Cuauhtémoc Deloya^1,2,3, Martha Madora-A.¹ y Dante Covarrubias-M.²

^1,2,3 Dr. Instituto de Ecología, A.C., Carretera antigua a Coatepec 351, El Haya, 91070 Xalapa, Veracruz, México. cuauhtemoc.deloya@inecol.edu.mx. Autor para correspondencia.
² Dr. Unidad Académica de Matemáticas, Universidad Autónoma de Guerrero, México. dcova@uagro.mx.
³ Ciencias Químico Biológicas, Universidad Autónoma de Guerrero, Av. Universidad s/n, Chilpancingo, Guerrero, México.

Recibido: 17-may-2012 - Aceptado: 22-abr-2013

México posee uno de los patrimonios biológicos más importantes del mundo, motivo por el cual es incluido en los 12 países que poseen mayor biodiversidad (Mittermeier y Goesttsch 1992), entendiéndose ésta como la variabilidad de formas de vida así como sus interacciones entre sí y con el ambiente físico (Soulé 1991). Esta diversidad es resultado de muchos factores, como la gran variedad de hábitats, la mezcla de flora y fauna de diferente origen biogeográfico, resultado de la historia geológica del país, así como un alto índice de endemismos; ello hace que la diversidad biológica no se encuentre distribuida equitativamente y existan zonas privilegiadas donde es mayor que en otras. El estado de Guerrero ocupa el cuarto lugar con mayor diversidad en el país después de Oaxaca, Chiapas y Veracruz (Mittermeier y Goesttsch 1992). Es por todos conocido que el cambio de uso del suelo en todas sus formas impacta los sistemas naturales, y como lo han enfatizado Sánchez et al. (2008), impacta negativamente la permanencia de la biodiversidad del país e impone grandes retos para su conservación.

Con el estudio de la entomofauna necrófila de la región de Jojutla, Morelos (Deloya et al. 1987) se inició el proyecto "Escarabajos necrófagos asociados al bosque tropical caducifolio de México";. A la fecha se han estudiado siete localidades más: Acahuizotla, Guerrero (Delgado et al. 1989), Tepexco, Puebla (Deloya 1992), Tepoztlán, "Los Hornos"; y Huautla, Morelos (Deloya 1996, 2003; Gómez Jaimes 2005), El Salto, Guerrero (Reyes Cabrera 2001) y Malinalco, México (Trevilla-Rebollar et al. 2010). En estos 25 años, en las ocho localidades, se ha documentado la distribución de 50 especies de la escarabeidofauna necrófaga asociada al bosque tropical caducifolio de la Cuenca del Balsas, donde se ha observado una riqueza entre 13 (Jojutla) y 28 especies (Malinalco).

Ante lo escaso o lo incompleto de estudios realizados en el estado de Guerrero que permitan monitorear el efecto de los cambios en el ambiente en comunidades naturales y modificadas, se realizó el presente estudio, cuyo objetivo fue analizar la diversidad, fenología, abundancia y riqueza de las especies de escarabajos necrófilos (Scarabaeidae y Trogidae) que habitan en una área transicional -bosque tropical caducifolio y bosque de Quercus- en Acahuizotla, Guerrero, además de realizar una comparación con otras faunas equivalentes previamente estudiadas a nivel paisaje en la Cuenca del Balsas, México.

Área de estudio. La Sierra del Alquitrán (Acahuizotla-Buenavista) es considerada en la Agenda Ambiental del estado de Guerrero, como una "área o ecosistema prioritario";. Biológicamente es zona de gran importancia, por la confluencia de elementos neárticos y neotropicales con ecotonos poco usuales. En general, las partes medias y altas están cubiertas por bosque de pino o pino-encino y las bajas por bosque tropical caducifolio, aunque en varios lugares esta distribución en pisos altitudinales se encuentra invertida. En algunas ocasiones, entre ambas comunidades se intercala un bosque de encino-pino o bosque de encino (BE), como sucede en Acahuizotla.

