Luis Alberto Aguirre U.¹, Mario Alberto Miranda S.², Mario Alfonso Urías L.³, Fermín Orona C.⁴, Isidro Humberto Almeyda L.⁵, ROBERTO JOHANSEN N.⁶ y Martin Tucuch C.⁷

¹ Ph. D. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Calzada Antonio Narro 1923. Buenavista, Saltillo, Coahuila, México. C.P. 25315. luisaguirreu@yahoo.com.mx Autor para correspondencia.
² Dr. Campo Experimental Valle de Apatzingán. INIFAP, km 17, Carr. Apatzingán-Cuatro Caminos, Miranda, México. marioalberto@inifap.gob.mx
³ Ph. D. Campo experimental Santiago Ixcuintla. INIFAP, km 6,0 Entronque Carretera Internacional-Santiago. urias. marioalfonso@inifap.gob.mx
⁴ Dr. Campo Experimental Edzná. INIFAP, km 15,5 carr. Campeche-Pocyaxum, México. orona_fermin@yahoo.com.mx
⁵ Dr. Centro de Investigación Regional del Noreste, km 61 Carretera Matamoros-Reynosa, México. almeyda.isidro@inifap.gob.mx.
⁶ Ph. D. UNAM Instituto de Biología. Cd. Universitaria Circuito exterior s/n Del. Coyoacán. México, D.F. C.P. 04510, naime@ibiologia.unam.mx.
⁷ Dr. Campo Experimental Edzná. INIFAP, km 15,5 carr. Campeche-Pocyaxum, México. m_tucuch@yahoo.com.mx.

 Recibido: 12-jul-2012 - Aceptado: 17-jun-2013

En México, el cultivo de mango ocupa una superficie de 185.000 ha. A nivel mundial es el primer país exportador con un volumen de 30% de fruta comercializada en el mercado externo (FAO 2009). La producción del país es de 1,5 millones de toneladas anuales y se estima que más de 30.000 familias dependen económicamente del cultivo. En Campeche, México están establecidas 2.000 ha (EMEX 2008). El cultivo en Campeche presenta diferentes problemas fitosanitarios, que afectan la calidad y el rendimiento. En el caso de las plagas, destacan por su importancia, el complejo moscas de la fruta (Anastrepha ssp.), y un complejo de trips aún no identificados (Miranda 2001; Hernández et al. 2010; Miranda et al. 2010). En el caso de los trips, existen evidencias de su importancia económica al afectar severamente la calidad de la fruta. Con su aparato bucal picador-chupador se alimentan de los frutos en desarrollo y producen manchado de la cáscara, coloraciones plateadas, frutos agrietados o partidos, además de la caída de frutos pequeños (Sánchez 2001; Ávila et al. 2005), con disminución del volumen de fruta exportada y rendimientos. Además se generan problemas en el cumplimiento de los estándares de calidad requeridos en el mercado internacional (Johansen y Mujica 1998, 1999; Frantz y Mellinger 2004). De acuerdo a Hoodle (1999, 2002), a nivel mundial, existe una serie de géneros de trips reportados como asociados al mango, sin embargo en México se tiene poca información sobre ellas. Por lo tanto, el objetivo del presente estudio fue identificar las especies de trips presentes en el mango en el Estado de Campeche, México, en la variedad "tommy atkins", su fluctuación poblacional y el nivel de daño causado.

El estudio se realizó en los años 2009 y 2010, en una huerta comercial de mango establecida con la variedad "tommy atkins", ubicada en la localidad de Castamay, municipio de Campeche; 19o50’13,59"N 90°74’57,55"O, temperatura media anual de 27,5 ºC, precipitación media de 900 mm y altitud de 31 msnm.

Muestreo y colecta de trips. En follaje, el muestreo de trips se realizó cada 15 días. Para cuantificar la presencia del insecto, en cada huerto se escogieron diez árboles al azar; en cada árbol se seleccionaron y se marcaron diez ramas terminales, orientadas hacia cada punto cardinal. En cada fecha de muestreo, se escogió al azar una hoja por cada rama (diez hojas por árbol), ubicadas en los últimos 20 cm de su extremo; de esta manera se aseguró muestrear hojas maduras y jóvenes. El muestreo de larvas y adultos de trips se realizó revisando en el envés de las hojas directamente en campo.

En inflorescencias, la presencia de trips se registró en cuatro ocasiones durante el periodo de floración en 2008-2009. Para su cuantificación, en cada huerto fueron seleccionados cuatro árboles al azar y se marcaron cuatro ramas por árbol. En cada rama se registró el número de trips alojados en sus respectivas inflorescencias. Cada una de las ramas se sacudió en tres ocasiones sobre una cartulina negra para contabilizar ninfas y adultos que cayeron sobre ella. Se registraron las lecturas diarias de temperatura y precipitación en una estación meteorológica del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), ubicada en las inmediaciones del huerto.

