significativo de muertes por esta causa, pero si se observó un desarrollo pobre de la población de los ácaros, quizá por la carencia de abundante hemolinta o debido a la reducida talla de los Insectos que limita lo sitios de fijación para ejercer su ectoparasitismo.

Las medias de los valores de huevos ovipositados por dia son diferentes en ambos grupos, es evidente que este valor en el grupo infestado, es menor que la del grupo control, donde se obtuvo solo una X= 1,12. D. S.df = 0,13 entre las hembras parasitadas (fig. 4). Las hembras del grupo testigo ovipositaron un promedio de 375 huevos, los cuales eclosionaron entre los 15 y 18 dias, resultado que coincide con los estudios del ciclo biologico de la especie (Martinez-Ibarra et al. 1994). no obstante, los huevos depositados por las hembras infestadas se encontraron embrionados y mostraron un desarrollo del corrimiento ocular hacia el operculo; sin embargo, no eclosionaron, al parecer por la afectacion de su estado nutricional. La poca cantidad de huevos no permite hacer otros analisis con relacion al grupo control, aunque se demostro estadisticamente por la diferencias entre ambos grupos y se rechazo la hipotesis nula, al arreglar un nivel de importancia (a = 0,05 ). Se observa que el p = 0,0000144 es rnucho menor que el nivel de importancia fijo, y se acepta, que los elementos son diferentes.

Los primeros efectos del parasitismo de P. triatomae sobre M. pallidipennis se observaron entre las 72 y 96 h posteriores a la infestacion, pues en todos los organismos infestados se comprobo lentitud, apatia durante la ingesta de sangre y se registaron las primeras muertes en las ninfas del quinto instar. Una semana despues de la aplicacion, la poblacion de los acaros declino, al parecer por la conclusion de su ciclo biologico, que se reinicia con una descendencia de aproximadamente 50 huevos de color verde claro, que cambian su tonalidad a bianco - rosado segun el corto desarrollo embrionario. En las condiciones establecidas para este estudio, los huevos de los acaros eclosionaron aproximadamente despues de la segunda semana, aunque no se pudo registrar el momento en que se inicio la oviposicion y a partir de las 48 h se verifico una disminucion de los adultos, observacion que se comprobo en las tres replicas del ensayo. Esta variable ha sido analizada con frecuencia en estudios de la actividad depredadora de acaros, utilizados en el control biologico de plagas de importancia agricola, los cuales tambien mostraron una sincronizacion poblacional segun las estaciones del año; situacion que queda evidente con los periodos de incremento poblacional de M. palliclipennis en los meses de febrero a julio y el hallazgo de otras especies del complejo M. phyllosoma, infestados por acaros durante este periodo (Martinez-Ibarra et al. 1994; Baddi et al. 2000). De esta forma se demuestra la potencialidad de S triatomae para ser utilizado como control biològico de triatominos, debido a que cumple con los elementos que se evaluan para considerar una especie como candidata a ser utilizada en los programas de control integrado de vectores. Sin embargo, hasta el momento no se conoce la especificidad con que este actua sobre otros organismos, por lo que se hace necesario estudiar su accion sobre otros grupos y especies de la familia, impacto que es necesario medir para amplificar su produccion y comercializacion.

Los resultados anteriores imponen mejorar el conocimienlo sobre la biologia de P. triatomae , pues aunque mantuvo estabilidad poblacional durante los meses de primavera y verano, se observo decrecimiento de su poblacion durante el invierno, al parecer por estar sometidos a una diapausa por las temperaturas invernales bajas. Segun estos resultados los meses de marzo a julio parecen ser los de mayor incremento numerico de ejemplares, pues en este periodo se capturaron los organismos utiiizados como pie de crsa, aspecto que coincide con los resultados obtenidos en las condiciones de laboratorio establecidas en este experimento.