Acahuizotla (830 msnm) es una localidad del municipio de Chilpancingo de los Bravo, Guerrero, México en la Sierra Madre del Sur. El clima es cálido subhúmedo A(C)w0(w)(í)w";, con precipitación anual de 771,5 mm y temperatura media anual de 22,49 °C (Estación climática Chilpancingo, CONAGUA 2007-2008; García, 1988). La vegetación en mosaicos presenta bosque de Quercus (BQ), bosque tropical caducifolio (BTC), bosque de galería (BG) y pastizales inducidos (PI). Ojendiz Aley y Rodríguez López (2011) registran para Acahuizotla 83 familias, 221 géneros con 266 especies de Magnoliophyta (95,87%) y Pteridophyta (4,13%) en el BTC, BG y PI; las formas biológicas están representadas por el estrato arbóreo (25%), arbustivo (20%), herbáceo (40%), bejucos (14%) y epifitas (1%). Con base en la NOM-059-SEMARNAT-2010, Sideroxylon capiri (DC.) Pittier, 1912 (Sapotaceae) y Zinnia violacea Cav., 1791 (Asteraceae) se encuentran en la categoría de amenazadas; Bouvardia loesneriana Standl., 1936 (Rubiaceae) en protección especial, y Sideroxylon cartilagineum (Cronquist) Penn., 1990 (Sapotaceae) y Dalbergia congestiflora Pittier, 1922 (Fabaceae) en peligro de extinción.

Se seleccionaron dos fragmentos del bosque tropical caducifolio (BTC), un acahual o vegetación secundaria y un fragmento de bosque de encino (BE): a) BTC-1 (17°21'2,80";N 99°26'56,59";O) ubicado a 790 msnm, estrato arbóreo con altura entre 10-15 m, cobertura vegetal del 59,8%, especies dominantes de Enterolobium cyclocarpum (Jacq.) Griseb., 1860, Ficus spp., Plumeria rubra L. 1753, Guazuma ulmifolia Lam., 1789 y Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth., 1844; el fragmento fue perturbado por ampliación de vereda a camino de terracería para introducir cableado eléctrico a la comunidad de San Roque; b) BTC-2 (17°22'1,5";N 99°27'36,9";O) ubicado a 877 msnm, estrato arbóreo con altura entre 8-12 m, cobertura vegetal de 76,96%, especies dominantes de Coccoloba barbadensis Jacq., 1760, Anona sp., Psidium guajava L., 1753 y arbustos como Brosimum alicastrum Swartz, 1788 y Euphorbia pulcherrima Willd. ex Klotzch, 1834; c) acahual (17°22'37,17";N 99°27'17,13";O) a 944 msnm, estrato arbóreo de 4-6 m, cobertura vegetal del 41,5% con vegetación secundaria compuesta por Acacia pennatula (Schlechtendall & Cham.) Benth., 1842 y Acacia hindsii (Bentham, 1842); d) BE (17°21'59";N 99°28'12,06";O) a 956 msnm, estrato arbóreo de 3-4 m, cobertura vegetal del 37,42%, especies de Quercus conspersa Benth., 1842 y Q. magnolifolia Née, 1801, con algunos manchones puros y mezclados de Pinus hacia la periferia, y con menor abundancia Byrsonima crassifolia (L.) Kunth, 1821.

Los muestreos sistemáticos mensuales se realizaron entre octubre 2007 a septiembre del 2008. En cada sitio se colocaron cuatro necro trampas permanentes del tipo NTP-80 (Morón y Terrón 1984), obteniendo 192 muestras.

