Intrinsic rate of population increase of Aleurotrachelus socialis Bondar (Hemiptera:Aleyrodidae) in cassava Manihot esculenta

CLAUDIA MARÍA HOLGUÍN A¹. , ARTURO CARABALI¹, ANTHONY C. BELLOTTI²

¹Asistentes de Investigación. Manejo de la Sanidad de Cultivos y Agroecosistemas. Entomología de Yuca, CIAT. E-mail: claudia_holguin@hotmail.com, a_carabali@yahoo.com

² Autor para correspondencia: Líder del proyecto Entomología de Yuca, CIAT. A. A. 6713, Cali, Colombia. E-mail: a.bellotti@cgiar.org.

Resumen.La mosca blanca Aleurotrachelus socialis (Hemiptera: Aleyrodidae) es una de las plagas más importantes en el cultivo de yuca (Manihot esculenta ) en el Neotropico. En Colombia, es el principal limitante del cultivo en los departamentos del Cauca, Valle del Cauca y Tolima ocasionando pérdidas en rendimiento en campos experimentales hasta del 79 %. En 1995 esta especie ha colonizado e incrementado sus poblaciones en nuevas variedades y áreas donde anteriormente era una plaga secundaria. Con el objetivo de conocer el potencial de A. socialis para desarrollar poblaciones en nuevos materiales de yuca, se estimaron los parámetros biológicos y los principales estadísticos vitales de este insecto plaga, realizando bioensayos bajo condiciones controladas (25? 2º C, 70?5 % HR, 12L:12D) sobre las variedades, Chirosa (MCOL 2066), Ica Armenia (HMC1) y CMC 40. Los resultados mostraron que las hembras de A. socialis vivieron más tiempo (6.4 días) sobre el genotipo CMC-40 y presentaron un alto potencial reproductivo (33.8 huevos por hembra). Por el contrario el menor tiempo de desarrollo (32.72 días) se obtuvo en el genotipo HMC1. Los tres genotipos presentaron altas tasas de supervivencia, siendo mayor en HMC1 (89%). El mayor incremento de las poblaciones (r_m) se presentó en los genotipos HMC1 (0.167 día^-1) y CMC40 (0.079 día^-1). Los parámetros biológicos y poblacionales obtenidos constituyen una herramienta básica para elaborar estrategias de control de A. socialis.

Palabras clave. Parámetros demográficos, longevidad, fecundidad, Mosca blanca

Abstract.The whitefly Aleurotrachelus socialis (Hemiptera: Aleyrodidae) is one of the most important pests in the cassava crop (Manihot esculenta ) in the Neotropics. In Colombia, this is the main limiting problem that attacks cassava in the departments of Cauca, Valle del Cauca and Tolima, causing yield losses of up 79% in field experiments. In 1995, this species has colonized and increased its populations in new cassava varieties and areas where it was a secondary pest before. To estimate the potential of A. socialis to develop populations in new cassava varieties, the biological parameters and the main vital statistics of this pest were calculated under controlled conditions (25? 2º C, 70?5 % HR, 12L:12D) on chirosa (Mcol 2066), Ica Armenia (HMC1) and CMC 40 varieties. The results indicated that A. socialis females lived longer time (6.4 days) on the genotype CMC 40, moreover it showed a higher reproductive potential (33.8 eggs per female). On the contrary, the lowest time development (32.72 days) was obtained on the genotype HMC1. The three genotypes showed high survival rates; the highest was in HMC1 (89 %). The greatest whitefly population increase (r_m) was found in HMC1 (0.167 day^-1) and CMC40 (0.079 day^-1). The results of this biological and population parameters constitute a basic tool to elaborate control strategies. For A. socialis.

Key words. Demographic parameters, longevity, fecundity, whitefly

La yuca (Manihot esculenta Crantz) es una de las principales fuentes de energía en las regiones tropicales del mundo (Ceballos 2002). En continentes como América, África y Asia el cultivo de yuca es de gran importancia por su gran contribución a la seguridad alimentaria de pequeños agricultores de zonas marginadas. Si bien el principal producto económico son sus raíces, las hojas de la yuca también tienen un excelente potencial y son extensivamente utilizadas en África y Asia, ya sea para alimentación humana o animal (FAO/FIDA 2000).

