SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.42 issue2Development and reproductive performance of Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) using preys from wheat cropFacilitated harvesting of eggs from laboratory-reared Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

Related links

  • On index processCited by Google
  • Have no similar articlesSimilars in SciELO
  • On index processSimilars in Google

Share


Revista Colombiana de Entomología

Print version ISSN 0120-0488

Rev. Colomb. Entomol. v.42 n.2 Bogotá  2016

 

 

Erinnyis ello (Lepidoptera: Sphingidae) y Leptopharsa heveae (Hemiptera: Tingidae) en Hevea brasiliensis en sistema agroforestal

 

Erinnyis ello (Lepidoptera: Sphingidae) and Leptopharsa heveae (Hemiptera: Tingidae) in Hevea brasiliensis in agroforestry system

 

ARMANDO STERLING1, YASODHARA MARIETH SALAS-TOBÓN2 y YENY VIRGÜEZ-DÍAZ3

1 Biólogo, M. Sc., Ph. D. Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas Sinchi. Universidad de la Amazonia, Facultad de Ciencias Básicas. Florencia- Caquetá. Colombia, asterlingc@gmail.com, asterling@sinchi.org.co, autor para correspondencia.
2 Bióloga, M. Sc. Universidad de la Amazonia, Florencia- Caquetá. Colombia, yasosalas89@hotmail.com.
3 Bióloga. Candidata a M. Sc. Universidad de la Amazonia, Florencia-Caquetá. Colombia, ynyro-17@hotmail.com.


 

ABSTRACT

El gusano cachón (Erinnyis ello) y la chinche de encaje (Leptopharsa heveae) son considerados las plagas más importantes del cultivo de caucho (Hevea brasiliensis). Este estudio tuvo como objetivo evaluar la incidencia y la abundancia de E. ello y L. heveae en tres clones de caucho (dos promisorios y el testigo IAN 873) en diferentes sistemas de siembra con copoazú (Theobroma grandiflorum) y plátano hartón (Musa AAB), en dos zonas del departamento del Caquetá (Amazonia colombiana). En cada zona, se siguió un diseño de bloques completos al azar con tres repeticiones y un arreglo en parcelas divididas, el cual se analizó mediante un modelo lineal general mixto. Luego de 23 meses de seguimiento (seis épocas pluviométricas), se observaron valores medios muy bajos de incidencia y abundancia de E. ello (< 5 % y < 1 insecto por cada 100 foliolos por planta) y de L. heveae (< 7 % y < 2 insectos por foliolo por planta) para todos los factores estudiados. Se concluye que la incidencia y la abundancia de E. ello y de L. heveae en H. brasiliensis, no sólo están influenciadas por la variación espacial y temporal, sino también por el sistema de siembra implementado para una misma época pluviométrica. En el mismo sentido, se observó un efecto de la época en la reacción clonal a L. heveae, en donde el clon FDR 5788 en esta investigación fue el más tolerante en los cuatro sistemas de siembra evaluados.

Key words: Amazonia colombiana. Gusano cachón. Chinche de encaje. Caucho.


RESUMEN

Hornworm (Erinnyis ello) and lace bug (Leptopharsa heveae) are considered the most important pests of rubber tree (Hevea brasiliensis). This study aimed to evaluate incidence and abundance of E. ello and L. heveae in three rubber tree clones (two promising clones and control IAN 873) in different planting systems with copoasu trees (Theobroma grandiflorum) and banana trees (Musa AAB) in two localities of Caquetá (Colombian Amazonia). A completely randomized design with three replications and split-plot arrangement, analyzed with a general linear mixed model, was used in each locality. Very low means of incidence and abundance in both of E. ello (< 5 % and < 1 insect per 100 leaflets per plant) and L. heveae (< 7 % and < 2 insects per plant per leaflet) were found for all factors studied, after 23 months of monitoring (six rainfall seasons). It was concluded that the incidence and abundance of E. ello and L. heveae in H. brasiliensis, are influenced not only by spatial and temporal variation, but also by implemented planting system, given by the fact the insect pests are present in the same rainfall season. Similarly, a season effect was observed in clonal reaction to L. heveae, where the clone FDR 5788 was the most tolerant for the four planting systems evaluated in this research.

