CIPRIANO GARCÍA-GUTIÉRREZ¹, MARÍA BERENICE GONZÁLEZ-MALDONADO² y ALEJANDRO GONZÁLEZ-HERNÁNDEZ³

¹ Dr. Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR Unidad Sinaloa. COFAA. Blvd. Juan de Dios Bátiz Paredes No. 250. C.P. 81101. Guasave, Sinaloa, México. cgarciag@ipn.mx. Autor para correspondencia.
² M. en C. Instituto Politécnico Nacional. CIIDIR Unidad Durango. COFAA. Sigma No. 119. Fracc. 20 de Nov. II. C. P. 34220. Durango, México. mbgonzalez@ipn.mx.
³ Dr. Facultad de Ciencias Biológicas. UANL. Ciudad Universitaria s/n. C.P. 66450. San Nicolás de Los Garza, N. L., México. alejandro.gonzalezhd@uanl.edu.mx.

En Durango México se sembraron 142.162 ha de maíz en el ciclo primavera verano 2012, con una producción de 1.161 ton y un rendimiento de 4,68 ton/ha (SIAP 2013), por lo que es el segundo cultivo en importancia después del frijol. Cada año se presenta un complejo de plagas que atacan al cultivo durante su desarrollo fenológico, entre las principales destacan el gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) y el gusano elotero Helico-verpa zea (Bodie, 1850) (Lepidoptera: Noctuidae).

El control natural de estas plagas incluye microorganismos y enemigos naturales, de los cuales los parasitoides han demostrado su importancia como agentes reguladores de poblaciones de S. frugiperda. Al respecto, Molina et al. (2003) mencionan que los parasitoides Chelonus insularis (Cresson, 1865) (Hymenoptera: Braconidae) y Chelonus sp., son los que más prevalecen en Norteamérica, siendo más diversa la familia Ichneumonidae, seguida por Braconidae. En México Ch. insularis, es la especie que más destaca, ejerciendo un parasitismo de 86% en algunas regiones del Estado de Morelos, seguido en importancia por P. spinator (CNRCB 1999).

En otros Estados, Molina et al. (2004) reportan a Meteo-rus laphygmae (Viereck, 1913) (Hymenoptera: Braconidae) y Pristomerus spinator (Fabricius, 1804) (Hymenoptera: Ich-neumonidae) como los parasitoides de larvas con tasas más altas de parasitismo en una sola colecta en Sinaloa (22,2%) y Michoacán (22,1%). P. spinator se ha encontrado además en Altamira, Tamaulipas con un 10% de parasitismo (Ávila et al. 2011).

En Durango no se han realizado estudios que permitan conocer la diversidad de parasitoides del gusano cogollero del maíz, por lo que el objetivo de este trabajo fue: identificar a las principales especies de la familia Braconidae e Ichneu-monidae que parasitan al gusano cogollero del maíz, y estimar el nivel de parasitismo natural en una región productora de maíz en el Estado.

Área de estudio. El estudio se llevó a cabo en la región de los Valles, la cual se localiza en la parte central y sureste (Región de los Llanos) del Estado 24°21'24"N 104°35'05"O 1.900 m, con tipos de clima semiseco templado BS₁k y seco templado BSk, que cubre 540.000 ha (4,5% de la superficie del Estado) (González et al. 2007), siendo una importante región productora de maíz de temporal con una superficie aproximada de 5.543,1 km².

Los muestreos de larvas de gusano cogollero se realizaron en 16 sitios de cuatro localidades a una altitud entre 1.8761.973 msnm (Tabla 1).

Se colectaron 100 larvas de gusano cogollero/sitio, del 13 de junio al 14 de agosto de 2012, en cultivos de maíz en etapa de verticilo o cogollo. El muestreo de larvas de los estadios 1 a 6 se dirigió sobre las hojas de maíz con signos de defoliación y restos de desechos del insecto, las larvas se colectaron directamente de la planta con ayuda de pinzas entomológicas tomando además capullos adheridos a las hojas (algodonosos de color blanco o de color café obscuro) cercanos a las larvas muertas por parasitismo.