Este cultivo es originario del neotrópico, por esta razón según Bellotti et al. (1994), una gran diversidad de artrópodos atacan la yuca en las Américas, ocasionando daño en las hojas, tallos, material de siembra y raíces, lo que disminuye su rendimiento. Observaciones indican que las plagas que atacan la planta durante un período prolongado reducen el rendimiento en mayor grado que aquellas que hacen el daño en un periodo corto (Bellotti et al. 2002). Las “moscas blancas” Trialeurodes variabilis Quaintance, Bemisia tuberculata Bondar y Aleurotrachelus socialis Bondar, consiguen afectar la producción del material de siembra, el rendimiento del cultivo y la calidad de las raíces cosechadas, cuando inician los ataques en edad temprana del cultivo y duran hasta etapas muy avanzadas del periodo vegetativo (Bellotti y Arias 2001).

De once especies de moscas blancas presentes en el cultivo de yuca, la especie más importante en Colombia es A. socialis , por las altas poblaciones y los daños que ocasiona al cultivo llegando a reducir el rendimiento hasta el 79 % (CIAT 1986). El daño de esta plaga lo realizan tanto los adultos como los estados inmaduros al alimentarse del floema de la planta. Los adultos se ubican en las hojas apicales, produciendo una clorosis y “encartuchamiento” del cogollo (Bellotti et al. 2002). Las ninfas se ubican en las hojas intermedias e inferiores, producen abundante miel que cubre la superficie de la hoja, permitiendo el desarrollo de hongos como la fumagina. En infestaciones altas causan debilitamiento de la planta, caída de las hojas y reducción en el crecimiento (Castillo 1996), lo cual da como resultado una disminución en la producción de raíces si se prolonga la alimentación (Bellotti 2000).

En los últimos años, la población de A. socialis ha incrementado y se ha vuelto endémica en los departamentos de Cauca y Valle del Cauca (Bellotti et al.2002), lo que conllevó a que muchos agricultores dejaran de cultivar yuca en estas zonas. Actualmente, la plaga ha colonizado áreas en las que anteriormente era secundaria y desconocida para los cultivadores de yuca.

La reacción inicial de los agricultores para manejar el problema ha sido la aplicación indiscriminada de insecticidas. Este hecho unido a la capacidad de dispersión de las moscas blancas (Byrne et al. 1990), han favorecido su emigración a nuevas áreas de siembra. Es el caso de la zona cafetera de Colombia (Norte del Valle del Cauca y el Quindío) donde en el último año, la mosca blanca está ocasionando grandes pérdidas en los cultivos de yuca de estos departamentos.

El potencial de una plaga para desarrollar poblaciones se deriva en primera instancia de la relación con la planta hospedera. La supervivencia, duración del desarrollo y fecundidad son indicadoras de esa relación y sirven para calcular la velocidad con la cual puede aumentar la población bajo ciertas condiciones. Así mismo, con base en estos indicadores, es posible determinar los efectos de los manejos y racionalizarlos (Geraud-Pouey et al. 1996).

En la literatura científica, existe amplia información sobre la biología y demografía de las especies de mosca blanca de importancia económica en diversos cultivos (van Lenteren et al. 1989; Manzano et al. 2000); sin embargo, con A. socialis no se han realizado estudios sobre su demografía. Por esta razón, en la presente investigación, se estimaron la biología y parámetros poblacionales de A. socialis con un clon susceptible y dos materiales comerciales de yuca, con el propósito de conocer el potencial de A. socialis para desarrollar poblaciones en nuevos materiales de yuca y zonas productoras, además para buscar medidas futuras de control para esta plaga como el control biológico y la resistencia de variedades.

Materiales y Métodos

Esta investigación se realizó durante el primer semestre de 2005 en el invernadero de Entomología de yuca del Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), localizado en el municipio de Palmira, Departamento del Valle del Cauca a 1000 msnm.

