SECCIÓN BÁSICA / BASIC
ARTÍCULOS DE INVESTIGACIÓN / RESEARCH PAPER

 

Valor nutritivo de larvas y pupas de gusano de seda (Bombyx mori) (Lepidoptera: Bombycidae)

 

Nutritional value of larvae and pupae of silkworm (Bombyx mori) (Lepidoptera: Bombycidae)

 

 

Alejandro Rodríguez-Ortega^I; José Manuel Pino-Moreno^II; Sergio Carlos Ángeles-Campos^III; Águeda García-Pérez^IV; Rosario Melina Barrón-Yánez^V; Judith Callejas-Hernández^I

^IDr. y Dra., respectivamente. Universidad Politécnica de Francisco I. Madero, Ingeniería en Agrotecnología. Km. 2 Carretera Tepatepec-San Juan Tepa, Francisco I. Madero Hidalgo, México. arodriguez@upfim.edu.mx y jcallejas@upfim.edu.mx
^IIDr. Instituto de Biología UNAM Departamento de Zoología Laboratorio de Entomología, Apdo. Postal 70153, 04510, México, D. F., jpino@ib.unam.mx, autor para correspondencia
^IIIM. P. A. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la UNAM, Departamento de Nutrición Animal y Bioquímica, Segundo Edificio, Tercer Piso, Laboratorio 2301. sangeles@servidor.unam.mx
^IVQ. A. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la UNAM, Departamento de Nutrición Animal y Bioquímica, Segundo Edificio, Tercer Piso, Laboratorio 2301, México, aguedagp@unam.mx
^VDra. Universidad Tecnológica de Mineral de la Reforma, Pachuca, Hidalgo., México. rosariomelina@hotmail.com

 

 

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RESUMEN

El objetivo de la presente investigación fue comparar la calidad nutricional de larvas y pupas de gusano de seda (Bombyx mori). Se realizó el análisis proximal: energía (kcal/kg), minerales (%), proteína (%) y digestibilidad in vitro en larvas y pupas de B. mori en base seca y base húmeda. Se utilizaron 100 larvas y 100 pupas producidas en julio y agosto de 2013 en el laboratorio del Departamento de Nutrición Animal y Bioquímica de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional Autónoma de México. El análisis se realizó un mes después de la colecta. En base seca, de acuerdo a los análisis estadísticos, las pupas mostraron el mayor contenido en energía (4231,89 kcal/kg), minerales (6,25%), proteína (64,31%) y en extracto etéreo (20,63%), comparativamente en las larvas se cuantificaron energía (4115,79 kcal/kg), minerales (5,02%), proteína (62,60%) y extracto etéreo (16,43%). Se concluye que las larvas y pupas del gusano de seda pueden ser consideradas como un ingrediente rico en proteínas, grasas y minerales para la elaboración de raciones para humanos y ganado.

Palabras clave: Gusano de seda. Análisis proximal. Fuente alimento. Proteína.

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ABSTRACT

The objective of this study was to compare the nutritional quality of larvae and pupae of the silkworm (Bombyx mori). A proximal analysis was performed on: energy (kcal/kg), minerals (%), protein (%), and in vitro digestibility of larvae and pupae of Bombyx mori on wet and dry bases. One hundred (100) larvae and 100 pupae produced under laboratory conditions in July and August 2013 were used. Analysis was performed one month after collection in the laboratory of the Department of Animal Nutrition and Biochemistry of the Faculty of Veterinary Medicine of the National Autonomous University of Mexico. According to statistical analysis, on dry bases, the pupae showed higher energy (4231.89 kcal/kg), mineral (6.25%), protein (64.31%), and fat extract (20.63%) content; as compared with larval energy (4115.79 kcal/kg), mineral (5.02%), protein (62.60%), and fat extract (12.90%) content. Silkworm larvae and pupae are ingredients for the production of cattle rations and the preparation of conventional foods that are rich in protein, fat, and minerals.

Key words: Silkworm. Proximal analysis. Food source. Protein.

