SECCIÓN BÁSICA / BASIC
ARTÍCULOS DE INVESTIGACIÓN / RESEARCH PAPER

 

Artropofauna en necromasa de dos especies de frailejones en diferentes estados sucesionales de Páramo Andino

 

Arthropods in necromass of two rosette plants species in different successional stages of Andean Páramo

 

 

Laura P. Eraso-Puentes^I; Ángela R. Amarillo-Suárez^II

^IEcóloga. Pontificia Universidad Javeriana, Transversal 4 No. 42-00 Ed. Rafael Arboleda. Piso 8. Bogotá D.C., Colombia. erasolaura@hotmail.com, autor para correspondencia
^IIPh. D. Departamento de Ecología y Territorio. Pontificia Universidad Javeriana, Transversal 4 No. 42-00 Ed. Rafael Arboleda. Piso 8. Bogotá D.C., Colombia. aamarillo@javeriana.edu.co

 

 

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RESUMEN

Los páramos han sufrido transformaciones de paisaje, relacionadas con la ocupación antrópica con fines de vivienda y de actividades agropecuarias, dejando a su paso áreas en diferentes estados sucesionales, alternadas con vegetación natural. Los frailejones son un tipo de planta con gran éxito en el poblamiento de los páramos y se constituyen en modelos ideales para la comprensión de la regeneración de comunidades paramunas. Debido a que los artrópodos constituyen un elemento fundamental dentro de diferentes procesos ecológicos en estas comunidades, se comparó la variación taxonómica y funcional de la artropofauna asociada a la necromasa de Espeletia argentea y E. grandiflora, haciendo énfasis en Coleoptera e Hymenoptera, en un área sin intervención y dos áreas con diferente estado de sucesión en el páramo de Cruz Verde (Colombia). La mayor riqueza, abundancia y diversidad de artrópodos, se encontró en E. argentea del área sin intervención. Se presentaron diferencias altamente significativas entre la abundancia de individuos de la artropofauna establecida en cada una de las tres áreas de estudio y en cada una de las dos especies de frailejón. Los órdenes Coleoptera e Hymenoptera, presentaron mayor diversidad en E. argentea del área sin intervención. Coleoptera presentó diferencias altamente significativas entre la abundancia de individuos por morfotipo, mientras que los morfotipos de Hymenoptera no. Estudios como este permiten la comprensión de las interacciones insecto-planta y su relación con procesos de transformación y sucesión en el páramo andino.

Palabras clave: Artrópodos. Espeletia argentea. Espeletia grandiflora. Interacciones insecto-planta. Sucesiones. Ecosistemas Altoandinos.

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ABSTRACT

The paramos have been affected by landscape changes related to anthropogenic practices to establish rural settlements and farming. Such transformation has produced areas at different successional stages, mixed with natural vegetation. Frailejones are a species of plant very successful in the paramos, and an ideal model to the understanding of the processes of regeneration of communities. Because arthropods are key players in the variety of ecological processes in these communities, the taxonomic and functional diversity of artropofauna associated to the necromass of Espeletia argentea and E. grandiflora, were compared emphasizing in Coleoptera and Hymenoptera, in a not transformed area and two areas at different successional stages in the Cruz Verde paramo (Colombia). The highest richness, abundance and diversity of arthropods were found in E. argentea in the not transformed area. There were highly significant differences between the abundance of individuals established in the three study areas and in the two species of frailejon. Coleoptera and Hymenoptera had the higher diversity in E. argentea in the not transformed area. Coleoptera showed highly significant differences in the abundance of individuals by morphotypes. Meanwhile such differences were not found for Hymenoptera. Studies like this permit a better comprehension of the insect-plant interactions and its relationship with the transformation of the Andean paramo.

Key words: Arthropods. Espeletia argentea. Espeletia grandiflora. Plant-insect interactions. Successions. High Andean ecosystems.

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Introducción

Los páramos, principales ecosistemas de alta montaña en los Andes de Sur América, han estado sujetos a transformaciones de su paisaje por agroecosistemas, por quemas de vegetación para la regeneración de pastos para ganado y por la ocupación antrópica (Etter y Villa 2000; Verweij 1995; Luteyn 1992). Tradicionalmente, en los páramos de Colombia se concentran prácticas como la ganadería de altura y la instalación de cultivos de diversos productos (Rangel 2000). Después de los usos y disturbios a los que son sometidos los páramos, los estudios sobre las tasas de su regeneración estiman que después de 8 a 10 años de sucesión sus características son bastante similares a las condiciones del páramo regenerado (Ferwerda 1987; Luteyn 1992; Jaimes y Sarmiento 2002; Sarmiento et al. 2003).