Análisis de datos. Registro del número de especies obtenidas (Riqueza específica S = diversidad alfa) y número total de ejemplares (N) para cada sitio. Para evaluar el esfuerzo de muestreo se utilizaron cuatro estimadores no paramétricos, ACE, Cho 1, Jack 1 y Boostrap, obtenidos por medio del programa EstimteS versión 8.2 (Colwell 2009). Para medir la disimilitud en la composición de especies entre pares de localidades, se utilizó la complementariedad (CAB), que se calcula a través de la riqueza total para ambos sitios combinados, SAB = a + b – c, donde a es el número de especies del sitio A, b es el número de especies del sitio B y c es el número de especies en común entre los sitios A y B, y el número de especies únicas en cualquiera de los dos sitios UAB = a + b - 2c. A partir de estos dos valores se calcula la complementariedad de los sitios A y B como: CAB = UAB /SAB. Así, la complementariedad varía desde cero, cuando ambos sitios son idénticos en cuanto a composición de especies, hasta uno, cundo las especies de cada sitio son completamente distintas (Moreno 2001).

Para establecer si existe correlación entre la precipitación y la riqueza mensual obtenida, se realizó la correlación de Spearman (Zar 1999). Para determinar la distribución en términos de abundancia que siguen las especies dominantes en las cinco comunidades estudiadas, se utilizó el modelo de dominancia/diversidad o Whittaker plots, obtenido del log10 de la proporción de individuos de cada una de las especies (Magurran 1989). Para la diversidad beta con otras localidades de México, con condiciones similares a Acahuizotla, se utilizó el coeficiente de similitud de Sorensen cualitativo, que expresa el grado en que dos lugares son semejantes por las especies presentes en ellos, se calcula por la fórmula Qs = 2s/ (N1+ N2), donde Qs, es la proporción de similitud, s el número de especies compartidas, N1 el número de especies del sitio 1 y N2 el del sitio 2 (Magurran 1989). Parte de los especímenes estudiados se encuentran depositados en la Colección Entomológica IEXA, Instituto de Ecología, A.C. (Xalapa, Veracruz, México).

Se obtuvieron 4.108 especímenes de Scarabaeidae y Trogidae que representan nueve géneros con 19 especies (Tabla 1).

Riqueza específica y abundancia. A nivel familia, la mayor riqueza específica se observó en Scarabaeidae con 17 especies. Trogidae sólo representa el 10,52% de la riqueza obtenida. Los géneros Canthon, Onthophagus y Phanaeus incluyen el 52,63% de las especies de Scarabaeidae. A nivel de comunidad, la mayor riqueza se obtuvo en el BTC-1 y BTC-2 (S = 16), mientras que en el acahual donde la cobertura vegetal primaria ha sido removida (cobertura vegetal 41,5%), y esto influye en la menor presencia de especies umbrofilas, se obtuvo la menor riqueza (S = 11). En contraste con la riqueza, la mayor abundancia se obtuvo en el BTC-2 (39,87%), sitio que actualmente presenta una mayor cobertura vegetal (76,96%) y, por lo tanto, las condiciones originales de sombra y humedad tienden a mantenerse, en comparación con su equivalente del BTC-1 que ha sido severamente alterado por la ampliación de una vereda y la introducción de servicios de energía eléctrica al poblado de San Roque, donde la abundancia representa el 22%.

Coprophanaeus pluto fue la especie dominante en el BTC-1 (44,57%) y BTC-2 (29,05%) y A. rodriguezi en el acahual (43,21%) y BE (41,03%). Estas dos especies y otras cinco más abundantes (D. amplicollis, D. g. sublaeve, C. edmonsi, D. tumidum, A. halffteri) se encuentran presentes en los cuatro sitios y reúnen el 77,06% del total de la abundancia relativa (Tabla 1). Se ha observado en otras localidades que C. pluto habita tanto en terrenos boscosos como abiertos (Deloya et al. 1987; Deloya 1992, 2003, 1996; Rabadán Gutiérrez et al. 2002). En Acahuizotla es la especie más abundante y ocurre en los cuatro sitios.