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Introducción

Los insectos constituyen cuatro quintas partes del reino animal, forman la mayor biomasa del planeta, debido a su gran adaptabilidad, amplia distribución y en ocasiones cosmopolitas; una gran variedad de ellos son utilizados para diversos fines: por ejemplo la "mosca española" en la medicina tradicional; las abejas se han empleado desde tiempos antiguos para la producción de miel y ceras; moscas, mariposas, palomillas, varias especies de escarabajos y abejas llevan a cabo el proceso de polinización; y diversas especies de avispas han sido empleadas en el control biológico de plagas (Metcalf y Flint 1976).

En relación a los insectos como alimento de la sociedad se incluyen una gran diversidad de ellos en su dieta, muchos poseen un alto valor nutritivo y son una fuente de proteína de excelente calidad, sin embargo hasta ahora poco se ha promovido su explotación y cultivo adecuado para este fin (Pino et al. 2006; Van Huis et al. 2013). Actualmente se conocen 1689 especies comestibles en el mundo, de las cuales 512 se localizan en México, por lo que representan una alternativa alimentaria muy prometedora (Ramos-Elorduy 2008). Por otro lado debido al crecimiento de la población humana, al incremento de la pobreza y a los problemas de abastecimiento para toda la población, en las últimas décadas se han propuesto una gran diversidad de insectos como alternativa viable que pueda suplir la escasez de recursos alimenticios para la sociedad. Por lo que su estudio se convierte una imperiosa necesidad con fines alimenticios de mejor calidad nutricional (Van Huis et al. 2013).

El gusano de seda es la larva de la polilla B. mori Linneo (Lepidoptera: Bombycidae) que produce seda a partir de su alimentación con la planta denominada morera (Morus alba L.) de la familia Moraceae. Este insecto es una especie domesticada que ha sido explotada por más de 5.000 años, las razas criadas actualmente han sido derivadas de un gusano silvestre B. mandarina Moore, 1872 originario de China, India y Corea (Cifuentes y Kee-Wook 1998). El insecto para su crecimiento ingiere aproximadamente 20-22 g de morera fresca o de 5 a 5.5 g de morera seca, el 40% del consumo se asimila y 60% restante se elimina por medio de los excrementos y sólo 25% del alimento digerido se transforma en seda bruta para la formación del capullo (Cifuentes y Shon 1998). El alimento y su calidad nutricional tienen gran influencia en el desarrollo del gusano de seda, en la fase larvaria y en el encapullado (Takahashi et al. 2000). El gusano de seda para llevar a cabo su desarrollo morfológico y sus funciones del metabolismo necesita de dos nutrimentos importantes como proteína cruda y carbohidratos, éstos se encuentran concentrados en porcentajes elevados en las hojas jóvenes de los árboles de morera. La cantidad de macro y micronutrientes en las hojas de morera influyen en el contenido de proteínas, lípidos, hidratos de carbono, vitaminas, minerales y agua, y oscila de acuerdo a la variedad, fertilidad del suelo, clima, época del año, edad y posición de las hojas (Pino et al. 2014; Roy et al. 2000).

En México, particularmente en el estado de Hidalgo, por su importancia económica se está promoviendo el cultivo del gusano de seda (B. mori) (Rodríguez et al. 2012) para obtener el hilo de seda y evaluar el valor nutricional del gusano (larva) y de la pupa, comparativamente con algunos insectos comestibles previamente reportados y con otros alimentos, este último aspecto permitiría su explotación como fuente de proteína de alto valor nutritivo y su aprovechamiento en la elaboración de productos comestibles convencionales, es decir aquellos que se producen bajo un sistema de producción artificial, basado en el alto consumo de insumos externos como los agroquímicos. En este aspecto es necesario mencionar que algunos de los problemas ambientales más graves, son el acelerado deterioro y la pérdida de recursos esenciales para la agricultura, así como los daños a los cultivos debido a la contaminación del agua, la tierra y del aire.

El estudio de la composición química de los alimentos permite no sólo conocer la proporción de los elementos y macromoléculas que los integran, sino que con base en ello se infiere su calidad nutritiva y además se establecen las bases para un mayor conocimiento y por ende la valoración de los mismos, lo anterior es significativo cuando se trata de productos, como en este caso los insectos que pueden resultar atractivos para el consumo tanto en humanos como para animales (Tejada 1992). El objetivo del presente trabajo de investigación fue comparar la calidad nutricional de larvas y pupas de gusano de seda (B. mori).