En la Cordillera Oriental colombiana, el páramo de Cruz Verde ha sido transformado profundamente por la extensión de la frontera agrícola, dejando mosaicos de áreas en diferentes etapas de cultivo y regeneración, alternados con parcelas de vegetación natural (Rangel 2000). De esta manera se da paso a una fase dinámica y activa de sucesión-regeneración iniciada por la colonización de especies pioneras (Monasterio 2002). Los frailejones (Espeletia spp.), están entre las formas que tienen mayor éxito en el poblamiento de los ambientes y climas más extremos, debido a su diversidad de arquitecturas, patrones de crecimiento y estrategias reproductivas, lo que les permite configurar una gran diversidad de interacciones ecológicas y formaciones vegetales (Monasterio 1980).

Los artrópodos, constituyen elementos fundamentales en procesos ecológicos como la polinización, dispersión, el control de otras especies de las que se alimentan, herbivoría, entre otros (Amat y Vargas 1991; Amat et al. 2007). En el páramo, la artropofauna tiene una gran representatividad, ya que por su tamaño y alta plasticidad se adaptan a condiciones ambientales difíciles (Vargas et al. 2004) como las bajas temperaturas y asociaciones a plantas de donde obtienen alimento y protección (Sømme 1986). Por su parte, los frailejones constituyen un hábitat importante para la artropofauna que utiliza el reservorio de alimentos de la roseta viva, el pelo denso de las hojas y la necromasa como albergue, sitio de búsqueda de alimento y protección (Sturm y Rangel 1985). El abrigo de hojas muertas o necromasa de Espeletia argentea Humboldt & Bonpland (1809) y Espeletia grandiflora Humboldt & Bonpland (1809), constituye un hábitat importante para diferentes artrópodos, ya que presenta microclimas sin cambios bruscos de radiación, temperatura y humedad, y ofrece refugio, alimentación y vivienda (Sturm y Rangel 1985; Sendoya y Bonilla 2005).

Los estudios previos sobre artropofauna en páramos se han centrado en la caracterización de especies (Sturm 1990; Sturm 1995), taxonomía de grupos (Andrade y Amat 1996; Moret 2003; Camero-R. 2003), interacciones insecto-planta (Sturm y Rangel 1985; Páez de Rojas 2002; Sendoya y Bonilla 2005; Fagua y Bonilla 2005; Fagua y González 2006) y los efectos provocados por cambios antrópicos en el ecosistema (Herrera y Ruíz 1981; Mora-Osejo y Sturm 1995; Salinas et al. 2013). En este estudio, se caracterizó y comparó la artropofauna asociada a la necromasa de E. argentea y E. grandiflora entre un área sin intervención, un área con 10-12 años de sucesión y otra con 30 años de sucesión, en el páramo de Cruz Verde (Choachí, Colombia). Además, debido a que insectos de los órdenes Coleoptera e Hymenoptera constituyen grupos altamente diversos, de amplia distribución y de amplitud trófica (Camero-R. 2003; Martínez 2005), se comparó su diversidad taxonómica y funcional, a nivel de morfotipos.

 

Materiales y métodos

Área de estudio. Se encuentra sobre la Cordillera Oriental entre los 3.300 y 3.500 m.s.n.m en el predio "La Bolsa"; 4°35'13.89"N 73°59'40.55"O, en el páramo de Cruz Verde, vereda San Francisco (Municipio de Choachí). Corresponde a una zona geomorfológicamente plana, con régimen de lluvias monomodal, temperatura media anual de 8,4°C, suelos en su mayoría de tipo ¨humíferos de páramo¨, vegetación compuesta principalmente de pajonales, frailejonales, matorrales, prados y chuscales (Cárdenas y Moreno 1993; Jaimes y Sarmiento 2002; Vanegas 2001). El predio "La Bolsa" cuenta con aproximadamente 350 hectáreas, en las cuales se han instalado pastos para ganado. Sin embargo, durante los últimos 30 años, grandes áreas del predio se han dejado en descanso con el fin de mantener zonas de conservación. A medida que las áreas con antiguos pastos para ganado han empezado procesos de regeneración, han quedado zonas en diferentes estados de sucesión ideales para la realización de este estudio.