Palabras clave: Colombian Amazonia. Hornworm. Lace bug. Rubber tree.


 

Introduction

El caucho natural [Hevea brasiliensis (Willd. Ex Adr. de Juss.) Muell.-Arg.] es una especie de origen suramericano productora de látex destinado principalmente a la industria llantera (Compagnon 1998). A nivel mundial, el sudeste asiático produce el 91 % del caucho natural mientras que América Central y del Sur representan el 3 % de la producción (IRSG 2013).

En Colombia, a diciembre de 2014, se reportaron 49.500 ha cultivadas de caucho, constituidas principalmente por clones introducidos de origen asiático, africano y americano (Becerra 2014). Caquetá es el departamento con mayor tradición cauchera de Colombia y el tercero en área sembrada con 6.017 ha, de las cuales 1.581 ha corresponden a plantaciones en etapa productiva con 1.894,4 toneladas de caucho seco por año (Asoheca 2014).

Dada la importancia del caucho natural y su creciente demanda en el mercado internacional, esta situación impone al sector heveícola colombiano el reto no sólo de incrementar las áreas de siembra sino además identificar, para las diferentes regiones del país, los clones apropiados con mejor desempeño y tolerancia a las principales enfermedades y plagas del cultivo (Castellanos et al. 2009; Sterling et al. 2009; Sterling y Rodríguez 2011, 2012; GTP 2012).

Entre las plagas del cultivo de caucho, las más importantes son el gusano cachón Erinnyis ello Linnaeus, 1758 (Lepidoptera: Sphingidae) y la chinche de encaje Leptopharsa heveae Drake & Poor, 1935 (Hemiptera: Tingidae) (Vendramin 1992; Garzón 2000; Tanzini 2006; Sterling y Rodríguez 2011; Rincón 2012).

Además del cultivo de caucho, E. ello se ha reportado en otras especies de importancia económica como yuca (Manihot esculenta Crantz) (CIAT 1989; Bellotti 2000; Fazolin et al. 2007), papaya (Carica papaya L.) (Acosta y León 2003), tomate (Solanum lycopersicum L.), tabaco (Nicotiana tabacum L.) y algodón (Gossypium hirsutum L.) (CIAT 1989). Según CIAT (1989), la etapa desde el huevo (2 mm de diámetro) hasta adulto (mariposa de 5 a 7 cm de longitud) tiene una duración aproximada de 30 días. Las larvas presentan policromías y se caracterizan por tener un cuerno caudal erecto (Belloti 2000).

La voracidad de la larva en el cultivo del caucho es tal que llega a consumir hasta 1.000 cm2 de superficie foliar, 75 % de los cuales son consumidos durante el quinto y último estadio (Garzón 2000). Los ataques de E. ello casi siempre ocurren en hojas jóvenes y avanza de arriba hacia abajo dejando sólo la nervadura central o en algunos casos únicamente el peciolo (Vendramin 1992; Garzón 2000). Según CTS (2010) una infestación severa de E. ello puede ocasionar una defoliación en el 70 % de las plantas, reduciendo drásticamente la productividad del cultivo de caucho.

Dentro del manejo de E. ello, revisten gran importancia las prácticas que integran el control cultural, físico, biológico y químico (Garzón 2000; CTS 2010; León et al. 2010). El control de E. ello depende en gran medida del estado del cultivo y del nivel de infestación (CTS 2010; Sterling et al. 2012).

Respecto a la chinche de encaje L. heveae, es originaria de la región amazónica, donde vive endémicamente en cauchales nativos y es considerada la principal plaga del cultivo de caucho en Brasil (Tanzini y Lara 1998; CTS 2010), mientras que en Colombia constituye una amenaza latente para las nuevas plantaciones de caucho natural (Garzón 2000; GTP 2012; Santos et al. 2012).