El material vegetal utilizado correspondió a plantas de yuca de 30-40 días de siembra de la variedad CMC 40, chirosa (Mcol 2066) e Ica Armenia (HMC1), sembradas en recipientes plásticos con suelo estéril de 1.0 kg, los cuales se mantuvieron en casa de malla a una temperatura de 30 ± 2°C y una humedad relativa de 50-60%. Los adultos de A. socialis fueron tomados de la colonia establecida en CIAT desde 1992 sobre plantas de yuca de la variedad CMC 40 mantenidas en invernadero a una temperatura de 27 ± 2°C y una humedad relativa de 60-70%.

Longevidad y fecundidad

Se individualizaron cuarenta hembras de A. socialis , recién emergidas y previamente sexadas de acuerdo con la técnica descrita por Eichelkraut y Cardona (1989), en jaulas pinza (diámetro = 2,5cm; profundidad = 2cm) y se ubicaron en el envés de las hojas de Chirosa (MCOL 2066), Ica Armenia (HMC1) y CMC-40. Cada 48 horas se removieron los adultos a una nueva área de la hoja hasta la muerte natural de las hembras. Para estimar la fecundidad se contó el número de huevos colocados por hembra cada 48 horas y la longevidad se estimó como el máximo tiempo (días) que una hembra vive.

Tiempo de desarrollo, tasa de supervivencia y proporción de sexos

De la colonia de A. socialis previamente establecida en CIAT, se tomaron con la ayuda de un aspirador bucal cincuenta adultos (machos y hembras) de dos días de emergidos. Posteriormente se ubicaron en jaulas pinza (diámetro = 2,5 cm; profundidad = 2 cm) sobre el envés de las hojas de CMC-40, Ica Armenia (HMC1) y Chirosa (MCOL 2066). Se retiraron los adultos después de seis horas y se seleccionaron 200 huevos al azar. Se registró el tiempo de desarrollo de huevo-adulto, la tasa de supervivencia de los estados inmaduros y la proporción de sexo.

Parámetros demográficos

Se combinaron los datos del tiempo de desarrollo y la reproducción ‘1_x-m_x’ para generar tablas de vida, las cuales se utilizaron en el cálculo de los parámetros demográficos definidos por Price (1975) tales como: 1) Tasa de reproducción neta (R_o) o número promedio de descendientes que una hembra deja en una generación; 2) Tiempo generacional (T), equivalente al periodo comprendido entre el nacimiento de los padres y el de la progenie y 3) Tasa intrínseca de crecimiento de la población (r_m), estimada mediante la ecuación de Carey (1993):

∑exp(-r_mx)1_xm_x=1

Donde:

X, Edad de la hembra;
1_x, Edad de supervivencia específica
m_x, La proporción de hembras de la progenie de una hembra con edad x.

Para estimar los días necesarios para duplicar en número la población (Carey 1993), se utilizó la edad corregida X+0.5 y la ecuación ln 2/ r_m , en los cálculos de los valores de r_m.

Análisis estadístico

Para los análisis estadísticos se utilizó el paquete estadístico SAS (SAS Institute, 1999). Los valores promedios de longevidad, fecundidad, tasa de oviposición y tiempo de desarrollo, se analizaron utilizando ANOVA. Se realizaron comparaciones múltiples utilizando el método de Tukey. Los valores de las tasas de supervivencia se compararon mediante Chi-cuadrado.

Resultados

Longevidad y fecundidad

El rango de longevidad más amplio de A. socialis se presentó en el genotipo CMC-40. La longevidad media de las hembras de A. socialis fue significativamente más alta cuando se desarrollaron sobre CMC-40 (P? 0.0001, seguido por Tukey P? 0.05) (Tabla 1), excediendo en 2.6 días en promedio a MCol-2066 y HMC1. Estas diferencias se pueden observar en las curvas de supervivencia (Fig. 1), donde, al sexto día la proporción de hembras vivas se redujo 50, 25 y 22.5% sobre CMC-40, MCol-2066 y HMC1, respectivamente.

El rango de huevos por hembra fue amplio en CMC-40 y MCol 2066, siendo mayor para el segundo (1-154 huevos). Los promedios de fecundidad fueron diferentes (P< 0.0001, seguido por Tukey P< 0.05), siendo 1,6 y 1,7 veces mayor sobre CMC-40 comparado con MCol- 2066 y HMC1, respectivamente (Tabla 1). La tasa de oviposición más alta se obtuvo sobre CMC-40 (P< 0.0001, seguido
por Tukey P< 0.05).