 

Materiales y métodos

Se utilizaron 100 larvas de Bombyx mori del quinto estadio y 100 pupas producidas en julio y agosto de 2013 en el Laboratorio de Gusano de Seda de la Universidad Politécnica de Francisco I. Madero, perteneciente al municipio de Francisco I. Madero del estado de Hidalgo, México. Las larvas presentaron un peso promedio de un gramo y una longitud de seis centímetros, su alimentación se realizó tres veces al día con hojas de morera (Morus spp.) cultivadas en los campos agrícolas experimentales de la universidad. Las larvas y las pupas se mantuvieron bajo las mismas condiciones de temperatura 25 °C, 80% de humedad relativa y 10 horas de iluminación.

El análisis químico se realizó en octubre de 2013 en el Departamento de Nutrición animal y Bioquímica de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México, (UNAM); cada análisis se realizó por triplicado y se reportan los resultados promedio, además se calculó la desviación estándar y se realizó la distribución t de student (Spiegel 2001; Jessup 1970), para ello se emplearon los métodos de Helrich (1990). Se obtuvieron los resultados en base húmeda y en base seca para larvas y pupas. La determinación de humedad se realizó por secado en estufa a 50°C durante 72 horas y el contenido de materia seca fue calculado por diferencia a partir de la humedad siguiendo la metodología 934,5 (Helrich 1990). La determinación de proteína por el método Kjeldahl 988,05 (Helrich 1990), el extracto etéreo se realizó por extracción en un soxhlet 920,39 (Helrich 1990), el contenido de cenizas por el método de calcinación 942,05 (Helrich 1990) utilizando una mufla marca Linbert modelo TZ45T, la determinación de fibra cruda se llevó a cabo por dos digestiones una ácida y otra alcalina 962,099 (Helrich 1990) en un analizador de fibra marca ANKOM, modelo 200/220 y el extracto libre de nitrógeno fue calculado por diferencia para ello al 100% de la materia seca se le restan los porcentajes de proteínas, grasas, sales minerales y fibra cruda. La determinación de energía bruta se realizó utilizando la metodología descrita en Standards for Bomb Calorimetry and Combustion Methods (Tejada 1992).

Para la cuantificación de minerales magnesio (Mg), sodio (Na), potasio (K), hierro (Fe), cobre (Cu) y zinc (Zn) se empleó el método de espectrofotometría de absorción atómica (EAA), para ello se utilizaron las cenizas obtenidas por calcinación a 600 °C durante 8 h, se realizó una digestión húmeda con HCl, posteriormente se filtró y aforó a 100 ml para su lectura en un espectrofotómetro de absorción atómica Perkin-Elmer 2380, el cual fue calibrado de acuerdo a la longitud de onda correspondiente a cada uno de los minerales (Mg 285,2; Na 589,0; K 766,5; Fe 248,3; Cu 324,8 y Zn 213,9) utilizando energía de la lámpara específica para cada elemento. Se realizó una curva de calibración multi-elementos y a partir de ella se efectuaron las diluciones correspondientes. En la determinación de calcio (Ca) se siguió la metodología 927.02 (Helrich 1990) (método de precipitación formando oxalato de calcio) y para el fósforo (P) el procedimiento 965.17 (Helrich 1990) (método de fosfomolinbovanato de amonio por UV visible).

 

Resultados y discusión

La Figura 1 muestra la composición química proximal en base seca de las larvas y pupas del gusano de seda, en la misma se señala que la especie B. mori, posee más del 60% de proteína en ambos estados de desarrollo, es decir albergan un alto valor nutritivo en este macronutrimento. La pupa posee el mayor contenido de proteína cruda (64,31%), mientras que la larva tiene (62,60%), la diferencia que existe entre un estado de desarrollo y otro es significativa. En la Tabla 1 para la pupa también se observa que el contenido de proteína verdadera (nitrógeno proteínico) en base seca (46,87%), es superior al de las larvas (41,92%), aunque no se realizó la identificación de aminoácidos presentes en este estudio. Wijayasinghe y Rajaguru (1977) reportan la presencia de 17 aminoácidos cuantificados en la pupa expresado en g/100 g de proteína. Además se determinó un mayor contenido de ácido glutámico y aspártico, seguido en orden de importancia por la leucina, lisina, tirosina, arginina, valina y fenilalanina, con un contenido menor a 4 g/100 g se encuentran la alanina, treonina, isoleucina, prolina, glicina e histidina y con una proporción inferior a 2 g/100 g reportaron la metionina, prolina y la cisteína. Asimismo, Redford y Dorea (1984) cuantificaron que cerca del 93% de nitrógeno que contienen los insectos es sin ligaduras, lo que facilita su degradación enzimática y por lo tanto su digestibilidad "in vivo" e "in vitro".