Identificación de especies de trips. Ésta se realizó en el Laboratorio de Zoología del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México mediante claves taxonómicas de Moulton (1948); Stannard (1968); Johansen-Naime (1983), Johansen-Naime (1987), Mound y Marullo (1996); Johansen y Mujica (1998); Johansen y Mujica (1999); Johansen (2002) y Soto-Rodríguez y Retana-Salazar (2003).

Daño en fruto. Se realizaron dos evaluaciones de daño en el ciclo 2009, se contabilizó el porcentaje de frutos dañados, en una muestra de 100 frutos; la severidad del daño al fruto, se determinó con la ayuda de una escala visual de 0-100% (Cabrera y Martínez 2001).

Análisis estadístico. Se realizó análisis de χ2 para detectar diferencias entre las poblaciones de trips colectadas en el follaje y en inflorescencias para cada fecha de muestreo. Se hicieron correlaciones mediante el coeficiente de Pearson entre las variables precipitación y temperatura y poblaciones de trips.

Especies de trips presentes. En la tabla 1 se presentan los datos de las muestras de trips del follaje e inflorescencias. Aunque escasas destaca que las cuatro especies identificadas son fitófagas, lo que nos indica el riesgo que existe de futuras infestaciones por trips de no tomar las medidas de manejo adecuadas. Los resultados difieren en cuanto a las especies importantes reportadas en el Valle de Apatzingán, en el estado de Michoacán, México, donde se ha registrado la presencia de Gynaikothrips uzeli (Zimerman, 1900), G. ficorum (Marchal, 1908) Brezmatothrips sp. y Leptothrips pristinus Johansen, 1987 (Johansen y Mojica 1999; Johansen 2001; Miranda et al. 2010). La presencia de algunas de las especies registradas en este estudio coincide con aquellas presentes en el aguacate (Johansen et al. 2007; Cambero-Campos et al. 2011), quizá porque las huertas de mango y aguacate en la región de estudio se encuentran ubicadas en áreas comunes.

Fluctuación poblacional del complejo de trips en el follaje. La figura 1 muestra la fluctuación de la población de trips en 2009. Es evidente que fue muy escasa la población de trips tanto de ninfas como de adultos con dos picos de incremento de los adultos en épocas donde existe floración, lo que indica que en este ciclo, de acuerdo a la observado en el presente trabajo, las poblaciones se asocian al alimento, más que a los factores climáticos, lo anterior se comprobó mediante la correlación del coeficiente de Pearson que fue negativa para las variables precipitación y temperatura tanto para ninfas como para adultos (Tabla 2).

En la figura 2 se presenta la fluctuación de la población de trips en 2010. En este ciclo se observó un incremento de la población de ninfas en mayo y septiembre, sin embargo al igual que en 2009 las poblaciones tanto de adultos como de ninfas fueron bajas. La correlación por el coeficiente de Pearson fue muy baja entre las poblaciones con las variables de precipitación y temperatura (Tabla 2), lo que indican nula influencia de las variables climáticas sobre la población del insecto.

En el presente trabajo la prueba de χ2 no mostró diferencia significativa al 0,05 entre fechas de muestreo y la población de trips tanto en adultos como ninfas en follaje en ninguno de los años de muestreo (Tabla 3), lo que indica que las poblaciones pueden aparecer en cualquier época del año; posiblemente este resultado es consecuencia de las bajas poblaciones observadas, sin embargo es evidente que en los dos años de muestreo, el escaso incremento de las poblaciones se registró en los meses más calientes y secos del año y en la época fenológica de floración, lo que podría marcar cierta tendencia en la fluctuación de la población. Al respecto Miranda et al. (2010), mencionan que las bajas poblaciones de trips durante la mayor parte del año coincide con lo reportado por otros autores para otras áreas productoras de mango en México; otros investigadores afirman que las poblaciones de trips en hortalizas y frutales se encuentran en grandes cantidades en un periodo corto de tiempo y que los picos de población varían según la especie (Weeb et al. 1970; Salguero-Navas et al. 1991; Brodbeck et al. 2001).

Población de trips en inflorescencias. En la tabla 4 se presenta la población de trips observada en las inflorescencias. La densidad tanto de ninfas como adultos fue estadísticamente diferente entre las fechas de muestreo. Los resultados indican una clara tendencia de predominio de inmaduros sobre los adultos, en las fechas iniciales del muestreo.