Especies de estudio. La primera especie Espeletia argentea Humboldt & Bonpland 1809 (Asteraceae), es conocida como el frailejón plateado. Se encuentra en páramos de los Andes de Colombia y de Mérida en Venezuela (Standley 1915). Presenta una forma de crecimiento arrosetada y suele ser encontrada en áreas de fuerte disturbio antrópico. De acuerdo con Jaimes y Sarmiento (2002), en zonas como cultivos, pastos abandonados y de sucesión del páramo de Cruz Verde, E. argentea comienza a aparecer a los seis años y alcanza su máximo de cobertura a los ocho. La segunda especie, Espeletia grandiflora Humboldt & Bonpland 1809 (Asteraceae), también está ampliamente distribuida en los páramos de los Andes de Colombia y de Mérida en Venezuela (Standley 1915). Su arquitectura favorece la acumulación de necromasa en pie, la cual la protege de las bajas temperaturas y la congelación (Sendoya y Bonilla 2005). Es resistente y agresiva, con amplios rangos de tolerancia que le permite crecer en sitios húmedos, secos, entre rocas, con diversas especies vegetales y en sitios alterados como cultivos y pastos abandonados (Rangel y Sturm 1995).

Muestreo. Inicialmente se identificaron zonas en donde las quemas de vegetación natural, la instalación de pastos para ganado y su posterior abandono, han dado paso a áreas con sucesiones secundarias, paulatinamente colonizadas por E. argentea y E. grandiflora. En julio de 2012, se ubicó un área de 10-12 años de sucesión, otra de 30 años de sucesión y un área sin intervención. De acuerdo con fotografías áreas revisadas e información de la comunidad local, se pudo determinar que el área sin intervención si bien no era prístina, nunca ha sido sometida a cambios antrópicos de gran escala como quemas o actividades agropecuarias. Para cada área, se seleccionaron al azar cinco individuos adultos de cada una de las especies de frailejón. Se definieron como adultos, los individuos que presentaban inflorescencias en pie o cicatrices visibles de inflorescencias de floraciones pasadas (Vanegas 2001). Dado que los individuos pueden variar en edad, se seleccionaron individuos de tamaños similares en cada especie, para cada estado sucesional.

De cada especie e individuo de frailejón, se colectó el equivalente a 3,78 litros de necromasa, siempre asociada a la parte más basal del individuo. Con el fin de evitar la pérdida de artrópodos en el momento de la colecta, se ubicó debajo de cada planta, un plástico blanco impregnado con alcohol, de manera que se pudieran capturar los artrópodos que a éste de fijaran. En total se colectaron 30 muestras (cinco por cada especie de frailejón en cada una de las tres áreas área de estudio). La necromasa recolectada se llevó al laboratorio de Ecología Evolutiva y Conservación de la Facultad de Estudios Ambientales y Rurales de la Pontificia Universidad Javeriana, y se mantuvo a -4ºC. Cada resto vegetal fue descongelado y cepillado con un pincel fino, extrayendo la artropofauna con pinzas entomológicas. Los individuos extraídos fueron etiquetados y preservados en frascos herméticos con alcohol al 70%.

Identificación de artrópodos y análisis de datos. La identificación taxonómica de los individuos adultos colectados y la determinación de los gremios tróficos, para la artropofauna en general, Coleoptera e Hymenoptera, se realizó mediante las claves de Borror y White (1970), White (1983), Lawrence et al. (1999), y Fernández y Sharkey (2006). Para el caso de Borror y White, las identificaciones a familias se actualizaron con la taxonomía de Insecta tal y como aparece en The Tree of Life Project (http://tolweb.org/). La representatividad del muestreo, se evalúo mediante el estimador Chao 1 a través del programa EstimateS v7.5 (Colwell 2005). El estimador Chao 1 es el más riguroso cuando se tienen datos de abundancia, como es el caso de este estudio. Chao 1 permite determinar qué tan completo ha sido el muestreo realizado, a través de la estimación de especies raras con abundancia total de 1 individuo ("singletons") o 2 individuos ("doubletons") (Chao 2005).

