SILVIA N. LOPEZ^1,2, MARIA B. RIQUELME^1,3 y EDUARDO BOTTO^1,4

¹ Ph. D., Insectario de Investigaciones para Lucha Biológica, IMYZA, CICVyA, INTA, CC25 (1712), Castelar, Buenos Aires, Argentina.

² snlopez@cnia.inta.gov.ar Autora para correspondencia.

^3,4 Ph. D.

Recibido: 31-mar-2010 • Aceptado:11-nov-2010

La "mosca blanca de los invernaculos o invernaderos", Trialeurodes vaporariorum (Westwood, 1856) (Hemiptera: Aleyrodidae), es considerada una de las principales plagas asociadas a cultivos horticolas en ambientes protegidos, siendo el tomate Solanum lycopersicum L. uno de los cultivos mas afectados (Mound y Halsey 1978; Evans 2007).

En Argentina el control de la mosca blanca de los invernaculos se basa exclusivamente en el uso de insecticidas. En un intento por lograr una produccion de tomate diferenciado, Polack y Mitidieri (2002) y Polack et al. (2002) desarrollaron un protocolo de manejo integrado de las plagas (T. vaporariorum entre ellas) y enfermedades del cultivo de tomate. Este protocolo contempla la integracion del control quimico con medidas de manejo culturales tales como la buena ventilacion del invernaculo, la sanidad de los almacigos, el saneamiento y la aplicacion restringida del control preventivo. Los tratamientos fitosanitarios se basan en un metodo objetivo de diagnostico como es el monitoreo del estado sanitario de las plantas. Si bien la aplicacion de estas medidas favorece la instalacion de enemigos naturales y en consecuencia los mecanismos naturales de control, este protocolo no incorpora la introduccion deliberada de los enemigos naturales con el proposito de reducir la abundancia de las plagas presentes, es decir, no contempla el control biologico aplicado.

Los enemigos naturales parasitoides asociados a esta plaga pertenecen basicamente a los generos Encarsia y Eretmocerus (Hymenoptera: Aphelinidae). En particular Encarsia formosa Gahan, 1924, es una especie mundialmente comercializada para el control de T. vaporariorum en cultivos horticolas bajo invernaculo (Hoddle et al. 1998).

Diversos autores han evaluado la capacidad de control de la mosca blanca de los invernaculos en tomate a traves de liberaciones inundativas de E. formosa hallando adecuados niveles de control (Bordas et al. 1981; Casadevall et al. 1979; Eggenkamp-Rotteveel Mansveld et al. 1982a, 1982b; Foster y Kelly 1978; Hulspas-Jordaan et al. 1987; Nicoli y Benuzzi 1989; Veire y Vacante 1984). Asimismo el desempeno de este parasitoide ha sido evaluado sobre la mosca blanca Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) (Hemiptera: Aleyrodidae) en cultivos ornamentales aunque con resultados menos alentadores (Hoddle et al. 1998; Parrella et al. 1991). Cabe mencionar que todas estas experiencias fueron conducidas en paises con condiciones climaticas diferentes a las de la Argentina, y en algunos casos con sistemas de produccion bajo cubierta mas sofisticados (invernaculos de paredes de vidrio climatizados) que los presentes en la Argentina.

Son escasas las referencias sobre experiencias concretas del uso de E. formosa para el control de T. vaporariorum en Latinoamerica, en donde al complejo de plagas presentes en el cultivo de tomate debe agregarse otra plaga clave, la polilla del tomate Tuta absoluta (Meyrick, 1917) (Lepidoptera: Gelechiidae) (Botto et al. 2000; De Vis 2001; Fernandez y Mezquiriz 2000). Debe considerarse tambien que las condiciones ambientales que se desarrollan en los cultivos bajo cubierta pueden promover la dispersion y el desarrollo explosivo de estas y otras plagas y en consecuencia dificultar el establecimiento de una estrategia de control basada exclusivamente en el uso de los enemigos naturales. En este contexto la posibilidad de utilizar parasitoides como E. formosa en una ambiente libre de insecticidas en los sistemas de produccion horticola locales es muy baja. De ahi la importancia de integrar el uso de este parasitoide con medidas de control cultural como inspeccion de almacigos, monitoreo del cultivo, y uso de trampas entre otros, con la utilizacion de agentes de control biologico y pesticidas (Hoddle et al. 1998).