El material se depositó en vasos de plástico de 3,5 cm de diámetro por 3,8 cm de altura, con 8 g de dieta artificial (Ash-by 1972), de esta manera fueron trasladados al laboratorio de entomología del CIIDIR-IPN Unidad Durango. Los vasos con larvas y dieta se colocaron en una cámara de cría (25-27 ° C, 60% de H. R. y fotoperiodo 14:10 H: L) hasta alcanzar su desarrollo.

Los parasitoides que emergieron de las diferentes larvas dentro de los vasos fueron colocados con un pincel húmedo en frascos de vidrio, 50 mL de capacidad, con alcohol al 70%. Luego fueron montados y etiquetados con alfileres entomológicos No. 1 y 2.

Identificación de parasitoides. En primera instancia, los insectos fueron separados a nivel de orden y familia, usando las claves taxonómicas de Wharton et al. (1997). Luego, la identificación de géneros y especies se hizo en el laboratorio de Entomología de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Autónoma de Nuevo León.

Parasitismo natural de braconidos e ichneumonidos. Para estimar el porcentaje de parasitismo de cada una de las especies de parasitoides de S. frugiperda se utilizó la fórmula de Bahena y Velázquez (2012a):

Donde:

Las larvas útiles se obtienen con la diferencia entre las larvas colectadas y las que mueren por manejo y patógenos (virus, hongos, bacterias, nematodos). Las larvas parasitadas se cuantifican únicamente a partir de las larvas útiles, emerja o no el parasitoide adulto.

Identificación de parasitoides. Se identificaron seis especies, de Braconidae: Chelonus cautus Cresson, 1872, Ch. insularis y dos de Meteorus sp. 1 (morfotipo 1) caracterizado por mandíbulas no torsionadas, cuerpo amarillo-anaranjado, ovipositor largo y recto, alas hialinas, ocelos grandes (Fig. 1C), tamaño promedio aproximado de 0,29 mm y Meteorus sp. 2 (morfotipo 2) con mandíbulas torsionadas; ocelos grandes, alas hialinas, ovipositor largo y recto, cuerpo anaranjado, tamaño promedio aproximado de 0,52 mm (Fig. 1D) e Ich-neumonidae: Campoletis sonorensis y Pristomerus spinator (Tabla 2 y Fig. 1).

Parasitismo natural de bracónidos e ichneumónidos.

En la región de estudio durante julio y agosto se registraron las mayores precipitaciones (144 y 109 mm, respectivamente) y se tuvo un acumulado de 344,9 mm de julio a septiembre; la temperatura fluctuó entre 27-33 ° C. En 15 de los 16 sitios se encontró evidencia de parasitismo natural (93,75%) en altitudes entre 1.876 a 1.973 msnm. De 1.600 larvas colectadas 652 fueron larvas útiles y 316 manifestaron parasitismo causado por bracónidos e ich-neumónidos (Fig. 2).

En este estudio se encontraron seis especies de parasitoi-des (Tabla 2) los cuales han sido reportados para otros estados del país atacando a S. frugiperda (Molina et al. 2003, 2004; Ruíz et al. 2007; Ávila et al. 2011; Ríos et al. 2011; Cortez et al. 2010, 2012; Martínez et al. 2012; Bahena et al. 2012b). De estos, solo Ch. insularis ha sido mencionado en Durango por Bahena (2008).

Bracónidos. Chelonus cautus (Cresson) estuvo presente en 11 sitios, su máximo nivel de parasitismo fue en Lerdo con un 10,75%, a 1.883 msnm. El CNRCB (1999) lo reporta como parasitoide de huevo-larva con distribución en Nicaragua. Ruiz et al. (2007) lo encontraron en Chiapas (La Frailesca-Villacorzo y Villaflores) a 540 msnm y Ríos et al. (2011) lo reportan en Saltillo, Coahuila (0,25%).

Chelonus insularis (Cresson) fue el parasitoide de mayor frecuencia relativa en el estudio, en Lerdo alcanzó un 19% de parasitismo a 1.883 msnm. Este porcentaje de parasitismo es similar al encontrado en Sinaloa, Nayarit, Jalisco, Mi-choacán, Colima y Veracruz, donde este parasitoide fue el segundo más abundante en los seis estados (de 1,0 a 16,7%). Esta especie fue uno de los enemigos naturales de S. frugiper-da más abundantes debido a su amplia distribución natural en la costa del Pacífico y Golfo de México, así como en el noreste de México. Tiene, además, de una gran distribución en Latinoamérica (Uruguay, Venezuela, Trinidad, Puerto Rico, Brasil y Perú) y Estados Unidos (Molina et al. 2004).