El ciclo biologico en la subfamilia Triatominae depende en gran medida de algunas variables abioticas tales como temperatura, humedad relativa y de otras, como el tipo de fuente de alimentacion y la frecuencia con que realizan esta (Wisnivesky-Colli et al. 1982; Schofield 1994). En las condiciones establecidas para este experimento, similares a las seleccionadas por Bautista et al. (2000), se obtuvo un ciclo muy prolongado entre los organismos que sobrevivieron al parasitismo por los acaros, con valor promedio de 456 dias, lo cual se esperaba, debido a los trastornos nutricionales que se observaron entre los insectos infestados. Un seguimiento posterior de la muda hacia ios imagos, aporto una mortalidad elevada y una oviposiciòn pobre en las hembras. El ciclo de vida en el grupo control coincide con los resultados obtenidos por Bautista (2000) y Martinez-Ibarra et al. (1994) y dio una media de 190,21 dias con D. S. ± 3,45.

En otros estudios donde se han empleado acaros de las familias Fhytoseiidae, Stigmatidae y Thomisidae para el control de otros artropodos, se obtuvieron excelentes resultados y alta mortalidad de arañas rojas, dipteros, coleopteros, neuropteros y reduvidos que son plagas agricolas y donde se puede justificar la rnortalidad por el efecto neuroparalizante que ejercen estos acaros predadores sobre sus victimas (Baddi et al. 2000). Sin embargo, las observaciones presentes cornprobaron un efecto mas lento y desgastador sobre la cuticula de los instares ninfales de ios triatominos, fundamentalmente en Ia zona del metatorax mas proxima al escutelum, la cual perforan, quiza con la finalidad de ingerir las proteinas cuticulares o de la hemolinfa y utilizarla en su desarrollo metabolico. Como consecuencia, se produjo de manera instantanea un vaciado del contenido estomacal del insecto, y su muerte a los pocos minutos (fig. 5). Esta situacion no se observo en los primeros instares debido al pequeño tamaño relativo de los instares I y II.

Las observaciones mas recientes de la accion de Beauueria bassiana Bas (Vullemin) sobre Triatoma infestans permiten verificar la vulnerabilidad del 111 instar ante la agresion del hongo entomopatogeno (Moore 2002), situacion que no se ha podido expiicar con claridad hasta el momento, pues en los estudios del ciclo de vida del grupo testigo y los de su cicio biologico, las cifras de rnortalidad normal de los ejemplares, son significativamente bajas para este instar (Martinez-Ibarra et al 1994).

La eclosion de los huevos de Ios acaros y la afinidad de sus proton in fas por los triatominos permitio comprobar el amplio efecto selectivo que el depredador ejerce sobre sus victimas, pues en todos los casos se encontraron sobre los insectos, principalmente, entre las coxas de las patas (fig. 2).

La fluctuacion poblacional de los acaros es un elemento de gran interes, pues despues del proceso de infestacion y durante las primeras 96 h, estos desaparecen por un periodo corto, dejando pegados los huevos sobre los esternitos toracicos de los triatominos. La eclosion de la nueva generacion ocurrio despues de las 72 h, momento en el cual se pudo comprobar la ubicacion preferencial de las protoninfas entre las zonas blandas de los terguitos abdominales. Mientras que en los adultos el numero mayor de acaros se encontro tambien entre !as coxas y otros escleritos de la cabeza, aspecto que hace pensar en el consumo de hemolinfa del insecto, debido a que hacia la muerte mostraron desnutricion y una disminucion significativa de la puesta de huevos. Sera necesario un estudio del contenido estomacal de los acaros, que permita determinar el producto utilizado en su alimentacion.

Al parecer existe una correspondencia entre los ciclos estacionales de ambos artropodos, debido a que en las condiciones de estudio se pudo apreciar que con la llegada del invierno la actividad de P. triatomae disminuye, asi como la oviposicion y el ciclo de Meccus pallidipennis, como se ha visto en otras especies de triatominos (Schofield 1994).

Es probable que, como en otros casos de ectoparasitismo, exista algun efecto indirecto del acaro sobre la oviposicion, pues las hembras infestadas mostraron rechazo al alimento, Sentitud y muerte; aunque en todos los casos dejaron una pequeña cantidad de huevos infertiles a diferencia del testigo que mantuvo un ciclo biologico normal. Este aspecto concuerda con las observaciones de Martinez-Ibarra et al. (2001) y Bautista et al. (2000). La desnutricion que se observo en las hembras, es posible que sea uno de los aspectos que justifican la oviposicion baja; aunque tambien se han descrito efectos castrantes y de fertilidad baja en Periplaneta americana por la action parasitaria de acanthocephalos (Moore 2002).