La estimación de la diversidad para la artropofauna en general, coleópteros e himenópteros, en cada área y especie de frailejón, se realizó mediante el programa PAST (Hammer et al. 2001). Para la determinación de las diferencias en diversidad taxonómica y funcional entre las comunidades de artrópodos en la necromasa de frailejones, se realizaron dos tipos de análisis: el primero con el objetivo de comparar las variaciones entre los tres estados sucesionales y el segundo para comparar las variaciones entre E. grandiflora y E. argentea. Para ambos casos, la diversidad se analizó mediante el índice de Shannon (H = -∑ni/n ln (ni/n)), donde ni = número de individuos de cada especie, n=número total de individuos, y ln=logaritmo natural. La dominancia se analizó mediante el índice de Simpson (Simpson = 1−∑(ni/n)2), donde ni = número de individuos de cada especie, y n = número total de individuos. La equitatividad se analizó mediante el índice de Pielou (J = H/ln(S)), donde S = número máximo de especies en la muestra (Magurran 1988). Además, se determinaron las similitudes taxonómicas entre las comunidades de artrópodos de las distintas áreas y especies de frailejón, mediante el índice de Bray-Curtis que hace comparaciones a partir de las abundancias de individuos por orden para la artropofauna en general y por morfotipo para Coleoptera e Hymenoptera. Finalmente, para evaluar las diferencias en la abundancia de individuos y en la riqueza de órdenes para la artropofauna en general y de morfotipo para Coleoptera e Hymenoptera, entre áreas de estudio y entre especies de frailejón, se realizaron pruebas de chi cuadrado de Pearson (χ ² = Σ(o-e)²/e) donde o = frecuencia observada, y e = frecuencias esperadas. Dado que en uno de los análisis se comparan dos muestras (especies de frailejón), se aplicó la corrección de Yates (Fowler y Cohen 1986).

 

Resultados y discusión

Generalidades sobre la artropofauna. En total se colectaron 3126 individuos agrupados en 22 órdenes. En la Tabla 1 se presenta el número de individuos por orden, colectados en las 30 muestras del páramo de Cruz Verde. En general, los órdenes más representativos en abundancia de individuos fueron Acari con 1648 individuos, Collembola con 336, Hemiptera con 310 y Coleoptera con 180, mientras que los de menor abundancia fueron Polyzoniida y Scolopendromorpha con 5 individuos cada uno, Lepidoptera con 3 individuos, y Geophilomorpha, Orthoptera y Thysanoptera con 1 individuo cada uno. La cantidad de individuos y órdenes capturados, representan altos valores de abundancia y riqueza, comparados con los resultados de otros estudios sobre artropofauna asociada a necromasa de frailejones, como los de Alzáte (2010), Páez de Rojas (2002), y Sendoya y Bonilla (2005). En cuanto a la composición de la artropofauna, los resultados de los estudios mencionados y este estudio son similares en términos generales, con una dominancia de Acari, Collembola y Coleoptera, y con la diferencia de que en este estudio se destaca la alta abundancia de hemípteros en E. argentea.

En este estudio se capturaron un total de 22 órdenes, que comparado con los 25 órdenes estimados por Chao 1, indican que la muestra fue representativa.

Variación de la artropofauna entre estados sucesionales. En general, la riqueza de órdenes y la abundancia de individuos por orden de la artropofauna encontrada, fueron mayores en el área sin intervención (Tabla 2). Sin embargo, no se presentaron diferencias significativas en la riqueza (χ2 = 1; g. l= 2; P > 0,05), pero sí en la abundancia (χ2 = 395,03; g.l = 42; P < 0,01). Acari, Collembola, Coleoptera y Hemiptera, fueron los órdenes con mayores valores de abundancia en las tres áreas. Siguiendo la tendencia en donde los mayores valores de riqueza, diversidad y abundancia se presentaron en el área sin intervención, esta fue también la única área en donde estuvieron presentes los órdenes Geophilomorpha, Orthoptera, Thysanoptera y Polyzoniida. Los miriápodos Geophilomorpha y Polyzoniida habitan principalmente el suelo y la materia vegetal en descomposición. El primero es un taxón de ciempiés típicamente depredador (Lewis 1981), mientras que el segundo es un taxón de milpiés de hábitos detritívoros (Blower 1985). El estado de 30 años en sucesión fue en el único que presentó el orden Lepidoptera con un solo individuo. Finalmente, el estado 10-12 años en sucesión no presentó ningún orden exclusivo. Sin embargo, no hay clara explicación que permita establecer por qué estos órdenes se encontraron sólo en ciertos estados sucesionales. Para ello sería necesario un estudio detallado y de mayor duración sobre las especies y su funcionalidad dentro de la necromasa de los frailejones. Los índices de diversidad, equitatividad y dominancia, mantuvieron la tendencia mencionada, siendo el área sin intervención la que presentó los mayores valores en comparación con los estados 30 y 10-12 años en sucesión (Tabla 2).