 

 

En relación a la proteína digestible en pepsina 0,2% para la pupa del gusano de seda se obtuvo 51,10% y para la digestibilidad de la proteína en pepsina 0,2% un 79,46% siendo estos resultados mayores en ambos casos en comparación con la larva (Tabla 1). Además, en la Tabla 1 se reporta el total de nutrimentos digestibles, energía bruta, energía digestible y energía metabolizable, en todos los casos en las pupas se observan los mejores resultados, por ejemplo albergan de energía digestible 4231,89 kcal/100 g y la larva 4115,79 y de energía metabolizable las pupas tienen 3469,79 kcal/100 g y 3373,59 las larvas. Además, comparativamente la pupa alberga una mayor cantidad de grasas o extracto etéreo (20,63%), que la larva 16,43%. (Tabla 1). En relación al metabolismo del hombre el extracto etéreo es importante cuando se trata de lípidos insaturados. Sheppard (2002) y Ramos-Elorduy (2000) reportan que los insectos albergan mayor cantidad de ácidos monoinsaturados y poliinsaturados. Ramos-Elorduy y Viejo-Montesinos (2007) manifiestan que los principales ácidos grasos encontrados en insectos comestibles son: caproico, esteárico, caprílico, oleico, cáprico, linoleico, láurico, linolénico, mirístico, palmítico y palmitoleico. Si se analiza la relación entre el contenido proteínico y la concentración de grasas se observa que éstas corresponden aproximadamente a un tercio del contenido proteínico, lo cual resulta muy favorable cuando se propone una dieta o ración con un alto valor nutritivo en relación al porcentaje de proteínas y lípidos poliinsaturados.

En cenizas las pupas poseen (6,25%) y las larvas (5,02%), de acuerdo a Mahan y Arlin (1995) los minerales suelen clasificarse como macrominerales: Ca, P, K, Na, Mg, Cl y S; y microminerales: Fe, Cu, I, Mn, F, Co, Zn, Mo, Se y Cr. Los minerales son esenciales para desarrollar diversas funciones en el organismo actúan como catalizadores en una gran cantidad de reacciones metabólicas, por ejemplo el calcio es un constituyente del tejido óseo, el hierro forma parte importante de la sangre, etc., por lo que su ingesta es indispensable, ya que no podemos sintetizarlos.

El contenido mineral total de la larva (5,02%) resulta muy atractivo cuando se pretende dar un aprovechamiento a la especie, en este caso puede ser utilizada como un suplemento en la fortificación de piensos para consumo animal o bien en la elaboración de nuevos productos alimenticios para la sociedad.

La determinación de calcio (Ca) y fósforo (P) realizadas para la larva y pupa, también se incluyen en la Tabla 1. En ella se observa que la pupa presenta en ambos casos un mayor contenido en comparación con la larva; para el fósforo la pupa presenta (0,72%) o sea más del doble respecto a la larva, y para el calcio (0,76%).