En Sinaloa se obtuvieron siete especies de parasitoides: Ch. insularis, Ch. sonorensis, P. spinator, Cotesia margini-ventris (= Apanteles) Cresson (Hym.: Braconidae) y Meteo-rus sp., siendo Ch. insularis la predominante con 490 larvas parasitadas de 5.165 larvas colectadas en Guasave y Ahome (21,9%) (Cortez et al. 2012), localidades a 14-16 msnm. En Saltillo, Coahuila Ch. insularis también fue la especie predominante (21,42%) (Ríos et al. 2011).

Meteorus sp.1., fue el parasitoide que presentó la más baja frecuencia y abundancia (2/16 sitios, 1,25% de parasitismo, presente solo en Lerdo a 1.883 msnm, se observó hi-perparasitismo, ya que de cada una de las larvas parasitadas por Meteorus sp.1 emergieron entre 10 y 15 avispitas, de un tamaño aproximado de 0,29 mm.

Meteorus sp.2., alcanzó el máximo porcentaje de parasitismo de 2,5% en J. Gpe. Aguilera y Fco. I. Madero, a 1.952 y 1.967 msnm, además de tener presencia en las otras dos localidades. En México, M. laphygmae se reporta con mayor frecuencia en diferentes localidades (Bahena 2008; CN-RCB 1999; Hoballah et al. 2004; Molina et al. 2004) con uno de los mayores rangos de distribución altitudinal (Agui-rre 2009). Sin embargo, en Durango no estuvo presente en el periodo de los muestreos, aunque había sido mencionada por Bahena (2008). Esta especie probablemente se encuentra además distribuida en Colima (45,5%), Nayarit (30%), Mi-choacán (25%), Sinaloa (22,1%), Jalisco (10%) y Veracruz (1,9-8,3%) (Molina et al. 2004; Hoballah et al. 2004).

Ichneumónidos. Campoletis sonorensis (Cameron) fue el parasitoide más abundante con 44,25% en J. Gpe. Aguilera a 1.952 msnm, se encontró además en 10 de los 16 sitios. Este parasitoide fue más abundante en San Pedro Pareo, Mi-choacán con un 98%, seguido por P. spinator (15%) en Sa-nabria, C. marginiventris (12,5%) y Ch. insularis (15%) (Bahena et al. 2012b). C. sonorensis causo 23,1% de parasitismo en Poza Rica, Veracruz en 2001, seguido por C. marginiven-tris (6,2%), M. laphygmae, P. spinator y Ch. insularis en menor cantidad (Hoballah et al. 2004). Martínez et al. (2012) encontraron a C. sonorensis, Ch. insularis, P. spinator y Ch. sonorensis. C. sonorensis con mayor abundancia (68 individuos de 681 posturas, larvas y pupas colectadas) (51,2%) en Oaxaca. También presente en Coahuila (0,75%) (Ríos et al. 2011).

P. spinator (Fabricius) estuvo en 12 sitios y alcanzó su máximo porcentaje de parasitismo 6,5% en Lerdo a 1.883 msnm. Esta especie se ha encontrado en Michoacán (22,2%), Colima (14,4%), Nayarit (7,8%) y Jalisco (3,3%) (Molina et al. 2004). Carrillo (1980) y Molina et al. (2004) la reportan además en Quintana Roo, y en Tamaulipas (Ávila et al. 2011), en Sinaloa y Sonora (Cortez et al. 2010; 2012).

En relación a la distribución y las tasas de parasitismo natural Molina et al. (2004) indican que estas pueden estar relacionadas con lo diverso de los hábitats y con la cercanía de bosques, huertas y pastizales a los maizales; esto ocurrió en este estudio, ya que cerca de las parcelas muestreadas se encontraron otros cultivos: trigo, avena, nogal, manzano y perón, los cuales pueden servir como reservorio natural a los parasitoides.