Según Tanzini y Lara (1998), la duración del ciclo de vida desde el huevo, pasando por cinco estadios ninfales (coloración amarillo-verdosa) hasta el adulto (individuo alado blanquecino de 1,35 a 1,50 mm de longitud), es afectada por la temperatura, siendo de 36 días a 20 °C y de 18 días a 30 °C. Las ninfas y adultos de L. heveae se distribuyen de manera uniforme en los diferentes estratos de la planta y en el envés de las hojas, succionan la savia y destruyen el parénquima (Tanzini y Lara 1998). Las plantas jóvenes infestadas pueden presentar una reducción del 27,7 % en altura y 43,5 % en diámetro del fuste (Moreira 1986). La producción puede ser reducida en un 30 % debido a la pérdida fotosintética y debilitamiento de los árboles infestados (Tanzini y Lara 1998).

Las principales prácticas de manejo de L. heveae involucran el uso de clones tolerantes, control químico y control biológico (CTS 2010). Tanzini y Lara (1998) concluyeron que la tolerancia clonal a L. heveae está influenciada por la no preferencia en la alimentación y la ovoposición del insecto. Asimismo, la implementación de otras prácticas culturales como el uso de sistemas agroforestales puede contribuir con la disminución de insectos plagas en el cultivo de caucho (Alvin et al. 1989). Según Pereira et al. (1997), han resultado promisorios para diversas regiones heveícolas de Brasil y del mundo, los consorcios de caucho con cultivos perennes como: cacao (Theobroma cacao L.), café (Coffea arabica L.), plátano (Musa spp.), copoazú (Theobroma grandiflorum (Willd. ex Spreng.) K. Schum) y cítricos, entre otros.

Aunque son muchas las bondades que se atribuyen al uso de los sistemas agroforestales (Pereira et al. 1997), no se tienen registros convincentes que demuestren el efecto de estos sistemas en la aparición y proliferación de insectos plagas, como E. ello y L. heveae, en el cultivo de caucho.

En general, los distintos estudios sobre E. ello y L. heveae en el cultivo del caucho, se han enfocado principalmente en la dinámica poblacional, la influencia de las condiciones ambientales y el manejo biológico (Vendramin 1992; Tanzini y Lara 1998; Garzón 2000; Cividanes et al. 2004; CTS 2010). Sin embargo, son pocos los estudios que han abordado la reacción clonal y su interacción con otros factores como el sistema de siembra frente al ataque de E. ello (Sterling et al. 2009, 2012) y de L. heveae (Tanzini y Lara 1998; Junqueira et al. 1999; Sterling et al. 2009, 2012). Al respecto se presume que la probabilidad de aparición y la proliferación de E. ello y L. heveae deben estar influenciadas no sólo por las condiciones ambientales, sino también por el clon de caucho y por el sistema de siembra implementado.

De acuerdo con lo anterior, este estudio tuvo como objetivo evaluar la incidencia y abundancia de E. ello y de L. heveae en tres clones de caucho (dos promisorios y el testigo IAN 873), en diferentes sistemas de siembra con copoazú (T. grandiflorum) y plátano hartón (Musa AAB), en dos zonas del departamento del Caquetá (Amazonia colombiana).

Materiales y métodos

Área de estudio. Se trabajó en dos zonas del departamento del Caquetá, la primera localizada en el municipio de Albania, vereda Florida (01°14';41,9"N 75°53';22,9"O, 277 msnm) con clima cálido húmedo según la clasificación de Caldas Lang (IGAC 2010). La segunda zona en el municipio de San Vicente del Caguán, vereda Buenos Aires #2 (02°01';33,6"N 74°55';07,4"O, 344 msnm) con clima cálido semihúmedo a húmedo (IGAC 2010). Se abarcaron 23 meses representados en seis épocas pluviométricas (Tabla 1), acordes con la distribución y el nivel de precipitaciones (IDEAM 2014).