El objetivo de este trabajo fue realizar estudios de integracion del control biologico y quimico de T. vaporariorum y comparar esta estrategia de manejo con una basada en el uso exclusivo y racional de insecticidas en cultivo de tomate en invernadero.

Los estudios se realizaron entre los meses de agosto y diciembre de 2005 en seis invernaderos de paredes de plastico (90 m²), con orientacion sudoeste-noreste, del IMYZA, INTA Castelar (latitud 34° 39´S 58° 39´ W 29 msnm. En cada uno de ellos se transplantaron cuatro hileras de tomate (Solanum lycopersicum L. var. "platense"), con 3-4 hojas entre el 26 y 30 agosto. Dado que no se hallo infestacion natural de mosca blanca, y con el objeto de asegurar su presencia, a mediados de septiembre se decidio liberar adultos (10 adultos/planta) procedentes de las crias mantenidas en el Insectario de Lucha Biologica (IILB) del IMYZA, INTA, Castelar.

Se probaron dos estrategias de manejo de la plaga (tratamientos) asignadas al azar a cada uno de los invernaculos, con tres invernaculos para cada tratamiento:

• Uso racional de insecticidas con base en el monitoreo del estado sanitario del cultivo (tratamiento CQ), segun el protocolo de manejo integrado de plagas del tomate desarrollado por Polack y Mitidieri (2002).

• Combinacion del uso racional de insecticidas utilizando productos menos nocivos para la fauna benefica, y liberaciones inundativas del parasitoide Encarsia formosa (tratamiento CB-CQ).

La estrategia CB-CQ se baso en liberaciones inundativas semanales de E. formosa obtenidas de las crias desarrolladas en el IILB, con una dosis de tres pupas de E. formosa/ planta. Cada unidad de liberacion consistio en una tarjeta de cartulina que tenia pegado un trozo de hoja de poroto o frijol (Phaseolus vulgaris L.) con 50 ninfas parasitadas por E. formosa. Las tarjetas fueron distribuidas uniformemente en el invernaculo, colgadas en la base de una hoja del tercio inferior de la planta. Cada unidad de liberacion aseguro un porcentaje promedio de emergencia del parasitoide superior al 90%. Las aplicaciones de insecticidas en los tratamientos CQ y CB-CQ se iniciaron cuando se registro un numero promedio de ninfas por foliolo ≥ 8 (umbral de accion) (Polack y Mitidieri 2002).

Para el inicio de las liberaciones de E. formosa en el tratamiento CB-CQ el umbral de accion fue registrar al menos una ninfa de mosca blanca en todo el invernaculo. Se revisaron semanalmente 12 plantas en cada invernaculo a razon de tres plantas seleccionadas al azar por hilera. En cada planta se registro el numero de adultos de mosca blanca presentes en el enves de las dos hojas superiores y el numero de ninfas cuarto avanzadas normales y parasitadas en un foliolo de una hoja del tercio medio. Para esto ultimo el foliolo fue extraido y revisado en laboratorio mediante microscopio estereoscopico (100X-300X).

Posibles diferencias entre ambos tratamientos en el numero de ninfas fueron evaluadas para las fechas en las que se produjeron picos poblacionales (18 octubre y 29 noviembre) y para la ultima fecha del ensayo (27 diciembre) mediante un ANOVA de un factor, siendo este el tratamiento aplicado (CQ y CB-CQ). Los analisis estadisticos se hicieron usando el programa Statistica for Windows (StatSoft Inc., 2000). Las condiciones de temperatura y humedad durante el estudio fueron registradas mediante un termohigrometro HOBO H8 RH/Temp Loggers (Onset Computer Company, Bourne, MA, USA). La presencia del "gacaro del bronceado" (Acari: Eriophyidae) y hongos (Erysiphe spp.) en el tratamiento CQ determino la necesidad de aplicar de manera localizada hacia fines de octubre abamectin y azufre respectivamente en las plantas atacadas. Asimismo, la presencia de la polilla del tomate Tuta absoluta desde mediados de noviembre fue combatida mediante el uso de Clorfenapir en los invernaculos CQ y con Triflumuron en el tratamiento CB-CQ por ser un insecticida menos nocivo para la fauna benefica (Riquelme et al. 2006) (Tabla 1).