Por otro lado, Martínez et al. (2012) sostienen que la frecuencia relativa y la abundancia de parasitoides dependen de las condiciones climáticas de la región de origen, cuando hay precipitación pluvial los niveles de parasitismo en S. frugi-perda se incrementan con cierto retardo en el tiempo y a altas temperaturas el parasitismo se reduce, mientras que a menor humedad relativa hay menor porcentaje de parasitismo, tal como lo reportaron para Etla, Oaxaca. En nuestro estudio en Aguilera, Lerdo y Minerva se presentaron con mayor abundancia y frecuencia cinco de los seis parasitoides, destacando con mayores niveles de parasitismo C. sonorensis y Ch. insu-laris, en junio y agosto (Fig. 2), en este período se presentó la mayor precipitación acumulada 344,9 mm a temperatura media de 27 a 31 °C.

Se encontraron seis especies de parasitoides de S. frugiperda en dos familias, Braconidae: Chelonus cautus, Chelonus insu-laris, Meteorus sp.1 y Meteorus sp.2 e Ichneumonidae: Campoletis sonorensis y Pristomerus spinator. El parasitoide con mayor frecuencia fue Ch. insularis, con niveles de parasitismo de larvas de 6,75 a 19% y altitud de 1.883. C. sonorensis fue el parasitoide que tuvo la máxima abundancia (44,25%) en J. Gpe. Aguilera a 1.952 msnm. Chelonus cautus, Pristomerus spinator, Campoletis sonorensis, Meteorus sp. morfotipos 1 y 2, encontrados en el presente estudio se consideran nuevos reportes en esta área; la determinación específica taxonómica de los dos últimos se encuentra en proceso.

Los parasitoides bracónidos e ichneumónidos de gusano cogollero del maíz y los niveles de parasitismo encontrados en las condiciones de altitud, temperatura y precipitación de la zona estudiada son una contribución al conocimiento de himenópteros parasitoides de esta plaga, lo cual sienta las bases para futuros estudios de control biológico del insecto en la región de estudio.

Los autores agradecen a la SAPPI del IPN por el apoyo financiero otorgado al proyecto de investigación: Diversidad de parasitoides de Spodoptera frugiperda en la Región de los Llanos, Durango. SIP20120881.

AGUIRRE F., H. 2009. Revisión taxonómica del género Meteorus Haliday, 1835 (Hymenoptera: Braconidae) en Colombia. Tesis Maestría en Biología. Universidad Nacional de Colombia. 152 p.         [ Links ]

ÁVILA, V. J.; CORTEZ, E. M.; RUÍZ, C. E. 2011. Identificación de Archytas marmoratus (Townsend) (Diptera: Tachnidae) y Pristomerus spinator (Fabricius) (Hymenoptera: Ichneumoni-dae) parasitoides de Spodoptera frugiperda (J. E Smith) (Le-pidoptera: Noctuidae) en maíz en el sur de Tamaulipas. pp. 232-234. XXXIV Congreso Nacional de Control Biológico. Monterrey, N.L., México.         [ Links ]

ASHBY, G. 1972. The UFAW handbook on the care and management of laboratory animals. pp. 582-587. In: Worden, A. N.; Lane-Petter, W. (Eds.). The Universities Federation for Animal Welfare, Londres.         [ Links ]

BAHENA, J. F. 2008. Enemigos naturales de las plagas agrícolas del maíz y otros cultivos. INIFAP. Libro Técnico No. 5. Urua-pán, Michoacán. 174 p.         [ Links ]

BAHENA J., F.; VELÁZQUEZ G., J. DE J. 2012a. Manejo agroeco-lógico de plagas en maíz para una agricultura de conservación en el Valle Morelia-Quérendaro, Michoacán. INIFAP. Libro Técnico No. 27. Uruapán, Michoacán. 60 p.         [ Links ]

BAHENA, J. F.; ZAMORA, E. S.; GARCÍA, B. C.; CORTEZ, M. E. 2012b. Parasitismo natural de Spodoptera: frugiperda (J. E. Smith) en las regiones de Pátzcuaro y Valle Morelia Quéren-daro, Michoacán. pp. 154-158. XXXV Congreso Nacional de Control Biológico. Puebla, México.         [ Links ]

CARRILLO R., H. 1980. Determinación del parasitismo natural de gusano cogollero, Spodoptera frugiperda (J. E Smith) en Quintana Roo. Folia Entomológica Mexicana 45: 111-112.         [ Links ]

CNRCB. 1999. Sistema de producción del gusano cogollero (Lepi-doptera: Noctuidae) y su parasitoide Chelonus insularis (Hymenoptera: Braconidae). Ficha Técnica CB-17. 4 p.         [ Links ]