En algunos paises centroamericanos se detecto la presencia de varias especies de Pteregosomidos como es el caso de Pimeliaphilus zeledoni sobre Triatoma dimidiata y Rhodnius prolixus (Newel! y Ryckman 1969). Sin embargo, el estudio de estos acaros como enemigos naturales de tan importantes vectores es escaso y poco se puede comparar con los efectos del parasitismo sobre los vectores.

Conclusiones

- El acaro Pimeliaphilus triatomae pudicra ser utilizado en el control bioiogico de las poblaciones de Meccus pallidipennis, al mostrar un ectoparasitismo con efecto positivo sobre el ciclo de vida de esta especie de triatomino.

- Las variables evaluadas: oviposicion, viabilidad de los huevos en ejemplares infestados y mortalidad en los instares ninfales, son elementos importantes en la evaluacion de P. triatomae como biocontrol de triatominos y demuestran la potencialidad de este acaro entomopatogeno en reducir sensiblemente las poblaciones de estos insectos, responsables de la transmision de nuevos casos de la enfermedad de Chagas.

- Los criterios de productores biologicos con relacion a determinados requisitos que deben cubrir las especies candidatas, se cumplieron en el ensayo y demostraron estabilidad y desarrollo durante el experimento, aunque de este acaro debe estudiarse con mayor profundidad su ciclo de vida y efecto sobre otras especies.

Agradecimientos

Los autores agradecen al Dr. Bibiano Malacara y las Dras. Anita Hoffman y Guadalupe Lòpez-Campo del laboratorio de Acarologia del Instituto de Biologia de la Universidad Autonoma de Mexico (UMAM), por sus aportaciones en la determinacion de !a especie del acaro, al Laboratorio de entomologia medica del Instituto Politecnico Nacional y en especial al Dr. Ricardo Alejandre Aguilar por su colaboracion en el trabajo realizado.

Literatura citada

ALEJANDRE-AGUILAR, R.; NOGUEDA TORRES, D.; CORTES JIMENEZ, M.; JURBERG J.; GALVAO C; CARCAVALLO, R. 1999.Triatoma bassolsae sp. N. do Mexico, com uma clave para as especies do complexo "phyUosoma" (Hemiptera, Reduviidae), Memorias Instituto Oswaldo Cruz 94 (5): 353-359.        [ Links ]

BADDI, H. M.; ELORE5, A.; OALAN, L. J. 2000. Fundamentos y perspectivas de Control bioiogico. Seccion Hi cap. 7 Univ. Autonoma de Nuevo Leon. Mexico, p. 265-278.        [ Links ]

BAUTISTA, N.; ROJAS, C; DE HARO, I.; BUCIO, M.;SALAZAR, P M. 2000. Comportamiento biologico de Triatoma pallidipennis (Hemiptera; Reduviidae) en el estado de Morelos. Boletin Chileno de Farasitologia 57: 54-58.        [ Links ]

BREWER, N.; GORIA, D.; EAVOTS, R.; MURUA, R 1984 Zoogeografia de microhimenopteros oofagos de Triatoma infestatns (Klug) (Hemiptera: Reduviidae). En Cordoba, Argentina. Journal of Entomology 33: 12-15.        [ Links ]

GALVAO, C; CARCAVALLO, R.; DA SILVA-ROCHA, D.; JURBERG, J. 2003. A checklist for the current valid species of the subfamily Triatominae Jeannel, 1919 (Hemiptera, Reduviidae) and their geographical distribution, with nomenclalural and taxonomic notes. Zootaxa 202: 1-36.        [ Links ]

GRENFELL, B. T.; DOBSON, A. P. 1995. Ecology of infectious diseases in natural populations. Newton Institute. Cambridge University press. 52 p.        [ Links ]

GUHL, f.; JARAMILLO, C; VALLEJO, A, G. 2000 chagas disease and human migration. Memorias Instituto Oswaldo Cruz 95 (4): 553-555.        [ Links ]