Esta tendencia, puede ser debida a que la vegetación que lleva mayor tiempo establecida en un lugar ofrece mayor estabilidad ambiental, generando una mayor estabilidad y diversidad de la artropofauna específica que se asocia a esta vegetación (Siemann et al. 1999; Brown 1984; Paquin y Coderre 1997; Montilla et al. 2002) y posiblemente una mayor heterogeneidad ambiental. De esta manera el área sin intervenciones antrópicas de gran escala, presenta asociaciones vegetales propias del páramo, instaladas allí durante largos períodos de tiempo y a la que se ha asociado una artropofauna específica (Brown 1984; Sturm 1990). Por otro lado, las dos áreas en sucesión secundaria han sufrido quemas de su vegetación nativa, dando paso a la colonización de especies pioneras y generalistas. En estas áreas se presenta una dominancia de pajonales, prados y turberas, las cuales son reemplazadas paulatinamente por otras especies a medida que avanza la sucesión, pero que significan una reducción en la diversidad de la vegetación original, influyendo en la disminución de la riqueza de órdenes de su artropofauna asociada (Brown 1984; Rangel 2000; Jaimes y Sarmiento 2002; Monasterio 2002). En resumen, la complejidad de la matriz en la que se encuentran insertos E. grandiflora y E. argentea, puede influir en la diversidad, riqueza y abundancia de los artrópodos al interior de los frailejones ya que ésta facilita en mayor o menor medida el tránsito de los artrópodos entre los frailejones y otras especies de plantas. Así, los frailejones son un refugio permanente de especies residentes y hábitats de paso para especies visitantes (Paquin y Coderre 1977; Sturm 1990).

El índice de Bray-Curtis mostró alta similaridad de órdenes de artropofauna entre estados sucesionales, resultando mayor similitud entre el área sin intervención y el estado 10-12 años (≥ 90%), y este grupo asociado al área de 30 años (≥ 74%). Estas asociaciones pueden deberse a que el estado 30 años en sucesión presentó la menor abundancia de individuos, mientras que el área sin intervención y el estado 10-12 años en sucesión mostraron mayor similitud y abundancia.

Variación de la artropofauna entre especies de frailejones. La riqueza de órdenes y la abundancia de individuos por orden de la artropofauna encontrada, fueron mayores en E. argentea (Tabla 3). Sin embargo, no se presentaron diferencias significativas para los valores de riqueza (χ ² = 0,47; g.l = 1; P > 0,05), pero sí en la abundancia de individuos por orden (χ ² = 483,26; g.l = 21; P < 0,01). Los órdenes con mayor abundancia de individuos en E. grandiflora fueron Acari (837), Collembola (251), y Polyxenida (71), y en E. argentea fueron Acari (811), Collembola (85), y Polyxenida (95). Además, en E. grandiflora, el orden Coleoptera también presentó alta abundancia de individuos (144), mientras que Geophilomorpha, Polyzoniida, Scolopendromorpha, Siphonophorida, Orthoptera y Thysanoptera no estuvieron presentes. Para E. argentea, los órdenes Hemiptera y Araneae también presentaron alta abundancia de individuos, mientras que Dermaptera y Lepidoptera no presentaron ningún individuo. Los índices de diversidad, equitatividad y dominancia, mostraron que E. argentea del área sin intervención presentó los mayores valores. E. grandiflora del estado 10-12 años en sucesión presentó la menor diversidad, equitatividad y dominancia (Tabla 3).

Pocos artrópodos logran adaptarse a las difíciles condiciones climáticas de ecosistemas como el páramo, es por eso que buscan hábitats que los protejan de estas condiciones para sobrevivir (Sømme 1986). Por ejemplo, Sendoya y Bonilla (2005) y Bonilla et al. (2005), muestran que los mayores espacios entre las hojas muertas de la necromasa de E. grandiflora dejan expuesta a la artropofauna a las condiciones ambientales del páramo, lo cual puede influir en la disminución de su abundancia. Esta es una posible razón para explicar por qué a pesar de que E. grandiflora es una planta de mayor porte, presentó menos abundancia de individuos en comparación con E. argentea. Además, cabe mencionar que en parte de la necromasa muestreada de E. grandiflora, se encontraron residuos de resina (sustancia frecuente en la roseta viva del frailejón), lo cual puede ser un obstáculo para la colonización de artrópodos saprófagos en la necromasa (Sturm 1990).