Hasta el momento O. villanuevai es una especie endémica del estado de Guerrero, exclusiva de Acahuizotla y descrita originalmente del BTC-2 con 213 especímenes (Delgado y Deloya 1990). Después de 20 años solo se capturaron 33 especímenes, esto podría sugerir que las condiciones del hábitat han cambiado en un periodo corto de tiempo y que han afectado la población de esta especie. Lo que podría sugerir que O. villanuevai es una especie en peligro de extinción y que se necesitan realizar estudios autoecológicos para definir el estatus de su población.

En Acahuizotla se han registrado nueve géneros con 21 especies necrófagas de Scarabaeidae y Trogidae atraídas a las necro trampas (Delgado Castillo et al. 1989). Las 19 especies obtenidas muestran una disminución del 9,52% en la riqueza especifica en esta localidad; además en algunas especies la abundancia fue mayor, como O. rostratus y C. pluto que pasaron de uno y 325 especímenes, en 1989, a 325 y 1409 especímenes, respectivamente, en 2007-2008. Estas diferencias podrían sugerir que la estructura de la comunidad ha cambiado. De acuerdo con Halffter et al. (2001), los escarabajos copro-necrófagos, pueden ser considerados un grupo indicador afín a otros grupos no inventariables (flora y fauna) y permiten evaluar los cambios ambientales, evaluando el impacto por diferentes tipos de perturbaciones. Si esto es correcto, entonces para Acahuizotla se podría sugerir que la estructura del paisaje ha sido modificada drásticamente y está afectando las poblaciones de estos insectos. Como ya fue mencionado para O. villanuevai, podríamos estar observando el proceso de extinción de una especie endémica, o de otras especies de escarabajos a nivel local, debido a efectos de las actividades humanas, como el cambio de uso de suelo para actividades agropecuarias, sobre explotación de los recursos naturales que simplifican el paisaje y, probablemente, ha provocado que especies sensibles a estos cambios ya no estén presentes en la localidad. Estudios realizados en Colombia con escarabajos coprófagos (Medina y Kattan 1996; Escobar 1997; Amat et al. 1997; Escobar 2000), en distintos tipos de bosques se ha observado que las modificaciones drásticas como la fragmentación y transformación de los hábitats, modifican la riqueza, abundancia y composición de las especies a causa de los cambios en las condiciones micro climáticas y oferta del recurso. Barraza et al. (2010) observaron la sensibilidad del gremio coprófago a distintos niveles de intervención antrópica en un paisaje de bosque tropical seco, en Santa Marta, Colombia.

De las 19 especies obtenidas, ocho se encuentran asociadas al bosque tropical caducifolio y acahual, nueve están distribuidas en los cuatro sitios. P. halffterorum y C. smithi son más abundantes en el BE que en el acahual (Tabla 1). Con excepción del BTC-2 (65-89%), el esfuerzo de muestreo refleja que se obtuvo un porcentaje superior al 78% para cada uno de los ambientes (BTC-1: 78-90%; acahual: 82-100%; BE: 86-100%). Las estimaciones obtenidas son similares para otros estudios realizados en el Sur de Morelos, Cuernavaca, Centro de Veracruz, Los Tuxtlas y Malinalco (Deloya et al. 1993, 1995, 2007; Favila 2005; Trevilla-Rebollar et al. 2010). Coprophanaeus pluto, A. halffteri, D. amplicollis, O. rostratus y O. rubricans, reúnen el 77,38% de la abundancia relativa. El BTC-2 obtuvo la mayor abundancia relativa (39,87%).