Todas las hembras de A. socialis iniciaron la oviposición en las primeras 48 horas (Fig. 2). Durante este periodo se obtuvo el 36, 26 y 18% de la descendencia total sobre HMC1, MCol 2066 y CMC-40, respectivamente. Así mismo, no se presentó variabilidad en el día máximo de oviposición entre los genotipos HMC1 y Mcol 2066 (cuarto día), comparado con CMC-40 (octavo día) (Fig. 2).

Las tasas de oviposición presentan patrones diferentes en los tres genotipos variando con la edad de las hembras. Las curvas de la tasa de oviposición en HMC1 y MCol 2066 muestran una culminación temprana de la oviposición comparada con la de A. socialis en CMC 40, la cual exhibe un patrón normal con un mayor número de posturas en el día ocho.

Los valores de fecundidad obtenidos en CMC-40 (33,8 huevos/hembra) fueron similares a los obtenidos por Bellotti y Arias (2001) sobre el mismo genotipo (35.5 huevos/ hembra). Estos resultados unidos a un mayor valor de longevidad, sugieren, que cuando las poblaciones de A. socialis se desarrollan sobre el genotipo CMC-40 exhiben una mayor capacidad reproductiva que cuando se establecen sobre HMC1 y MCol 2066.

Tiempo de desarrollo, supervivencia de los estados inmaduros y proporción de hembras

El tiempo de desarrollo de A. socialis fue dos días menor sobre HMC1 comparado con el genotipo Mcol 2066. Estos valores fueron diferentes al obtenido sobre CMC-40 (P< 0.0001, seguido por Tukey P< 0.05) (Tabla 2). Al comparar los resultados del tiempo de desarrollo sobre los tres genotipos es posible plantear que A. socialis presenta una mayor adaptación biológica cuando sus poblaciones se desarrollan en HMC1. Los resultados del tiempo de desarrollo de A. socialis en CMC-40 encontrados en este estudio difieren en siete días aproximadamente con los registrados por Bellotti y Arias (2001).

Por otro lado, las más altas tasas de supervivencia de los estados inmaduros fueron encontradas sobre los genotipos HMC1 y MCol 2066, siendo diferentes (X2=3.56, 2 df, P= 0.0593) al compararse con CMC-40 (Tabla 2). No obstante las diferencias encontradas en los tres hospederos, A. socialis presentó bajas tasas de mortalidad de los estados inmaduros sobre los tres genotipos. Los resultados de este parámetro son un buen indicador de la capacidad de A. socialis para el desarrollo e incremento de sus poblaciones sobre los genotipos comerciales HMC1 y Mcol 2066 y, evidencian el riesgo que representan al ser hospederos convenientes. Los resultados de mortalidad sobre CMC-40 fueron 14% menos comparados con los resultados obtenidos por Bellotti y Arias (2001). La proporción de sexos (relación 1:1) de A. socialis no fue afectada durante su desarrollo en los tres hospederos.

Parámetros demográficos

Los resultados de la tasa de reproducción neta (Ro) permitieron estimar que, en promedio, al cabo de una generación, las poblaciones de A. socialis podrían multiplicarse 33.7 veces en 44 días sobre CMC-40; siendo 14 y dos veces mayor comparado con HMC1 y MCol 2066, respectivamente (Tabla 2). Es decir, el incremento de A. socialis en CMC-40 con respecto a HMC1 fue dos veces mayor en un tiempo más amplio (dos veces aproximadamente). Las diferencias pueden explicarse por la mayor tasa de fecundidad obtenida sobre CMC-40. Así mismo, los resultados del tiempo generacional (T) indican que las poblaciones de A. socialis necesitan aproximadamente 23.7 días para completar una generación sobre HMC1, mientras que en MCol 2066 y CMC-40 necesitan 36.7 y 44.2 días, respectivamente (Tabla 2). Lo cual permite predecir que las poblaciones de A. socialis pueden desarrollar hasta 15 generaciones por ciclo de cultivo sobre HMC1, cinco y siete generaciones más que en MCol 2066 y CMC-40. Estos resultados son consistentes con las observaciones realizadas en el campo, a la vez que sugieren una explicación de la irrupción y continuo traslape de las poblaciones de A. socialis sobre los genotipos comerciales HMC1 y Mcol 2066.

