En cuanto a la duración del adulto y el número de huevos por hembra, se observó que, después de la segunda muda, el ciclo de los individuos se estancaba por cuanto no iniciaban el período de oviposidón. Parte de las hembras se aclararon y se vio que estaban llenas de huevos, lo que sugiere que las condiciones de cría a las que se sometieron los individuos no estimularon este proceso por estar en un espacio tan reducido y con una deficiencia nutricional evidente para las crías. Debido a esto, se trajeron colonias de campo y de invernadero y se estableció, basados en las características morfológicas junto con el aclarado de algunos individuos, que después de la segunda muda el insecto permanece en un estado en el cual no se notó ningún cambio de tipo reproductivo (Adulto joven). Sin una muda aparente, los adultos pasaron a un estado en el cual comenzaron a formar huevos (preoviposidón) y por último a la etapa de oviposidón. Las hembras no se alimentaron durante el período de gravidez, tal como lo menciona Beardsley (1960).

Las hembras traídas de campo colocaron en promedio 218,8 (± 36,8) huevos, con un rango de 181 a 273 huevos en un tiempo de 14 días, 20 (± 3,68) crías/día, mientras que las hembras provenientes del invernadero colocaron en promedio 82,76 (± 57,4) huevos con un rango de 6 a 166 en un periodo de 13 días, ambos casos sin la presencia de la hormiga loca. La longevidad del adulto en promedio fue de 12 (± 4,4) días en condiciones de laboratorio. Estas diferencias sedebieron posiblemente al lugar de procedencia del insecto, puesto que las hembras de campo se albergaban y alimentaban naturalmente en plantas de caña con mayor desarrollo de entrenudos, con mayor disposición de nutrientes y de espacio para la formación de raíces, lo cual las hace más vigorosas con respecto a las plantas desarrolladas en invernadero en materas individuales. Otros de los factores que pudieron afectar la producción de huevos entre ambas poblaciones, son las condiciones ambientales contrastantes (condiciones de campo y condiciones de invernadero) en las cuales el insecto se desarrolló.

Al comparar estos resultados con lo que registra la literatura se encuentran diferencias entre el número de huevos colocados por tina hembra de campo superando, en algunos casos, los 1.000 huevos, según Williams (1985). Nuevamente cabe la posibilidad de que algunos factores externos como temperatura, humedad, edad y variedad de la planta o aun la atención por parte de las hormigas (Beardsley 1960), influyeran en el número de huevos por hembra. Por lo tanto, el número reducido de descendencia, particularmente en el caso de las hembras recolectadas en plantas de invernadero, es un indicador de que la metodología no reflejó el potencial reproductivo de la especie.

Las hembras al ovipositar producen el ovisaco, una secreción filamentosa de aspecto algodonoso que envuelve los huevos. Minutos después de colocados los huevos, emergen las ninfas, y permanecen un tiempo cerca de la madre para luego desplazarse a buscar ubicación y alimento. En contraste, Williams (1985) observó diferencias en el período de incubación y eclosión que según él puede durar de 10 a 14 h. Este aspecto puede variar de acuer do con los factores externos que circun den al insecto.

Si bien todo pareciera indicar que los individuos presentes en el Valle del Cauca pertenecen a la especie saechari del género saccharicoccus, en realidad no se hizo una identificación formal del insecto, ni se envió a un especialista y queda la duda de que todas las diferencias que se hallaron para este piojo harinoso, en relación con lo registrado en la literatura, podrían expor el hecho de ser una especie diferente, pero faltaría por confirmar esta aseveración.

Los resultados obtenidos en las observa al microscopio y al estereoscopio, arrojaron las siguientes características que permitieron diferenciar los instares por los cuales pasan las hembras.

Huevo. es de color habano claro y a medi que se acerca el momento de eclosionar se torna rosado, mide aproximadamente 0,4 mm de longitud y es ovalado (fig.1a). 1er instar. En este estado el insecto rio se recubre de cera, es de color rosa fuerte, tiene una longitud promedio de 0,6 mm y 0,15 mm de ancho, seis segmentos antenales y setas anales (fig. 1b).

2do instar. En este instar el insecto se recubre de una cera o polvo harinoso de color blanco, conserva las setas anales y tiene una longitud promedio de 0,9 mm y 0.3 mm de ancho; en este momento, las ninfas presentan siete segmentos antena les y es el cambio más notorio en relación con el primer ínstar (Fig. 1c).