Otros estudios demuestran la importancia de la distancia entre la necromasa de los frailejones y el suelo (Smith 1979; Sturm y Rangel 1985; Barberena y Aide 2003). La cercanía con el suelo permite un fácil acceso de la edafofauna a la planta, generando una amplia diversidad que incluye a los artrópodos que habitan permanentemente la necromasa y los artrópodos del suelo que llegan a ella. Esta relación siempre va a ser más estrecha entre el suelo y la necromasa de E. argentea que es sésil. También, la necromasa mantiene una alta humedad en el interior de la planta y en la capa superior del suelo que está alrededor de la base de la planta, lo que influye en los procesos de descomposición de las hojas que representan una importante fuente de alimento y nutrientes para las especies saprófagas, las cuales a su vez son alimento de especies depredadoras y parasitoides, formando complejas cadenas alimenticias.

El índice de Bray-Curtis mostró alta similaridad de órdenes de artropofauna entre los individuos de E. grandiflora del área sin intervención y el estado 10-12 años (≥ 82%), y entre este grupo y el del estado de 30 años (≥ 77%). Este índice también mostró alta similaridad de órdenes de artropofauna entre los individuos de E. argentea de los estados 30 años y 10-12 años (≥ 64%), y este grupo asociado al área sin intervención (≥ 56%). Las asociaciones en E. argentea pueden deberse que los estados 30 años y 10-12 años en sucesión, han estado sometidos a procesos similares como quemas, sucesión secundaria y colonización de especies vegetales y artrópodos.

Comparando la abundancia relativa y la composición de la artropofauna en distintas áreas y muestras, tanto entre los estados sucesionales como entre las especies de frailejones, se consideraron solo los órdenes con cinco o más individuos (16 órdenes). De estas comparaciones se deduce: (1) Acari se encontró en los tres estados sucesionales y en las dos especies de frailejón con más del 40% de la abundancia total. (2) Coleoptera y Collembola presentaron mayor abundancia en E. grandiflora que en E. argentea, en los tres estados sucesionales. (3) La mayor abundancia de Hemiptera fue en E. argentea del estado sucesional 10-12 años, siendo este el segundo porcentaje más elevado después de Acari. (4) Entre más reciente el estado sucesional, mayor la abundancia de Hemiptera en E. argentea. (5) Chordeumatida presentó mayor abundancia en E. argentea que en E. grandiflora, en los tres estados sucesionales. (6) Collembola fue uno de los órdenes más abundante en E. grandiflora. (7) Hymenoptera solo estuvo representado en E. argentea, ya que en E. grandiflora se registraron menos de cinco individuos (Fig. 1).

 

 

De otra parte, los altos valores de riqueza de órdenes y de abundancia de individuos registrados en este estudio pueden explicarse por la relativa estabilidad climática que ofrece la necromasa (Sturm 1995; Sømme 1986). Modelos de abundancia hacen referencia a que las especies no son igualmente abundantes en las comunidades, sino que por lo general se encuentran unas pocas especies muy abundantes y una gran mayoría con unos pocos individuos (Magurran 1988), mismo patrón que se observa en los resultados de este estudio y que permite explicar las diferencias altamente significativas en la abundancia de individuos por orden entre los tres estados sucesionales y entre las dos especies de frailejones. En este estudio, la alta abundancia de Acari y Collembola podría explicarse por su asociación al suelo y por sus hábitos saprófagos que de acuerdo con Sturm (1995) inciden en el aumento del tamaño poblacional, al aumentar los recursos por mayor acumulación de materia en descomposición. Hemiptera y Coleoptera también presentaron alta abundancia de individuos, lo cual puede explicarse debido a que son órdenes con especies de una gran movilidad y amplitud trófica, permitiéndoles tener amplios rangos de distribución en función de sus presas ó su alimento (Paquin y Coderre 1977; Sturm 1990).

Variación taxonómica y funcional de Coleoptera en diferentes especies de frailejones y estados sucesionales. Se colectaron un total de 180 individuos, agrupados en 9 familias y 24 morfotipos (Tabla 4). La familia Coccinellidae fue la más abundante (111 individuos), seguida por Curculionidae (22), Lathridiidae (14) y Staphylinidae (13). La menor abundancia de individuos se presentó en las familias Bostrichidae y Chrysomelidae con un individuo cada una. En general, para los resultados de Coleoptera, se resalta la presencia de 6 taxones con abundancias de un individuo lo cual puede significar que la comunidad de artropofauna es bastante específica para los estados y especies analizados.