Los suelos del Caquetá, presentan textura principalmente arcillosa con diferentes grados de drenaje interno. Son suelos ácidos a muy ácidos (rango de pH: 4,5 a 5,8), con un alto contenido de aluminio (> 50 %) que los hace tóxicos y de baja fertilidad (IGAC 2010).

Material vegetal. Correspondió a tres clones de caucho (H. brasiliensis) los cuales se establecieron en sistema agroforestal con copoazú (T. grandiflorum) y plátano hartón (Musa AAB). Se compararon dos clones de caucho promisorios para la región (FDR 5788 y FX 4098) con un testigo local, el cultivar IAN 873. Los clones utilizados son de origen brasilero y son producto del cruzamiento intraespecífico de progenitores de H. brasiliensis de la siguiente forma: IAN 873 (FA 1717 x PB 86), FX 4098 (PB 86 x B 110) y FDR 5788 (HARB 8 x MDF 180) (Rivano et al. 2010). Respecto a los cultivos asociados, se utilizó un material promisorio de copoazú, denominado "ecotipo sobresaliente No. 4" introducido al departamento del Caquetá en 2005 (Melgarejo et al. 2006) y como sombrío transitorio se emplearon rizomas de plátano hartón adquiridos comercialmente en la región.

Diseño experimental. En cada zona se estableció un experimento de 1,4 ha en un diseño de bloques completos al azar con tres repeticiones y un arreglo en parcelas divididas, donde los sistemas de siembra (Tabla 2) al interior de cada bloque correspondieron a las parcelas principales y los clones de caucho asociados a los sistemas de siembra constituyeron las subparcelas. La unidad experimental correspondió a cada una las plantas de caucho y se emplearon 20 plantas al interior de cada subparcela.

Fase de campo. Con una periodicidad mensual se realizó la inspección visual de larvas de E. ello (estadios 1 a 5) y ninfas y adultos de L. heveae en las copas de los materiales de caucho para determinar la incidencia y abundancia de ambos insectos en las dos zonas. Además, se recolectaron ejemplares de los insectos para corroborar su identificación taxonómica en laboratorio.

La incidencia correspondió al porcentaje de plantas infestadas por cada insecto. Para estimar la abundancia de E. ello, se muestrearon al azar 100 foliolos por planta y se contabilizaron las larvas. La abundancia de E. ello se clasificó según la escala de Fonseca (2009), donde: < 5 larvas = abundancia media; 5 -100 larvas = alta; 100-300 larvas = muy alta; > 300 larvas = demasiado alta. Para la abundancia de L. heveae, se muestreó el tercio medio de las copas de las plantas donde se escogió visualmente el foliolo más infestado y se realizó el conteo de insectos (ninfas y adultos), a partir del cual se empleó la escala de Fonseca (2001), donde: 1-2 insectos por foliolo = baja; 3-4 insectos por foliolo = media; ≥ 5 insectos por foliolo = alta.

Fase de laboratorio. Los ejemplares recolectados se conservaron rotulados en viales con alcohol al 70 %, y se llevaron al Laboratorio de Biología de la Universidad de la Amazonia (Florencia, Caquetá), donde se realizó su identificación partir de descripciones originales basadas en claves taxonómicas (Borror y White 1970; Coto 1997), ilustraciones y revisiones literarias (Arias y Bellotti 1984; Abreu 1996; Junqueira et al. 1999; Garzón 2000; Fonseca 2001).

Análisis estadístico. Se ajustó un modelo lineal general mixto donde los factores fijos fueron la zona, el sistema de siembra, la época de evaluación, el clon de caucho, y sus interacciones. El efecto de bloques anidados en las localidades, parcelas asociadas a los sistemas de siembra dentro de bloques y subparcelas asociadas a los clones dentro de los sistemas en cada bloque se incluyeron como efectos aleatorios.