Adulto. Al igual que el segundo ínstar, el estado adulto aun se recubre de cera, tiene una longitud promedio de 3,22 mm y 1,7 mm de ancho, tiene siete segmentos antenales Se observo que la presencia de setas anales en los insectos sirve como medio para evitar que las gotas de las secreciones azucaradas caigan o se pierdan y por el contrario las mantienen cerca al insecto, facilitando a las hormigas su toma. Esta observación también la hizo Kunkel (1973) citado por llólIdobler y Wilson (1990) (Fig. 1c).

En el caso de los machos, el primer instar es muy similar al de las hembras y es a partir del segundo instar que se observan diferencias entre ellos. Entre las más notorias están el ancho del cuerpo, siendo el macho más delgado que la hembra, y la coloiscion, que es más oscura en el macho (fig.1d). Las diferencias morfológicas y el momento en el que muda este último fueron difíciles de determinar debido a que la ninfa, a partir del segundo instar, se envuelve en filamentos algodonosos formando una especie de capullo que dificulta la observación de las exuvias (fig.1e). El estado adulto es muy diferente a la hembra por ser un especímen alado de coloración rosa oscuro(fig.1f), con dos setas visibles en el ano; tiene una longitud promedio de 1.05 mm (u icluyeudo las setas, 4 mm, y posee 9 segmentos anlenales. Infortunadamente la población de machos no excedió los doce individuos durante el período total de observación, tazón por la cual se dificuil ó determinar aracterísticas tales como longevidad, el número (le instares y caracterización de los mismos, adcnias de que son muy frágiles y que el i iesgo de mortalidad fue mayor por manipulación o por contaminación del medio en el cual se mantuvo el tejido vegetal.

Pulvinaria sp.

En el caso de Puk’uiaria sp. no se observaron machos deniro de las poblaciones, por lo cual la determinación del ciclo de vida sólo se efectuó para las hembras. El ciclo total de la especie dura en promedio 76,7 días pasando por dos instares o estados ninfales y el estado adulto. El primei instar es móvil y prefiere el envés cte las hojas más jóvenes, mientras que el segundo y el estado adulto, una vez se fijan en el envés, no se vuelven a mover de ese lugar. Estos datos concuerdan con lo expresado por Hammon y Williams ti 984), que registi aioii dos o tres estados ninfales para la tamilia Coccidae, segun la especie considerada. Una vez el insecto alcanza el estado inmadnro perinailece un Periodo sin cambios aparentes adulto joven), se da inicio a la formación de huevos (adulto en preoviposición) y finalmente ocurre la oviposición (Tabla 2). No son gregarios y se distribuyc’n por toda la planta causan do un amarillamiento y necrosamiento en las hojas, que se inicia en los bordes. flajo condiciones de alta infestación apaiece lumagina. Al no haber encontrado machos, se asume que la forma de reproduccióu es partenogénica bajo condiciones del valle geográfico del río Cauca.

En cuanto a la duración del adulto y al promedio de huevos por hembra, los individuos provenientes de campo, dispuestos en hojas de caña en condiciones de laboratorio, colocaron un promedio de 218,2 (± 120,8) huevos por hembra, con un rango que varió entre 54 y 450 en el momento del conteo; es decir, que se despegaron las hembras de las hojas para contar del número de crías en ese instante. Con la segunda metodología, que consistió en hacer un seguimiento del desarrollo y de su progenie a las hembras criadas en laboratorio sobre plantas de caña, se constató que pusieron un promedio de 179,3 (t 179,4) huevOs por hembra con un rango entre 15 y 815, en un período de 20 días. La duración del adulto fue en promedio de 14 (± 4,1) días. El número de crías que registra la literatura en el caso de Puluinaria iceryl es de más de 1.200, en hembras desarrolladas sobre caña de azúcar. Por tanto, se cree que varios factores pudieron afectar la descendencia baja con la segunda metodología: el cambio de las condiciones ambientales (T°y H. R). la edad de la planta en que se criaron las hembras, el espacio en donde se desarrollaron y la manipulación que sufrieron como resultado de la cría en laboratorio, en comparación con las hembras de campo desarrolladas en plantas más vigorosas, y bajo condiciones diferentes.

La diferenciación morfológica de los ínstares fue más evidente en el número de setas marginales alrededor del cuerpo. específicamente entre los ojos, en el tamaño del cuerpo y en la presencia de setas anales, La descripción de las características anteriores se hace a continuación para cada ínstar.