Para todas las plagas los insecticidas a utilizar se seleccionaron del listado de productos permitidos para el cultivo del tomate segun resolucion del SENASA N° 256/2003 (Baron 2006) y del listado de productos y dosis recomendados por la Estacion Experimental Agropecuaria INTA San Pedro (Polack et al. 2002).

La temperatura durante el estudio vario entre 11,63 ± 0,48°C y 35,07 ± 0,54°C y la humedad relativa entre 41,21 ± 3,18% y 91,16 ± 1,65%.

En ambos tratamientos se observaron tres picos en la poblacion de adultos de mosca blanca, el primero de ellos (20 septiembre) producto de la introduccion realizada ex profeso ante la falta de infestacion natural. La poblacion de moscas blancas aumento hacia el 1ro noviembre con un promedio de 1,29 (CQ) y 1,87 (CB-CQ) adultos/2 hojas apicales. El siguiente pico ocurrio a las seis semanas (13 diciembre) con un promedio de 12,84 (CQ) y 9,70 (CB-CQ) adultos/2 hojas apicales (Fig. 1).

Las primeras ninfas de mosca blanca se observaron el 11 octubre en todos los invernaderos, lo que determino el inicio de las liberaciones de E. formosa en el tratamiento CB-CQ (Fig. 1). Se observaron dos picos en la población de ninfas ocurridos a las 4 semanas de los dos primeros picos de adultos respectivamente. En el primero, hacia el 18 octubre, se registró un promedio de 10,33 (CQ) y 15,25 (CB-CQ) ninfas/ folíolo, habiendo diferencias significativas entre tratamientos (F_1,4 = 9,33; P = 0,04). Dado que la cantidad de ninfas superó el nivel de tolerancia admitido, se decidió realizar una aplicación de insecticida en el tratamiento CQ (Tabla 1). En el tratamiento CB-CQ también se sobrepasó dicho umbral pero se decidió no realizar aplicaciones de agroquímicos para evitar que éstos afectaran nocivamente a E. formosa liberada en la semana previa (Tabla 2). La misma medida se tomó las dos semanas siguientes. Hacia el 15 noviembre la cantidad de ninfas cayó por debajo del nivel umbral de ocho ninfas/ folíolo en ambos tratamientos (Fig. 1).

El segundo pico en la población de ninfas se produjo el 29 noviembre con 47,87 (CQ) y 40,79 (CB-CQ) ninfas/folíolo, valores que no resultaron significativamente diferentes (F_1,4 = 0,60; P = 0,48). En el tratamiento CQ este aumento en la cantidad de ninfas llevó a la aplicación de insecticidas durante cuatro semanas, obteniéndose una drástica reducción de la población de adultos y ninfas de mosca blanca hacia el final de la experiencia. En el tratamiento CB-CQ se realizó una última liberación de E. formosa y en las dos semanas siguientes se aplicó un insecticida más inocuo para el parasitoide (buprofezin) (Tablas 1 y 2).

La acción combinada del control biológico y el químico en el tratamiento CB-CQ, produjo una disminución significativamente mayor en la cantidad de ninfas (0,35 ninfas/ folíolo) que la registrada en el tratamiento CQ (4,85 ninfas/ folíolo) (F_1,4 = 380,26; P = 0,00004) para la última fecha de muestreo (27 diciembre) (Fig. 1). Se realizaron en total ocho liberaciones de E. formosa en el tratamiento CB-CQ. El nivel de parasitismo se mantuvo entre 35 y 55% de ninfas parasitadas a lo largo del estudio y aumentó a 75% hacia fines de diciembre (Fig. 2). No obstante el buen nivel de parasitismo alcanzado hacia el final de la experiencia, la liberación semanal de tres E. formosa / planta no pudo por sí sola mantener la población de mosca blanca por debajo del nivel de acción admitido, particularmente durante el segundo pico de crecimiento de la población de ninfas, ocurrido hacia fines del mes de noviembre cuando la temperatura media diaria fue superior a 20ºC. Esto hizo necesario integrar el uso del enemigo natural con el de los insecticidas. En este sentido, el uso combinado del parasitoide con buprofezin resultó satisfactorio ya que colaboró para disminuir la población de ninfas de mosca blanca sin afectar el parasitismo, que fue en aumento durante las semanas de aplicación del insecticida (Figs. 1 y 2).