Un aspecto no considerado en la fluctuación de poblaciones tanto de ninfas como de adultos en follaje e inflorescencia fue la presencia de chinches del género Orius en las huertas de mango. Existen evidencias de que este depredador se encuentra asociado a las poblaciones de trips en una gran variedad de cultivos (Frantz y Mellinger 1990; Báez et al. 2004).

Daño por trips. Se observó bajo nivel tanto de presencia como de severidad en frutos de mango en la evaluación hecha en 2010 coincidiendo con las bajas poblaciones de trips observadas. El porcentaje de severidad máximo fue de 9% observado el 15 de junio, prácticamente al corte del fruto y la máxima presencia de daño, con menos de 1% en las dos fechas de muestreo (Fig. 3).

Se observó en bajas poblaciones la presencia de tres especies asociadas al trips en inflorescencia y una en follaje del mango, todas ellas de hábito fitófago, con ligeros incrementos sobre todo en función de la disponibilidad de alimento, y se registró escaso daño en la fruta.

Al Fondo CONACYT-SAGARPA por el financiamiento otorgado para llevar a cabo el proyecto que dio origen al presente artículo.

ÁVILA, G.; TÉLIZ, D.; VAQUERA, H.; GONZÁLEZ, H.; JOHANSEN, R. 2005. Progreso temporal del daño por trips (Insecta: Thysanoptera) en aguacate (Persea americana Mill.). Agrociencia 39 (4): 441-447.         [ Links ]

BAEZ, I.; REITZ, S. R.; FUNDERBURK, J. E. 2004. Predation by Orius insidiosus (Heteroptera: Anthocoridae) on life stages and species of Frankliniella flower thrips (Thysanoptera: Thripidae) in pepper flowers. Environmental Entomology 33 (1): 662-670.         [ Links ]

BRODBECK, B. V.; STAVISKY, J.; FUNDERBURK, J. E.; ANDERSEN, P. C.; OLSON; S. M. 2001. Flower nitrogen status and populations of Frankliniella occidentalis feeding on Lycopersicum esculentum. Entomology Experimentalis et Applicata 99 (2): 165-172.         [ Links ]

CABRERA, I.; MARTÍNEZ, S. 2001. Susceptibilidad a insectos en selecciones y variedades de Annona muricata L. y Persea americana M. en Puerto Rico. Agronomía Mesoamericana12 (1): 99-104.         [ Links ]
CAMBERO-CAMPOS, J; JOHANSEN-NAIME, R.; GARCÍA-MARTÍNEZ, O.; CERNA-CHÁVEZ, E.; ROBLES-BERMUDEZ, A.; RETANA-SALAZAR, A. 2011. Species of thrips (Thysanoptera) in avocado orchards in Nayarit, Mexico. Florida Entomologist 94 (4): 986.         [ Links ]

EMEX A. C. 2008. Exportación de mango en México. Disponible en: http//www.mangoemex.org.agricultura [Fecha revisión: 10 noviembre 2012]         [ Links ].

FAO. 2009. Estadísticas agrícolas de la FAO. Food and Agricultural Organization. Disponible en: http://faostat.fao.org/faostat/collection. subset=agricultura. [Fecha revisión: 10 noviembre 2012]         [ Links ]

FRANTZ, G.; MELLINGER, H. C. 1990. Flower thrips (Thysanoptera: Thripidae) collected from vegetables, ornamentals and associated weeds in South Florida. Proceedings of the Florida State Horticultural Society 103 (1): 134-137.         [ Links ]

FRANTZ, G.; MELLINGER, H. C. 2004. Shifts in western flower thrips, Frankliniella occidentalis (Thysanoptera: Thripidae), population abundance and crop damage. Florida Entomologist 92 (1): 20-34.         [ Links ]

HERNÁNDEZ, F. L. M.; URIAS, L. M. A.; LÓPEZ-ARROYO, J. I.; GÓMEZ, R. J. 2010. Atrayente y suplementos alimenticios para el incremento de depredadores de escama blanca del mango Aulocaspi tubercularis Newstead (Hemiptera: Diaspididae). Entomología Mexicana 9 (1): 156-161.         [ Links ]

HOODLE, M. S. 1999. The biology and management of the avocado thrips, Scirtothrips perseae Nakahara (Thysanoptera: Thripidae). Disponible en www.biocontrol.ucr.edu.avocadorthrips.html [Fecha revisión: 10 noviembre 2012]         [ Links ].