HOFFMANN, A.: LOPEZ-CAMPO, G. 2000. Biodiversidad de los acaros de Mexico CONABIO 93 p. Mexico.        [ Links ]

MARTINEZ- IBARRA J.A.; KATTHAI- DUCMATEAU, G.,-GALAVIZ, L. 1994. Estudio sobre los habitos biologicos de Triatoma pallidipennis (Stal) bajo condiciones de laboratorio. Publicaciones biologicas Facultad de Ciencias Bioiogicas. Universidad Autonoma de Nuevo Leòn. Mexico. 6 (1): 48-50.        [ Links ]

MARTINEZ-IBARRA, J. A.; BARCENAS-ORTEGA, N. M.; NOGUEDA-TORRES, B.; ALEJANDRE-AGUILAR, R.; RODRIGUEZ MILTON, L.; MAGALLON-GASTELUM, E.; LOPEZ-MARTINEZ, V.; ROMERO-IWOLES, J. 2001. Role of two Triatoma (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) species in the transmission of Trypanosoma cruzi (Kinetoplastida: Trypanosomatidae) to man in the West Coast of Mexico, Memorias Instituto Oswaldo Cruz 96 (2): 141-144.        [ Links ]

MONTEON, V. M.; GUZMAN BRACHO, C: FLORIANI VERDUGO, J.; RAMOS ECHEVARRIA, A.; VELASCO CASTREJON, O.; REYES, F. A. 1999 Diagnostico serologico de la Enfermedad de Chagas: Autosuficiencia y Concordancia Interlaboratorios, Salud Publica de Mexico 37 (3): 232-235.        [ Links ]

MOORE, J. 2002. Parasites and behavior of animal. Oxford. University press.U. K. 300 p.        [ Links ]

NEWELL, I M.; RYCKMAN, R. E. 1969. Pimeliaphilus zeledoni . n sp. (Acari: Pterygosomidae), a parasite of Triatoma dimidiata (Latr) (Hemiptera, Reduviidae) Bulletin South Calif. Academic Science 68 (3): 138-144.        [ Links ]

ORGANIZACION MUNDIAL DE LA SALUD. 1984. Lucha biologica contra los vectores de enfermedades. Series de informes 679 p.        [ Links ]

(V. MALACARA COM PERS ). Conferencia sobre los aracnidos. Escuela de Biologia Nov/ 2002.        [ Links ]

ROCHA, D.; FONSECA, A H.; D COSTA, F. A. 1997. Desenvolvimento de Rhodnius pictipes Stal, 1872 alimentado a traves de membrana de silicone e em camundongos (Hemiptera: Reduviidae, Triatominae). Memorias Instituto Oswaldo Cruz 92 (4): 553-558.        [ Links ]

SANCHEZ GUILLEN, M. C; BARNABE, C; GUEGAN, J. E; TIBARYRENC, M.; VELAZQUEZ -ROJAS J.; MUNGUIA MARTINEZ, H.; SALGADO ROSAS, E.; TORRES SALGADO, M. I.; ROSAS- RAMIREZ, R.; PEREZ- FUENTES, R. 2002 High prevalence Anti-Trypanosoma cruzi antibodies among blood donors in the state of Puebla a non endemic area of Mexico Memorias do Instituto Oswaldo Cruz 97 (7): 947-952.        [ Links ]

SCHOFIELD, C. J. 1994. Triatominae Biologia y Control Eurocomunica publications. W. Sussex. 80 ZENECA England. 142 p.        [ Links ]

WISNIVESKY-COLLI, C; GURTLER R. E.; SOLARZ PL; SALOMON, RUIZ, A. 1982. Feeding Paterns of Triatoma infestans (Hemiptera: Reduviidae) in relation to transmission of American Trypanosomiasis in Argentina. Journal of Medical Entomology 19 (6): 645-654.        [ Links ]

ZARATE, L. G.; ZARATE, R. 1985. A checking list of the triatominae (Hemiptera: Reduviidae) of Mexico. International Journal of Entomology 27 (1): 27-48.        [ Links ]

Recibido: Abr. 30 / 2003 Aceptado: Ene. 28/2004