Así mismo, los resultados muestran una tendencia similar al comparar las tasas intrínsecas de crecimiento (rm). El análisis revela un mayor crecimiento de la población de A. socialis sobre el genotipo HMC1, el cual fue mayor en un 52 y 70% sobre CMC-40 y Mcol 2066, respectivamente. El menor crecimiento de la población sobre Mcol 2066, estuvo influenciado por el menor valor de fecundidad de A. socialis . Los valores más altos de la fecundidad de las hembras de la mosca blanca en CMC-40 y HMC1 estuvieron inversamente relacionados con los valores más altos de (rm) (0.076 día-1 y 0.167 día-1) respectivamente, mientras decrecieron directamente en MCol 2066. En términos poblacionales esto sugiere que el crecimiento de las poblaciones (rm) de A. socialis sobre el genotipo HMC1 no fue sensible a los cambios en la fecundidad y al parecer el parámetro que más afecta su crecimiento es el tiempo de desarrollo. Como resultado de estos parámetros. A. socialis necesita solamente 4.1 días para duplicar en número su población sobre HMC1, mientras en CMC-40 y Mcol 2066 requiere 4 y 10 días más, respectivamente (Tabla 2).

La tasa intrínseca de crecimiento (rm) de A. socialis , permitió definir que esta especie presenta un alto potencial para desarrollar poblaciones sobre diferentes genotipos de yuca. Los materiales chirosa (Mcol 2066) e Ica Armenia (HMC1) ampliamente sembrados en el departamento del Quindío son hospederos convenientes para que la mosca blanca continúe incrementando sus poblaciones.

Los parámetros demográficos de un insecto plaga, además de servir como herramientas básicas para determinar la capacidad reproductiva de una especie, permiten entender los efectos de los manejos y racionalizarlos (Geraud-Pouey et al.1996), así como visualizar el efecto que tienen los factores reguladores (especialmente enemigos naturales) para aprovecharlos al máximo en programas de manejo integrado de plagas (Geraud-Pouey et al. 1997). Dicha visualización se logra comparando el potencial para desarrollar poblaciones (simulaciones de desarrollo poblacional sin limitaciones) con las observadas en el campo, sobre las cuales influyen otros factores como enemigos naturales (Chirinos et al. 2003)

Los resultados de esta investigación, plantean la necesidad de implementar estrategias para reducir las poblaciones de A. socialis en un corto y mediano plazo. Estas medidas deben hacer parte de un programa de manejo integrado, basado en el control biológico y resistencia de variedades. Otro tipo de control como el químico resulta antieconómico en este cultivo (Holguín y Bellotti 2004).

Literatura citada

BELLOTTI, A. C.; BRAUN, A. R.; B. ARIAS, B.; CASTILLO, J. A.; GUERRERO, J. M. 1994. Origin and management of Neotropical Cassava arthropod pests. African Crop Science Journal 2(4): 407-417.        [ Links ]

BELLOTTI, A. C. 2000. El manejo integrado de las principales plagas de la yuca (Manihot esculenta Crantz). Memorias. Primer Curso - Taller Internacional sobre control biológico. p. 210-248. Bogotá.        [ Links ]

BELLOTTI, A.C. Y ARIAS, B. 2001. Host plant resistance to whiteflies with emphasis on cassava as a case study. Crop Protection 20:813-823.        [ Links ]

BELLOTTI, A. C.; ARIAS, B.; VARGAS, O.; REYES, J. A.; GUERRERO, J. M. 2002 a. Insectos y ácaros dañinos a la yuca y su control. p. 160-203. En: Ospina, B.; Ceballos, H. (eds.). La yuca en el tercer milenio. Sistemas de producción, procesamiento, utilización y comercialización. CIAT. Palmira. Colombia. 586 p.        [ Links ]