H uevo. Mide aproximadamente 0,5 mm de longitud, es de color crema y se va oscureciendo a medida que se acerca el momento de la eclosión. 1er ínstar. Es de color habano, tiene una longitud promedio de 0,5 mm y posee dos setas anales largas; el número de setas marginales entre los ojos varía entre 9 y 11, y no hay presencia de bandas dorsales (Fig. 2a)

Adulto. Longitud promedio de 3,5 mm (hembras de laboratorio), aunque en algunos casos pueden llegar a medir hasta 1 cm; setas anales ausentes, número de setas marginales entre 30 y 40, bandas dorsales de color marrón que se oscurecen a medida que el insecto se acerca al momento reproductivo, además de la aparición de secreciones algodonosas alrededor del abdomen de la hembra, lo cual también es un indicativo de madurez y oviposición. Esas secreciones algodonosas son el ovisaco que la hembra forma para mantener y proteger su cría hasta que eclosionan las ninfas (Fig. 2c).

Reconocimiento y evaluación de enemigos naturales sobre saccharicoccus sacchari y Pulvinaria sp.

En visitas realizadas al campo, se encontraron escamas secas y con perforaciones en el cuerpo, al igual que algunos piojos harinosos con coloraciones sintomáticas de parasitismo. cuerpos momificados con perforaciones y en algunos casos desarrollos miceliales de color verde oliva en hembras adultas. Por otro lado, en invernadero también se cletectó la presencia de enemigos naturales atacando a Pulvinaria sp. Ir tal razón, se realizó un reconocimiento de los enemigos naturales de estos chupadores en las zonas de Corinto y El Cerrito Complementariamente, se determinó la incidencia de ataque de estos organismos sobre la escama Puivinaria sp. y el piojo harinoso.

El material de S. sacchari, recolectado en Corinto, se obtuvo de suertes con niveles de infestación bajo. Los resultados obtenidos (Tabla 3) mostraron que de 45 individuos recolectados en tres suertes, 21 mostraron síntomas de parasitismo para un porcentaje cercano al 50%. De éstos, emergieron 161 individuos pertenecientes a dos especies (sp. 1 y sp. 2) de la familia Encyrtidae. De la especie 1 se obtuvieron 108 individuos y de la sp. 2 53, resultando una relación de 2:1 entre las especies.

Por otro lado, dentro en una colonia conformada por 13 hembras maduras junto con su cría, se registró la presencia de una mosca Cecidomyiidae cercana al género Diadoplosis y de la cual se registraron 27 adultos; las larvas de esta mosca depredan los huevos de S. ,sacchari y se pueden hallar entre una y tres larvas por ovisaco. Este mismo individuo se encontró en la zona cJe Piedechinche, donde de 47 hembras adultas de la escama se recuperaron 25 moscas. En la muestra coleccionada en la Hacienda Piedechinche, de 15 hembras en aislamien.. Lo, se encontró que dos resultaron parasitadas: de una de ellas, emergieron cuatro adultos de la especie 1 y de la otra emergieron tres individuos de la especie 1 y cinco de la especie 2 , ya registradas en Corinto. Al emerger dos especies de un sólo individuo se plantea la pregunta: ¿se trata de una relación de hiperparasitismo? o ¿un caso de parasitismo múltiple?. Aún cuando existen especies hiperparásitas dentro de esta familia (borror et al. 1992; Ooulet y Huber 1993), hubo evidencias de que se trataba más bien de parasitismo múltiple teniendo en cuenta que la emergencia de ambos parásitos fue casi simultánea.

La evaluación de parasitismo sobre Pulvinana sp. en campo resultó ser un poco más difícil considerando que sólo se consiguió un campo en Corinto con una infestación escasa, del cual se recolectó una muestra de 45 individuos, que se mantuvieron en las unidades de aislamiento. De las dos unidades emergieron 24 parásitos, 22 emergieron de hembras de 2 ínstar (92%) y 2 de hembras adultas (8%), manifestándose una marcada preferencia del parásito por hembras de segundo ínstar. Al contabilizar el número de perforaciones de emergencia de las escamas ocasionadas por el parásito dio como resultado 1,33 (± 0,48) perforaciones por hembra en promedio. Los individuos fueron identificados por la Dra. María del Pilar Hernández de CJAT como correspondientes al orden llymenoptera, familia Encyrtidae.