CORTEZ, M. E.; ARMENTA, C. I.; BAHENA, J. F. 2010. Para-sitoides y porcentaje de parasitismo sobre el gusano cogolle-ro Spodoptera frugiperda Smith (Lepidoptera: Noctuidae) en el Sur de Sonora, México. Southwestern Entomologist 35 (2): 199-203.         [ Links ]

CORTEZ, M. E.; PÉREZ, M. J.; BAHENA, J. F. 2012. Control biológico natural de gusano cogollero Spodoptera frugiperda Smith (Lepidoptera: Noctuidae) en maíz y en sorgo, en el norte de Sinaloa, México. Southwestern Entomologist 37 (3): 423428.         [ Links ]

GONZÁLEZ E., Y.; GONZÁLEZ E., M.; MÁRQUEZ L., M. A. 2007. Vegetación y eco regiones de Durango. IPN. México. 219 p.         [ Links ]

HOBALLAH, M. E.; DEGEN, T.; BERGVINSON, D.; SAVIDAN, A.; TAMO, C.; TURLINGS, T. C. J. 2004. Occurrence and direct control potential of parasitoids and predators of the fall armyworm (Lepidoptera: Noctuidae) on maize in the subtropical lowlands of Mexico. Agricultural and Forest Entomology 6: 83-88.         [ Links ]

MARTÍNEZ, M. L.; GUTIÉRREZ, L. A.; OLIVARES, V. C.; JAR-QUÍN, R. L. 2012. Parasitismo natural de larvas de Spodoptera frugiperda (Smith) en Etla, Oaxaca. pp. 344-347. XXXV Congreso Nacional de Control Biológico. Puebla, México.         [ Links ]

MOLINA, O. J.; CARPENTER, J. E.; HEINRICHS, E. A.; FOSTER, J. E. 2003. Parasitoids and parasites of Spodoptera frugi-perda (Lepidoptera: Noctuidae) in the Americas and Caribbean basin: an inventory. Florida Entomologist 86 (3): 254-289.         [ Links ]

MOLINA, O. J.; CARPENTER, J. E.; LEZAMA, G. R.; FOSTER, J. E.; GONZÁLEZ, R. M.; ÁNGEL, S. C.; FARÍAS, L. J. 2004. Natural distribution of Hymenopteran parasitoids of Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) larvae in Mexico. Florida Entomologist 87 (4): 461-472.         [ Links ]

RÍOS, V. C.; GALLEGOS, M. G.; CAMBERO, C. J.; CERNA, CH. E.; DEL RINCÓN C. C.; VALENZUELA, G. R. 2011. Natural enemies of the fall armyworm Spodoptera frugiperda (Lepidop-tera: Noctuidae) in Coahuila, México. Florida Entomologist 94 (3): 723-726.         [ Links ]

RUÍZ, N. E.; MOLINA, O. J.; CARPENTER, J. E.; ESPINOZA, M. J.; RUÍZ, N. J.; LEZAMA, G. R.; FOSTER, J. E. 2007. Survey for hymenopteran and dipteran parasitoids of the all armyworm (Lepidoptera: Noctuidae) in Chiapas, Mexico. Journal of Agricultural and Urban Entomology 24 (1): 35-42.         [ Links ]

SERVICIO DE INFORMACIÓN AGROPECUARIA Y PESQUERA. SIAP. 2013. Avance de siembras y cosechas. Disponible en: http://www.siap.gob.mx/index.php?option=com_wrapper&view=wrapper&Itemid=347. [Fecha revisión: 14 marzo 2013]         [ Links ].

WHARTON R., A.; MARSH, P. M.; SHARKEY, M. J. 1997. Manual of the New World genera of the family Braconidae (Hy-menoptera). Special Publication of the International Society of Hymenopterists No. 1. 439 p.         [ Links ]

Citación sugerida:

GARCÍA-GUTIÉRREZ, CIPRIANO; MARÍA BERENICE GON-ZÁLEZ-MALDONADO y ALEJANDRO GONZÁLEZ-HERNÁNDEZ. 2013. Parasitismo natural de Braconidae e Ichneu-monidae (Hymenoptera) sobre Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Revista Colombiana de Entomología 39 (2): 211-215.