Con excepción de marzo, los escarabajos necrófilos se encuentran activos todo el año (Fig. 1). La mayor riqueza se presentó en agosto (15), noviembre (13), octubre (11), junio (11) y julio (11) y la menor durante enero (3), febrero (1) y abril (1). La abundancia mensual es similar a la observada en otros estudios por Morón et al. (1988), Deloya et al. (1996), Trevilla-Rebollar et al. (2010), en Chamela, Jalisco, Sur de Morelos y Malinalco, México, donde la abundancia es mayor al inicio (n = 666) y al final de la época de lluvias (n = 1.201), decreciendo en la época de secas de diciembre-abril (Tabla 2). Este patrón de abundancia puede deberse a que algunas especies de Scarabaeinae presentan su mayor abundancia al inicio de las lluvias y otras un mes después (Delgado 1989; Deloya 1992, 2003). Ateuchus halffteri, C. pluto y D. gibbosum, que han sido registradas como bivoltinas en Acahuizotla, Guerrero (Delgado 1989), en Tepexco, Puebla son univoltinas (Deloya 1992); mientras que en "Los Hornos"; (Morelos) C. pluto y D. gibbosum son univoltinas y C. cyanellus trivoltina (Deloya 2003). En el presente estudio, C. pluto y D. amplicollis pueden considerarse bivoltinas.

Diversidad. El BTC-2 obtuvo la mayor diversidad de especies (H´= 2,028) y equidad (E´= 0,4747). Aunque el BTC-1 (H´= 1,557) y el acahual (H´= 1.533) presentan similar diversidad de especies, el acahual presenta mayor equidad (E´= 0,386), en cambio la menor diversidad se presentó en el BE (H´= 1,387) y la menor equidad en el BTC-1 (0,2966).

Estacionalidad y altitud. La región presenta una marcada estacionalidad, con una época de lluvias corta de junio-septiembre donde se concentra el 89,56% de la precipitación anual (691 mm), y una época de secas larga de octubre-mayo con precipitaciones no mayores a 80,5 mm. La actividad inicia en mayo y se incrementa durante la época lluviosa en los cuatro sitios. Esta relación con la precipitación ha sido observada en Malinalco, donde además se alcanzan los valores máximos de riqueza (Trevilla et al. 2010). En Acahuizotla los valores máximos al inicio de las lluvias se observan el BTC-1, Acahual y BE, en el BTC-2 los valores más altos se observan hacia el final de época lluviosa (octubre-noviembre). La correlación de Spearman entre la precipitación y la riqueza mensual, fue positiva en el BTC-1 (r = 0,792185, P < 0,05) y acahual (r = 0,756661, P < 0,05), y sin correlación en el BTC-2 (r = 0,558722, P < 0,05) y BE (r = 0,238745, P < 0,05). Sin embargo habría que considerar que los datos de precipitación y temperatura fueron obtenidos de Chilpancingo, estación meteorológica que a pesar de estar relativamente cercana a la localidad de estudio, se observan diferencias a nivel altitudinal y de vegetación.

En la época de lluvias coexisten 16 especies y en la de secas 14 especies. Once especies se encuentran presentes en las dos épocas, cinco especies en lluvias (P. florhi, P. halffterorum, P. daphnis, O. rostratus y O. hoepfneri) y tres en secas (C. antoniomartinezi, C. smithi, O. rubricans).

En el pequeño gradiente altitudinal (790-956 msnm) se puede observar que conforme se incrementa la altitud disminuye la riqueza (S790m = 16; S877m = 16; S944m = 12; S956m = 11). Resultados similares han sido observados en gradientes altitudinales mayores como el bosque mesófilo de montaña (1.000-1.400 msnm) en Veracruz y Malinalco (1.253-2.300 msnm), México (Deloya et al. 2007; Trevilla-Rebollar et al. 2010). Nueve especies coexisten en los cuatro sitios (C. pluto, A. rodriguezi, D. amplicollis, D. g. sublaeve, C. edmonsi, D. tumidum, A. halffteri, C. cyanellus, O. rodriguezi), y al menos una especie, con menos de dos individuos, puede considerarse en la categoría de rara. El 47,36% de la riqueza específica se encuentra ampliamente distribuida en los cuatro sitios, un 10,52% son exclusivas del BTC-1 y el 5,26% del BTC-2. En las curvas de dominancia/diversidad (Fig. 2), se observa que la abundancia general presenta muchas especies abundantes (10), y pocas raras o con pocos ejemplares que representan solo el 1,70% de la riqueza. Este resultado es diferente al observado por Deloya et al. (2007), Navarrete y Halffter (2008) y Trevilla-Rebollar et al. (2010), quienes registran un patrón de pocas especies dominantes y una tendencia de muchas especies con poca abundancia, con excepción del acahual donde las abundancias se encuentran más equidistantes.