En la cuantificación de algunos macro y microminerales en las larvas se encontraron concentraciones muy altas de potasio (9.500 ppm), zinc (2.661,5 ppm), magnesio (2.000 ppm) y sodio (150 ppm), pero presentan bajas concentraciones de hierro (31,5 ppm) y cobre (9 ppm) (Tabla 2). Estos datos son superiores a los reportados para alimentos convencionales como es la carne de pollo en donde se tienen los siguientes valores: potasio (157,40 ppm), magnesio (13,91 ppm), sodio (12,39 ppm) y hierro (7,17 ppm), pero presentan bajas concentraciones de zinc (1,02 ppm) y cobre (0,12 ppm) concluyendo que algunos insectos como B. mori pueden cubrir totalmente las necesidades diarias de algunos nutrimentos minerales para una persona de acuerdo a su edad, sexo, actividad que desempeña y estado fisiológico, en este estudio se coincide con lo reportado por Ramos-Elorduy et al. (1998), donde reporta que la mayoría de insectos analizados presentan concentraciones muy altas de potasio, aunque no mayores a las encontradas en B. mori. El aporte de minerales de las larvas es alto en magnesio, potasio, hierro y zinc comparado con otras especies como Comadia redtenbacheri Hammerschmidt, 1848 y Liometopum apiculatum Mayr, 1870 (Tabla 2), estos resultados pueden estar relacionados directamente con el tipo de alimentación aunque también podría influir la composición del suelo y el agua de riego.

En relación a la fibra cruda las pupas poseen (4,89%) y las larvas (3,05%), las cuales son cantidades mínimas en comparación con los demás componentes, estas proporciones influyen de una manera decisiva en la digestibilidad de este insecto ya que además de su poca o nula digestibilidad, su presencia en grandes cantidades disminuye la asimilación de los otros componentes, incluso se ha identificado que la fibra cruda protege de alguna manera los otros macronutrimentos contra la digestión, por lo tanto estos porcentajes proporcionan un índice fidedigno teórico de su alta digestibilidad, la cual ha sido previamente reportada en otros insectos como las larvas de las mariposas Eucheira socialis Westwood, 1834, (Pieridae) y Laniifera cyclades Druce, 1895 (Pyralidae) (Flores 1977; Ramos-Elorduy et al. 1981).

El porcentaje más alto observado en extracto libre de nitrógeno (carbohidratos) se presentó para la larva con 12,90% y en las pupas 3,92%.

El aporte calórico que proporcionan diversos insectos es significativo (Tabla 1), Ramos-Elorduy y Pino (1990), señalan que el 100% de los insectos estudiados son más energéticos que el pollo, el 95% más que el trigo y el centeno, 87% más que el maíz, el 84% más que las hortalizas, 70% más que el pescado, la lenteja y el frijol, 63% más que la carne de res y el 50% más que la soya entre otros alimentos convencionales. Estos datos son corroborados con este estudio, el gusano de seda posee 5,92 kcal/g de energía bruta para larva y la pupa 6,22 kcal/g, de energía digestible 4.115,79 kcal/100 g para la larva y 4.231,89 para la pupa, y de energía metabolizable tienen 3.469,79 kcal/100 g, las pupas y 3.373,59 las larvas, igualmente en ambos casos la pupa alberga cantidades mayores de energía en comparación con las larvas.

Además, en dicha tabla se observa que los resultados de la composición proximal para la pupa son similares a los porcentajes reportados por Wijayasinghe y Rajaguru (1977) extracto etéreo (19,47), proteína cruda (66,30), fibra cruda (3,10), cenizas (4,5) y humedad (8,5).

También se observa que la pupa presenta mayor valor nutricional, dado que tienen un mayor contenido en proteínas, lípidos de cadenas insaturadas y minerales (Ca y P) aunque un menor contenido en carbohidratos, pero en nuestra dieta alimentos como el maíz son ricos en carbohidratos y desde el punto de vista nutricional la importancia de las proteínas es indiscutible. Cabe destacar que el gusano de seda no ha sido ampliamente estudiado como una especie comestible, sin embargo Ramos-Elorduy y Bourges (1977) lo reportan como alimento humano, de la sociedad en Indochina, China, Japón y Madagascar y en la cocina coreana se consume hervido, frito o como ingrediente de salsas, en la actualidad existen algunos insectos comestibles, que han sido investigados en cuanto a su valor nutritivo, en diferentes estados de la República Mexicana (Ramos-Elorduy et al. 2002, 2007 y 2012).

En la Tabla 3 se reporta un análisis comparativo de algunas especies de insectos y el gusano de seda, el contenido de proteína cruda en los escamoles (L. apiculatum) es de 49,07%, para el gusano de maguey rojo o chinicuiles (C. redtembacheri) 32,98%, la mosca doméstica (Musca domestica) 54,17% y el gusano amarillo de las harinas (Tenebrio molitor) alcanza 53,13% en la pupa y 45,76% en el estado larval, pero el gusano de seda B. mori posee el valor más alto en proteína cruda con 64,31% en el estado de pupa y 62,60% en el estado larval. Esta alta proporción nos sugiere que podría ser aprovechada en la industria de los alimentos.