Las familias de Coleoptera encontradas en este estudio (Curculionidae, Carabidae y Staphylinidae), son similares a las encontradas en estudios como los de Sturm (1995), Páez de Rojas (2002), y Sendoya y Bonilla (2005), en E. grandiflora, y el estudio de Alzáte (2010) en E. hartwegiana. En general los coleópteros pueden estar distribuidos en una gran cantidad de hábitats, presentar hábitos diurnos y nocturnos y tener todo tipo de preferencias alimenticias, dependiendo de la especie (White 1983; Barberena y Aide 2003). Especies de este orden, han logrado adaptarse a las condiciones extremas del páramo, en lo relativo a metabolismo, desarrollo y comportamiento (Sømme 1986).

La riqueza de morfotipos de coleópteros entre estados sucesionales fue mayor en el área sin intervención, y su abundancia por morfotipos arrojó diferencias altamente significativas (χ² =128,91; g.l = 46; P < 0,01). Cuando se comparó la abundancia de estos morfotipos entre especies de frailejones, esta fue mayor en E. grandiflora, y su abundancia por morfotipo también arrojó diferencias altamente significativas (χ^{2 =} 121,61; g.l = 23; P < 0,01).

Los índices de diversidad de morfotipos de Coleoptera (Tabla 5), mostraron una mayor diversidad para E. grandiflora y E. argentea en el área sin intervención, mientras que una menor diversidad en E. grandiflora en el estado 30 años en sucesión. Con el índice de Bray-Curtis no se obtuvo similaridad de morfotipos de Coleoptera entre estados sucesionales, resultando un grupo de asociación entre el área sin intervención y el estado 10-12 años (47%), y este grupo asociado a 30 años (≥ 26%). Este índice no arrojó similaridad de morfotipos de Coleoptera entre las especies de frailejones. Tanto para E. grandiflora como para E. argentea, resultó un grupo de asociación entre el área sin intervención y el estado 10-12 años con resultados de Bray-Curtis de 49% y de 23%, respectivamente, y este grupo asociado a 30 años con resultados de Bray-Curtis de 25% y de 10%, respectivamente. Las diferencias altamente significativas encontradas para las abundancias de individuos de Coleoptera, pueden explicarse por la alta abundancia de Coccinellidae comparada con las demás familias encontradas. Coccinellidae presentó un único morfotipo de alta abundancia con 111 individuos de un total de 180 coleópteros, lo que representa más de la mitad de los ejemplares colectados (la mayoría presente en el estado 30 años en sucesión y en E. grandiflora).

Variación taxonómica y funcional de Hymenoptera en diferentes especies de frailejones y estados sucesionales. Se colectaron 21 individuos, agrupados en 7 familias y 13 morfotipos (Tabla 6). Las familias Diapriidae y Scelionidae fueron las que presentaron mayor abundancia con apenas 5 individuos cada una, y siendo en su mayoría de hábitos parasitoides. Hymenoptera presentan 7 de sus taxones con abundancias de un individuo, lo cual puede significar que la artropofauna posee altas singularidades en composición de especies.

La composición y presencia de Hymenoptera en la necromasa de frailejones de páramo se puede relacionar con la abundancia de grupos a los que pueden parasitar tales como Diptera y Hemiptera, entre otros (Fernández y Sharkey 2006). Hymenoptera se encuentra entre los grupos más diversos e importantes debido a su riqueza y a su diversidad biológica, que incluye organismos fitófagos, carnívoros, entomófagos, depredadores, mutualistas, parasitoides e hiperparasitoides (Arias 2004). La familia Scelionidae encontrada en este estudio, comprende especialmente especies endoparásitos idiobiontes (oófagos) que se desarrollan completamente dentro del huevo de hospederos como chinches, mariposas y polillas, moscas, grillos, escarabajos y algunas arañas (Arias 2004; Fernández y Sharkey 2006), todos también presentes en la necromasa de los frailejones.