BYRNE, D; BELLOWS. T.; PARRELLA, M. 1990. Whiteflies in agricultural systems p. 227-262. En: GERLING, D. (ed). Whiteflies: their bionomics, pest status and management. Intercept Ltd. Hants. United Kingdom. 348 p.         [ Links ]

CAREY, J.R. 1993. Applied demography for biologists. Oxford University Press, New York. 206 p.        [ Links ]

CASTILLO J. 1996. Moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae) y sus enemigos naturales sobre cultivos de yuca (Manihot esculenta Crantz) en Colombia. Trabajo de Maestría. Universidad del Valle, Facultad de Ciencias, Departamento de Biología. 174 p.        [ Links ]

CEBALLOS, H. 2002. La yuca en Colombia y el mundo: nuevas perspectivas para un cultivo milenario. p. 1-13. En: Ospina, B.; Ceballos, H. (eds.). La yuca en el tercer milenio. Sistemas de producción, procesamiento, utilización y comercialización. CIAT. Palmira. Colombia. 586 p.        [ Links ]

CHIRINOS, D.; GERAUD-POUEY, F.; ROMAY, G. 2003. Duración del desarrollo y estadísticos poblacionales de Capulinia sp. cercana a jaboticabae von Ihering (Hemiptera: Eriococcidae) sobre varias especies de Psidium. Entomotropica 18 (1): 7-20.        [ Links ]

CIAT, 1986. Mosca blanca en el cultivo de la yuca: biología y control. Serie 045C-0405. Auditorial. Centro Internacional de Agricultura Tropical, Cali, Colombia. 34 p.        [ Links ]

EICHELKRAUT, K.; CARDONA, C. 1989. Biología, cria masal y aspectos ecológicos de la mosca blanca Bemisia tabaci (Gennadius) ( Homoptera: Aleyrodidae), una plaga de fríjol común. Turrialba 39: 55 –62.         [ Links ]

FAO/FIDA (Fondo Internacional de Desarrollo Agrícola/Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación). 2000. La economía mundial de la yuca: hechos, tendencias y perspectivas. Roma, Italia. 59 p.        [ Links ]

GERAUD-POUEY, F.; SANCHEZ, B.;CHIRINOS, D.T. 1996. Biología del minador del tomate, Keiferia lycopersicella (Lepidoptera: Gelechiidae) y potencial para desarrollar sus poblaciones. Revista Facultad de Agronomía. LUZ. 14:329-339.        [ Links ]

GERAUD-POUEY, F.; SANCHEZ, B.;CHIRINOS, D.T. 1997. Biología del minador del tomate, Keiferia lycopersicella (Lepidoptera: Gelechiidae) y potencial para desarrollar sus poblaciones. Revista Facultad de Agronomía. LUZ. 14:329-339.        [ Links ]

HOLGUIN, C. M. & BELLOTTI, A. C. 2004. Efecto de la aplicación de insecticidas químicos en el control de la mosca blanca Aleurotrachelus socialis Bondar en el cultivo de yuca Manihot esculenta Crantz. Revista Colombiana de Entomología 30 (1): 37-42.        [ Links ]

MANZANO, M.R.; VAN LENTEREN, J.C.; CARDONA, C.; DROST, Y.C. 2000. Development time, sex ratio and longevity of Amitus fuscipennis MacGown & Nebeker (Hymenoptera: Platygasteridae) on the greenhouse whitefly. Biological Control 18: 94-100.        [ Links ]

PRICE, P. 1975. Insect ecology. Wiley & Sons. New York. 514 p.        [ Links ]

VAN LENTEREN, J. C.; VIANEN, A. V.; HATALA-ZSELLER, I.; BUDAI, C. 1989. The parasite-host relationship between Encarsia formosa Gahan (Hymenoptera: Aphelinidae) and Trialeurodes vaporariorum (Westwood) (Homoptera: Aleyrodidae), XXIX: Suitability of two cultivars of sweet pepper, Capsicum annuum L., for two different strains of whiteflies. Journal of Applied Entomology 108: 113–130.        [ Links ]

Recibido: 13-jun-06 • Aceptado: 10-sep-06