La varianza residual se modeló para contemplar varianzas diferentes según la heterocedasticidad observada en los efectos fijos del modelo, mientras que la correlación residual para las observaciones sucesivas realizadas sobre un mismo clon (incidencia) o sobre una misma planta (abundancia) se contempló mediante un modelo de simetría compuesta. Los criterios de Akaike (AIC), Bayesiano (BIC) y LogLik se utilizaron para la selección de la estructura de varianzas y correlaciones residuales (Di Rienzo et al. 2011). El ajuste se realizó mediante la función lme de la librería nlme (Pinheiro et al. 2013) de R (R Core Team 2013), bajo la interfaz implementada en InfoStat (Di Rienzo et al. 2013).

El análisis de las interacciones, mediante la comparación de medias para las combinaciones de los niveles de todos los factores, se realizó mediante la prueba de comparaciones múltiples LSD de Fisher (α = 0,05). Se realizó un análisis de correlación múltiple de Pearson entre las variables estudiadas con un nivel del significancia del 5 %. Todas las pruebas estadísticas se corrieron en el programa InfoStat versión 2013 (Di Rienzo et al. 2013).

Resultados

Efectos de los factores estudiados. Se observó un baja incidencia de E. ello (< 5 %) y de L. heveae (< 7 %) en las dos zonas, en los tres clones de caucho y en los cuatro sistemas de siembra (Tabla 3). La época pluviométrica fue el factor más influyente, especialmente en L. heveae, que estuvo ausente en las tres primeras épocas y alcanzó la mayor incidencia (25,63 %) en la segunda época lluviosa (Tabla 3). Altas correlaciones significativas se encontraron entre la incidencia y la abundancia de E. ello y de L. heveae (ambas, r ≥ 0,90; gl = 431; P < 0,01).

Se encontraron diferencias significativas entre Albania y San Vicente del Caguán en las incidencias de E. ello (F = 31,69; gl = 1; P < 0,01) y de L. heveae (F = 17,93; gl = 1; P < 0,05) (Tabla 3). Asimismo, hubo un efecto muy significativo de la época en la incidencia de E. ello (F = 8,89; gl = 1; P < 0,01) y de L. heveae (F = 355,51; gl = 5; P < 0,01). No se observaron diferencias significativas entre clones ni entre sistemas de siembras en la incidencia de ambos insectos (P > 0,05).

La prueba de hipótesis para la interacción zona x época x sistema resultó significativa para la incidencia de E. ello (F = 2,05; gl = 15; P < 0,05) (Fig. 1). Esto indica que para una zona dada, las diferencias observadas en la incidencia de E. ello entre los cuatro sistemas de siembra, fueron a su vez influenciadas por la época pluviométrica en la que se realizaron las evaluaciones. Del mismo modo, fueron significativas las interacciones zona x época (F = 40,75; gl = 5; P < 0,01) y época x sistema (F = 6,86; gl = 15; P < 0,01) para la incidencia de L. heveae (Figs. 2A y B). Esto confirma la influencia de la época pluviométrica sobre las diferencias observadas en la incidencia del chinche de encaje entre zonas y entre sistemas de siembra.

En relación con la abundancia, se encontraron diferencias significativas entre las dos zonas para E. ello (F = 36,86; gl = 1; P < 0,01) y L. heveae (F = 9,07; gl = 1; P < 0,05) (Tabla 3). Sólo se observaron diferencias significativas entre clones de caucho en la abundancia media de L. heveae (F = 5,94; gl = 2; P < 0,01). Se observó además un efecto muy significativo de la época en la abundancia de los dos insectos (ambos, P < 0,01). No se observaron diferencias significativas entre sistemas de siembras en la abundancia de las dos plagas (ambas, P > 0,05).