Diversidad beta. Las distancias entre pares de sitios varían entre 1,04 Km a 2,71 Km y las similitudes obtenidas son mayores a 0,65 (acahual/BE1,04 Km = 0,86; BTC-1/BTC-21,85 Km = 0,80; BTC-2/acahual1,26 Km = 0,75; BTC-2/BE1,04 Km = 0,71; BTC-1/BE2,57 Km = 0,69; BTC-2/acahual2,71 Km = 0,66).

Al comparar la fauna necrófila de Scarabaeidae y Trogidae de Acahuizotla con otras localidades ubicadas en la parte alta de la Cuenca del Balsas (Deloya et al. 1987; Deloya 1992, 1996, 2003; Rabadán Gutiérrez et al. 2002), se observa que conforme más alejadas estén entre sí, menor es la similitud específica (QS: Sorensen 1948), la mayor similitud es con la localidad más cercana (32 Km), Región Centro de Guerrero (0,58) y la menor con Tepoztlán (Morelos) separada 183 Km (Tabla 3), tal vez debido a la ubicación fisiográfica de la Provincia del Eje Neovolcánico en Morelos y de la subprovincia Sur de Puebla, en donde penetran los elementos característicos de la Cuenca del Balsas.

Complementariedad. El mayor número de especies compartidas fue de 14 y los pares de sitios con mayor complementariedad fueron los dos fragmentos de BTC con el Acahual (0,44), seguido por los fragmentos del BTC con el BE (0,41). Los sitios con menor complementariedad o más parecidos fueron los fragmentos entre sí del BTC (0,22) y el BE-Acahual (0,23), fragmentos que comparten un estrato arbóreo mayor (entre 8 - 15 m) o menor (3 - 6 m) y por ende mayor (59,8 – 76,9%) o menor (37,42 - 41,5%) cobertura vegetal, lo cual les confiere condiciones micro ambientales similares.

De los estudios previos realizados con las faunas necrófilas, se ha observado que los bosques tropicales perennifolios establecidos en Boca del Chajul (Chiapas) y "Los Tuxtlas"; (Veracruz) coexisten entre 12 y 13 géneros y de 16 a 20 especies (Morón et al. 1985; Deloya y Morón 1998); en cambio los bosques tropicales caducifolios establecidos en la Cuenca del Balsas ("Los Hornos"; y Jojutla-Morelos, Tepexco-Puebla, Región Centro-Guerrero) y Pacífico Mexicano (Chamela, Jalisco y Puerto Ángel, Oaxaca) presentan menor riqueza genérica (8 - 11), pero la riqueza especifica puede ser elevada entre 12 y 21 especies (Deloya et al. 1987; Noguera y Morón 1988; Deloya 1992, 2003; Deloya y Morón 1998; Rabadán Gutiérrez et al. 2002).

A Jesús Villanueva†, Guadalupe y Alicia Villanueva Jimón, por su hospitalidad en Acahuizotla. A Yanet Flores, Pablo García, Noé Gómez, Paulo Díaz, Elier Ramírez, Liliana Luna, Antonio Núñez, Galia Reyes, Wilfrido Bautista, Cuauhtémoc Pérez y Cuauhtémoc Tavira, por su invaluable apoyo en los muestreos. Al Dr. Ascencio Villegas Arrizón†, Rector de la Universidad Autónoma de Guerrero, por el apoyo recibido para la realización de la estancia de investigación sabática del primer autor (abril 2011-marzo 2012).

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