Bajo condiciones de invernadero se encontró en forma abundante la presencia de Diadoplosis coccidivora Pelt (Diptera: Cecidomyiidae), especie que ya había sido registrada e identificada por el CABI. La hembra de la mosca pone sus huevos sobre o en las proximidades de la escama, luego cuando eclosionan las larvas se ubican bajo las hembras e inician su actividad depredadora de huevos. Considerando que esta evaluación se realizó en un experimento en donde se disponía de plantas con Pulviriaria sp. con asistencia de la hormiga loca y de plantas con Pulvinaria sp. sin su asistencia, se determinó el parasitismo bajo ambas condiciones. En presencia de la hormiga loca, éste fue del 53,2%, en tanto que cuando la escama no es asistida por la hormiga éste ascendió a 85,1%. El análisis de datos indicó que los promedios fueron diferentes con una significancia del 6%, que si bien no es alta permite suponer que efectivamente las hormigas ejercen un grado de protección a las escamas de las moscas depredadoras, confirmando lo registrado en la literatura acerca de la protección que le pueden dar a las escamas de sus enemigos naturales (fig. 4 a).

De igual manera, pero de forma más esporádica, se encontró a Anicefus annula tus (Hym: Encyrtidae) otro parásito detectado con anterioridad e identificado igualmente por el CABI (fig. 4b y 4c).

Reconocimiento de hongos entomopatógenos sobre S. sacchari

La detección de piojos rosados enfermos no siempre se llevó a cabo. Existen condiciones posiblemente asociadas con altas precipitaciones y alta humedad relativa que determinan el ataque del hongo al piojo harinoso y cuando éstas se dan, la incidencia puede ser alta, y por lo tanto, si la incidencia es nula se traduce en la ausencia de dichas condiciones. El hongo hallado afectó, bajo las condiciones en que se hizo el muestreo, 53,2 % de los individuos (8 = 65), atacando el 94% de hembras adultas (8 = 16) y el 83% de las ninfas de segundo ínstar (11 = 23), mientras que ninguno de los individuos de primer ínstar fue afectado (8 = 26). Los individuos atacados se ubicaron principalmente en el tercio inferior que es donde se localizan la mayoría de los piojos en el tallo. La sintomatología manifestada fue un desarrollo micelial verde, acompañado de la momificación del piojo afectado. El patógeno fue identificado como Aspergillus sp. (fig. 5). En un principio fue considerado como un patógeno secundario, pero después se aceptó, con base en la literatura, que se trataba de Aspergillus pos parasiticus. El gran problema de esta especie, junto con otras pertenecientes al mismo género. es la producción de aflatoxinas, las cuales son catalogadas como carcinogénicas 5, hecho que limitaría su producción masiva, en el caso de considerarlo como un agente promisorio de control del piojo harinoso.

Conclusiones

-Las condiciones de cría tanto de saccharicoccus saccízari como de Pulvinaria sp. influyen en el desarrollo del ciclo de vida de ambas especies y en su fecundidad.

- A pesar de que los cambios morfológicos en ambas especies no son muy notorios se pudieron determinar algunos de ellos que sirven de referencia al momento de conocer el instar en que el insecto se encuentra en un momento dado. En el caso de S. .sacchari la característica morfológica principal es el tamaño del insecto y el número de segmentos antenales para diferenciar el primer ínstar del segundo. Para el caso de Puluinaria sp., una de las características morfológicas importantes es el número de setas existentes en la periferia de la cabeza entre los ojos, el cual varía entre instares.

- Tanto en condiciones de campo como de invernadero se encontraron diferentes parásitos dentro de las poblaciones de ambos homópteros; sin embargo, su actividad controladora se afectó, cuando los insectos se encuentran en compañía de la hormiga loca, lo cual verifica la protección otorgada por ella, mencionada en la literatura.

- A pesar de que Aspergillus pos parasiticus afecta individuos deS. .sacchari en campo, la producción masiva y posible liberación del hongo se ve limitada por producir sustancias carcinogénicas, además de ser condicionado por aspectos ambientales específicos para desarrollar- se, situación inmanejable en campo.

Agradecimientos

Los autores agradecen a la Doctora María del Pilar Hernández (dAT), al doctor Ramiro Besosa, a la doctora Yolanda Gutiérrez (INCAUCA), al Doctor Carlos Enrique Gómez (CORPOICA) por su colaboración; al personal del laboratorio de entomología (Cenicaña) por su apoyo y disposición y a COLCIENCIAS y CENICAÑA por la financiación del proyecto.

Literatura citada

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