El análisis de la interacción zona x época x sistema mostró significancia para la abundancia media de E. ello (F = 1,83; gl = 15; P < 0,05) (Figs. 1C y D) y de L. heveae (F = 2,47; gl = 15; P < 0,01) (Figs. 2C y D). Esto significa que la abundancia de ambos insectos fue influenciada en cada sistema de siembra por la zona en la que se establecieron los clones de caucho y por las condiciones pluviométricas (época) en las que se realizaron las evaluaciones. Para el L. heveae se observó además una interacción significativa entre épocas y clones de caucho (F = 5,31; gl = 10; P < 0,01). En este sentido, las diferencias observadas en la abundancia de este insecto entre clones no fue la misma entre las seis épocas pluviométricas estudiadas.

Incidencia y abundancia de E. ello. Se observó una incidencia media muy baja de E. ello, la cual no fue superior al 2 % en ninguno de los clones estudiados (Tabla 3). Del mismo modo, la abundancia de E. ello presentó un valor medio muy bajo (0,021 insectos por cada 100 foliolos por planta), donde el clon más tolerante fue el FDR 5788 (Tabla 3).

En relación con las zonas, la menor incidencia y abundancia de E. ello se observó en San Vicente del Caguán (Tabla 3) y Fig. 1). Sin embargo, la mayores medias de incidencia (< 6 %) y abundancia (< 1 insecto por cada 100 foliolos por planta) en ambas zonas, se presentaron en el sistema de siembra S3, especialmente durante la segunda época seca (Figs. 1A y B).

De acuerdo con la figura 1, en Albania, durante las dos transiciones hacia la época seca se observaron las menores medias de incidencia (≤ 1,7 %) y abundancia (≤ 0,08 insectos por cada 100 foliolos por planta) de E. ello en los cuatro sistemas de siembra. Por su parte, en San Vicente del Caguán los menores registros de incidencia (≤ 1,7 %) y abundancia (≤ 0,04 insectos por cada 100 foliolos por planta) se encontraron durante la segunda época lluviosa (Figs. 1B y D). En general, para ambas zonas y en las diferentes épocas, el sistema de siembra S1 fue el más favorable para H. brasiliensis frente al ataque de E. ello.

Incidencia y abundancia de L. heveae. Se registró una baja incidencia de L. heveae en los tres clones de caucho, la cual no fue superior al 5 % en los tres clones estudiados (Tabla 3). Asimismo, se observó una abundancia media muy baja (< 1 insecto por foliolo por planta), donde el clon FDR 5788 fue el más tolerante al ataque del insecto (Tabla 3).

En Albania se registraron las menores medias de incidencia y abundancia de L. heveae, las cuales fueron significativamente diferentes de lo observado en San Vicente del Caguán (Tabla 3). Esto se debió principalmente a la mayor incidencia (34,17 %) presentada por L. heveae en la segunda época lluviosa de San Vicente del Caguán, ya que en las demás épocas pluviométricas no hubo diferencias significativas en la incidencia de L. heveae entre ambas zonas (Fig. 2A).

En general, durante la segunda época lluviosa se presentó la mayor incidencia media de L. heveae en ambas zonas y en los cuatro sistemas se siembra (ambos, < 36 %) (Figs. 2A y B). El sistema de siembra S4 fue el que presentó menor incidencia del insecto. Asimismo, en Albania como en San Vicente del Caguán, hubo ausencia de L. heveae en cuatro de las seis épocas evaluadas.

Las mayores medias de abundancia de L. heveae entre clones (< 2 insectos por foliolo por planta) y entre sistemas de siembra (< 3 insectos por foliolo por planta) se registraron también en la segunda época lluviosa en ambas zonas de estudio (Figs. 2C y D). El clon FDR 5788 fue el más tolerante (< 1 insecto por foliolo por planta), y los sistemas de siembra S4 y S3, los más favorables para H. brasiliensis frente al ataque de L. heveae (< 2 insectos por foliolo por planta).

Discusión

El uso de clones de caucho tolerantes a las principales enfermedades y plagas del cultivo (Gonçalves et al. 1997) y la implementación de prácticas agroforestales (Pereira et al. 1997) representan dos de las estrategias más prometedoras para el manejo fitosanitario de H. brasiliensis en regiones con alta incidencia de patógenos bióticos y artrópodos plagas (Garzón 2000).