La riqueza de morfotipos de himenópteros fue mayor en el área sin intervención, mientras que su abundancia por morfotipos no arrojó diferencias significativas (χ² = 33,25; g.l = 24; P > 0,05). Cuando se comparó la abundancia de estos morfotipos entre especies de frailejones, ésta fue mayor en E. argentea, mientras que su abundancia por morfotipo no arrojó diferencias significativas (χ² = 13,65; g.l = 12; P > 0,05).

Los resultados de los índices de diversidad de morfotipos de Hymenoptera (Tabla 7), mostraron una mayor diversidad en E. argentea del área sin intervención, mientras que la menor diversidad se presentó en E. grandiflora del estado 30 años en sucesión. Con el índice de Bray-Curtis no se obtuvo similaridad de morfotipos de Hymenoptera entre estados sucesionales, resultando un grupo de asociación entre el área sin intervención y el estado 10-12 años (4%), y este grupo asociado a 30 años (≥ 1%). Tampoco existió similaridad de morfotipos de Hymenoptera entre las especies de frailejones. Para E. grandiflora el índice de Bray-Curtis arrojó 0% en similaridad. Para E. argentea, resultó un grupo de asociación entre el área sin intervención y el estado 10-12 años con resultados de (40%) y este grupo con 30 años arrojó 0% en similaridad. Las mayores variaciones se deben a las diferencias entre las abundancias de individuos. Para este caso el morfotipo 1 de Formicidae presentó la mayor abundancia de individuos (la mayoría presentes en el estado 30 años en sucesión y en E. argentea). Los morfotipos de Formicidae y Scelionidae son ápteros, lo cual puede explicar su mayor relación con el suelo y con la necromasa. Sin embargo, en general Hymenoptera presentó muy pocos individuos en la necromasa de los frailejones lo cual puede estar relacionado con la gran movilidad por diferentes nichos y especies vegetales de los morfotipos con alas capturados (Fernández y Sharkey 2006). Dado que los valores de riqueza y de número de individuos fueron bastante bajos, merecería especial atención la realización de un muestreo mucho más amplio con el objetivo de determinar la permanencia de este patrón.

 

Conclusiones

Este estudio determinó que existe una mayor riqueza, abundancia y diversidad de la artropofauna en general y de las familias de Hymenoptera y Coleoptera, en la necromasa de E. argentea muestreada en el área sin intervención. Igualmente la abundancia de individuos en las tres áreas de estudio y en las dos especies de frailejones, presentó diferencias altamente significativas para la artropofauna general y en Coleoptera, mientras que para Hymenoptera la abundancia de individuos entre las tres áreas de estudio y las dos especies de frailejones no presentó diferencias significativas.

La composición de artrópodos encontrados en las tres áreas de estudio fue similar, mientras que los morfotipos de los órdenes Hymenoptera y Coleoptera encontrados en las tres áreas de estudio no tuvieron similitudes. Esta conclusión, muestra la necesidad de profundizar en investigación sobre los artrópodos que se establecen en frailejones de diferentes estados en sucesión en páramos, pues si bien a partir de grandes grupos taxonómicos como los órdenes no siempre se logra demostrar diferencias de composición y funcionalidad de artrópodos en el ecosistema, identificaciones taxonómicas por ejemplo a morfotipos o especies si logran mostrar las variaciones en las relaciones entre vegetación, artrópodos y ecosistemas perturbados. Este estudio ofrece un tema novedoso dentro de la investigación relacionada con el conocimiento del páramo andino, al relacionar sus procesos de sucesión con la diversidad taxonómica y funcional de artropofauna que se establece en cada momento de la sucesión. Los resultados de la determinación en las variaciones de la composición taxonómica y estructural de la artropofauna asociada a la necromasa de dos especies de frailejones, que han colonizado áreas del páramo en condiciones naturales y después de ser intervenidas, aportan además información sobre las relaciones y funciones que se cumplen en la interacción artropofauna - especies vegetales.

 

Agradecimientos

A la Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Estudios Ambientales y Rurales, Laboratorio de Ecología Evolutiva y Conservación, por brindar apoyo logístico y financiero para este estudio. Andrés Etter, Santiago Bustamante y Augusto Repizo suministraron valiosos comentarios que permitieron una mejor ejecución del proyecto y mejorar la versión preliminar del manuscrito. El señor José Alver y su familia ofrecieron su tiempo y autorización para la realización del trabajo de campo, en su predio. Revisores anónimos realizaron precisiones y sugerencias valiosas que mejoraron la versión final del documento.

 

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Recibido: 10-nov-2014
Aceptado: 24-feb-2016