HODDLE, M. S. 2002. Developmental and reproductive biology of Scirtothrips perseae (Thysanoptera: Thripidae): a new avocado pest in California. Bulletin of Entomological Research 92: 279-285.         [ Links ]

JOHANSEN-NAIME, R. M. 1983. Nuevos estudios acerca del mimetismo en el género Franklinothrips Back (Insecta: Thysanoptera) en México. Anales del Instituto de Biología UNAM. Serie Zoología 53: 133-156.         [ Links ]

JOHANSEN-NAIME, R. M. 1987. El género Leptothrips Hood, 1909 (Thysanoptera: Phlaeothripidae) en el continente americano. Su sistemática, filogenia, biogeografía, biología, conducta y ecología. Monografías1: 279-285.         [ Links ]

JOHANSEN, R. M.; MUJICA, A. G.1998. The genus Scirtothrips Shull, 1909 (Thysanoptera: Thripidae, Sericotripini) in Mexico. Folia Entomológica Mexicana 104 (1): 23-108.         [ Links ]

JOHANSEN, R. M.; MUJICA, A. G. 1999.Thysanoptera. pp. 27-42. En: Deloya, L.; Valenzuela, G. (Eds.). Catálogo de insectos y ácaros plaga de los cultivos agrícolas en México. Sociedad Mexicana de Entomología. Publicación Especial.         [ Links ]

JOHANSEN, R. M. 2001. Trips de importancia en la fruticultura en México. pp. 23-32. En: Memoria del XIV Curso Internacional de Actualización Frutícola. ¨Aspectos fitosanitarios en la fruticultura¨. Fundación Salvador Sánchez Colín. CICTAMEX S. C. Toantico, México.         [ Links ]

JOHANSEN, R. M. 2002. The mexican Frankliniella fusca (Hinds), F. pallida (Uzel) and F. schultzei (Trybom) species assemblages, in the "Intonsa Group" (Insecta, Thysanoptera: Thripidae). Acta Zoológica Mexicana 85: 51-82.         [ Links ]

JOHANSEN, N. R. M.; MUJICA, G. A.; GONZÁLEZ, H. H., VALLE DE LA PAZ, A. R., CASTAÑEDA, G. E. L., ÁVILA, Q. G.; SOSA, T. C. M. 2007. Trips asociados con el aguacate en México. pp. 134-153. En: Téliz, M.; Mora, A. (Eds.). El aguacate y su manejo integrado. Mundi Prensa México. México. 321 p.         [ Links ]

MIRANDA, S. M. A. 2001. Principales plagas del mango. XXVII Simposio Nacional de Parasitología Agrícola. Uruapan, Mich. México. p. 35.         [ Links ]

MIRANDA, S. M. A.; BRAVO, E. M.; TUCUCH, F. M. 2010. Fluctuación poblacional de trips (Thysanoptera: Thripidae) asociados al mango en Michoacán, Oaxaca y Campeche. Entomología Mexicana 9: 363-366.         [ Links ]

MOULTON, D. 1948. The genus Frankliniella Karny, with keys for the determination of species (Thysanoptera). Revista de Entomología 19: 55-14.         [ Links ]

MOUND, L. A.; MARULLO, R. 1996. The thrips of Central and South America: an introduction (Insecta: Thysanoptera). Memories on Entomology International 6: 1-487.         [ Links ]

SALGUERO-NAVAS, V. E.; FUNDERBURK, J. E.; BESHEAR, R. J.; OLSON, S. M.; MACK, T. P. 1991. Seasonalpatterns of Frankliniella spp. (Thysanoptera: Thripidae) in tomato flowers. Journal of Economic Entomology 84 (1): 1818-1822.         [ Links ]

SÁNCHEZ, M. Y.; GONZÁLEZ, H.; JOHANSEN, R.; GUZMÁN, A.; ANAYA, S. 2001. Trips (Insecta: Thysanoptera) asociados a frutales de los estados de México y Morelos, México. Folia Entomológica Mexicana 40 (2): 169-186.         [ Links ]

STANNARD, L. J. 1968. The thrips, or Thysanoptera, of Illinois. Bulletin of the Illinois Natural History Survey 29: 213-552.         [ Links ]

SOTO-RODRÍGUEZ. G. A.; RETANA-SALAZAR, A. P. 2003. Clave ilustrada para los géneros de Thysanoptera y especies de Frankliniella presentes en cuatro zonas hortícolas en Alajuela, Costa Rica Agronomía Costarricense 27: 55-68.         [ Links ]

WEBB, R. E.; JACKLIN, S. W.; JOHNSON, G. V.; MACKLEY, J. W.; PAUGH, E. J. 1970. Seasonal variation in populations of flower thrips in Georgia, Maryland, and New York. Journal of Economic Entomology 63 (2): 1392-1395.         [ Links ]