Para el caso del extracto etéreo la larva de B. mori tiene el contenido más bajo (16,43%), mientras que la larva de T. molitor posee más del doble (38,29%) y la M. domestica presenta 27,64%. en el estado larval, el gusano rojo 54,22% y los escamoles 34,28%. De acuerdo a estos resultados las larvas y las pupas del gusano de seda representa una alternativa de consumo, ya que aportarían un alto contenido energético en la ración, además de poseer un alto contenido de proteína digestible.

Como se señaló anteriormente, el aporte calórico que proporcionan diversos insectos es significativo, Ramos-Elorduy y Pino (1990), sin embargo en el caso de B. mori no es tan alto como el reportado para los chinicuiles (C. redtembacheri ), donde el promedio es de 7.266,86 y para los escamoles (L. apiculatum M.) fue de 6.058,43 kcal/1.000 g, en este aspecto es importante mencionar que el aporte calórico está relacionado directamente con el porcentaje de grasas, de acuerdo a lo reportado en este macronutriente, los chinicuiles presentan el valor más alto, mientras que el gusano de seda en el estado de larva presentó el valor más bajo (Tabla 3).

En otro estudio realizado en Chiapas (México) por Ramos-Elorduy y Pino (2001) se reporta para los chapulines (Sphenarium histrio) 76,50% de proteína. Al analizar el porcentaje de proteína cruda encontrado en B. mori: 64,31% (pupa) y 62,60% (larva) se observa que es ligeramente inferior a otras especies de insectos comestibles como los chapulines (Orthoptera), pero mayor a los valores reportados para escamoles (Hymenoptera) y chinicuiles (Lepidoptera), las cuales son especies altamente buscadas, comercializadas y consumidas en México.

Otras especies de insectos comestibles como el gusano amarillo de las harinas (T. molitor), la mosca común (M. domestica) y la mosca negra soldado (H. illucens) han sido ampliamente estudiadas como sustitutos en las raciones de algunos animales domésticos, debido a su alto valor nutritivo, además de su fácil formulación e incorporación a los ingredientes de la misma, al proporcionar macronutrimentos importantes como la proteína cruda y los lípidos de cadenas insaturadas (Sheppard 2002).

Finalmente estas características hacen que el gusano de seda B. mori en sus etapas de desarrollo de larvas y pupas puedan ser considerado como un alimento rico en proteínas digestibles y con un buen contenido calórico representando una alternativa alimentaria para la sociedad y para los animales, al aportar un alto contenido energético en la dieta y/o en la ración (Ramos-Elorduy y Pino 1990).

 

Conclusiones

En México no existen reportes para B. mori de su aprovechamiento como especie comestible, ya que es valorada principalmente para la producción de fibras textiles, sin embargo de acuerdo a los resultados reportados en esta investigación puede ser explotada para la alimentación humana como un suplemento proteínico. Este insecto es nutritivo tanto en estado de larva como de pupa ya que presenta un alto contenido proteínico y energético, el cual puede convertirse en un ingrediente con un alto valor agregado en la industria de los alimentos. La pupa presenta un mejor valor nutricional, dado que posee un mayor contenido en proteína cruda, proteína verdadera, ácidos grasos de cadena insaturada, proteína digestible en pepsina, alta digestibilidad de la proteína en pepsina, así como de minerales (Ca y P) y energía y tiene un menor contenido de carbohidratos. Finalmente los resultados obtenidos en este estudio tanto de las larvas como de pupas del gusano de seda permiten considerarlas como un ingrediente rico en proteínas que puede ser explotado como un suplemento proteínico o bien como una fuente de lípidos y sales minerales para la nutrición de la sociedad o de diversos animales de interés pecuario e incluso para enriquecer y preparar otros alimentos convencionales.

 

Agradecimientos

Se agradece a los revisores del presente artículo, cuyas observaciones permitieron mejorarlo.

 

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Recibido: 2-jun-2015
Aceptado: 18-dic-2015