Los resultados respecto del desarrollo de las poblaciones de mosca blanca y E. formosa son difícilmente comparables con los registrados por otros autores dada la disparidad de criterios para realizar las mediciones (ej. selección de la unidad de muestreo), los distintos esquemas de liberación del parasitoide y las diferentes condiciones ambientales, particularmente la temperatura. Sólo Fernández y Mezquiriz (2000) utilizaron metodologías semejantes al evaluar el estado sanitario del cultivo de tomate comparando un manejo convencional y un manejo integrado de plagas, incluyendo liberaciones de E. formosa, en invernáculos experimentales en el Gran La Plata, provincia de Buenos Aires, Argentina. En ambos tratamientos estos autores registraron niveles máximos de la población de adultos de la mosca blanca superiores a los hallados en el presente trabajo tanto para el tratamiento CQ como el CB-CQ. No ocurrió lo mismo con la población de ninfas que alcanzó niveles máximos semejantes en los dos tratamientos en ambos trabajos.

El porcentaje de parasitismo hallado en este estudio fue similar al de Eggenkamp-Rotteveel Mansveld et al. (1982a, 1982b) (promedio de 50% con máximos de 87%), algo menor que el de De Vis (2001) (entre 80 y 100%) y superior al de Fernández y Mezquiriz (2000) (máximo de 20% con tres introducciones de E. formosa) y Parrella et al. (1991) (máximo de 52%). No obstante, dada las diferencias entre los métodos empleados en cada caso, estas comparaciones sólo tienen un valor ilustrativo.

Uno de los factores de mayor incidencia en el control biológico de T. vaporariorum es la relación entre la cantidad de parasitoides introducidos y la cantidad de moscas blancas presentes en el cultivo al inicio de la infestación (De Vis 2001). Experiencias exitosas de control biológico con este sistema biológico partieron de bajas densidades de mosca blanca, tales como 0,0067 adultos/planta (Eggenkamp-Rotteveel Mansveld et al. 1982a, 1982b), 0,023-0,034 adultos/ planta (De Vis 2001), 0,42 adultos/planta (Hulspas-Jordaan et al. 1987) y 0,001-0,10 adultos/planta (Woets 1978). En este sentido, puede inferirse que la infestación artificial de 10 adultos de moscas blancas / planta realizada en este estudio fue muy elevada, lo que provocó que muchos estados inmaduros hayan escapado a la acción del parasitoide, resultando en un bajo parasitismo inicial y un elevado crecimiento de la población de mosca blanca. Este punto deberá contemplarse con especial atención en futuras experiencias, partiendo de niveles naturales o artificiales más bajos de infestación de mosca blanca o bien aumentando la tasa de introducción de E. formosa de modo de alcanzar una relación enemigo natural: hospedero más favorable para la acción del parasitoide. No obstante este aspecto, el empleo eficiente en el tratamiento CB-CQ de un insecticida de bajo impacto sobre E. formosa posibilitó corregir esta situación al reducir la población final de ninfas de modo significativo en comparación con la registrada en el tratamiento CQ. También, la integración de ambas tácticas en el tratamiento CB-CQ posibilitó reducir de cinco a dos la cantidad de aplicaciones necesarias para el control de la mosca blanca utilizando un producto más compatible con el ambiente.

Se concluye que el control de T. vaporariorum en tomate mediante estrategias de MIP que combinan el empleo de E. formosa y el uso racional de plaguicidas es una alternativa válida. Dado que este estudio se realizó en invernaderos experimentales y en un momento en el que la mayoría de las plagas no habían alcanzado su máxima abundancia y peligrosidad que es durante la etapa temprana de producción, nuevos estudios de integración de ambas estrategias de control deberán contemplar experiencias en invernáculo que cubran la totalidad del ciclo del cultivo. En este estudio no se realizó un análisis de los costos-beneficios asociados a cada estrategia de control por tratarse de un ensayo en pequeños cultivos experimentales y utilizando insectos provenientes de crías de laboratorio desarrolladas artesanalmente. Futuros estudios deberán incluir un análisis económico que evalúe los costos asociados al uso de los parasitoides, tanto en materiales como en labores, para evaluar la factibilidad económica del control biológico de esta plaga.

Agradecemos a Andrea Andorno, Carmen Hernández, Mariana Viscarret y dos revisores anónimos por las sugerencias y correcciones efectuados sobre el manuscrito. Este trabajo fue financiado con recursos provistos por el Proyecto PN 500 (INTA).

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