Los resultados de este estudio confirman lo enunciado anteriormente, dado que se evidenciaron abundancias medias muy bajas de E. ello y de L. heveae (ambos, < 2 insectos por foliolo) en los clones promisorios de caucho y en los nuevos sistemas de siembra probados, contrario a lo informado en otras investigaciones donde el nivel de infestación ha sido de 14,4 insectos por foliolo en clones comerciales de caucho en países como Brasil (Da Silva 2002). En Colombia, por ejemplo se han reportado infestaciones por E. ello superiores al 15 % (Sterling et al. 2009) y al 50 % (Garzón 2000), valores que difieren en gran medida con lo informado en el presente estudio (< 5 %).

Aunque en esta investigación no se observaron diferencias significativas en las incidencias de E. ello y L. heveae entre clones, autores como Lara y Tanzini (1997) encontraron diferentes niveles de susceptibilidad clonal a L. heveae, donde el clon IAN 873 fue uno de los más susceptibles. No obstante, acorde con el presente estudio, los resultados de otras investigaciones realizadas sobre plantaciones en monocultivo de caucho en condiciones de la Amazonia colombiana, confirman la ausencia de una reacción clonal diferencial frente a la probabilidad de ataque en campo de ambos insectos plaga sobre el cultivo del caucho (Sterling et al. 2012).

En el caso de E. ello, se ha informado también sobre la reacción clonal diferencial del caucho al ataque de éste insecto. En este sentido, Sterling et al. (2011) en un campo clonal a pequeña escala de genotipos élite de caucho en Caquetá, encontraron diferencias significativas en la incidencia de E. ello entre éstos materiales y el testigo IAN 873, contrario a lo informado en el presente estudio, donde no se observaron diferencias estadísticamente significativas entre los tres clones de caucho analizados.

De acuerdo con la escala de Fonseca (2001), el intervalo de abundancia observado en este estudio para L. heveae, fue bajo, debido a que no superó los dos insectos por foliolo. En el mismo sentido y con la escala de Fonseca (2009), la abundancia de E. ello se clasificó como media, dado que no superó los cincos insectos por cada 100 foliolos. Esto evidencia una reacción favorable de los clones evaluados en este estudio ante la infestación de estos dos insectos plagas, dada la tolerancia intrínseca atribuida a cada clon (Lara y Tanzini 1997) y en gran manera a los sistemas de siembra en los que fueron establecidos. En este sentido, Gol dab et al. (1990) afirman que E. ello es menos abundante en cultivos asociados que en monocultivo, similar a lo observado en éste estudio especialmente en el sistema de siembra S1.

Aunque no se observaron diferencias significativas en las incidencias de E. ello y L. heveae entre los cuatro sistemas de siembra, en general, se encontraron bajos niveles de infestación en los sistemas agroforestales S1 para E. ello, y S3 para L. heveae. Al respecto, Santos et al. (2012) señalan que las plantaciones de caucho establecidas masivamente en monocultivo son más susceptibles el ataque de las plagas, por lo que la alternativa de siembra en arreglos agroforestales resulta promisoria (Alvin et al. 1989; Pereira et al. 1997). Asimismo, Junqueira et al. (1999) afirman además, que la arquitectura de los árboles dentro de los sistemas de cultivo, propician condiciones de humedad y luminosidad favorables para la sobrevivencia y diseminación de los enemigos naturales, y por tanto, contribuyen con la biorregulación de plagas como L. heveae al interior del cultivo.

Por otro lado, es importante comprender que las características ambientales propias de cada zona son preponderantes en la probabilidad de aparición y ataque de los insectos hacia sus hospederos (Campbell et al. (1974). En la presente investigación la variación espacial no afectó la incidencia de E. ello, pero si hubo un efecto significativo sobre L. heveae, contrario a lo informado por Sterling et al. (2012) quienes no encontraron diferencias significativas en tres campos clonales de caucho en condiciones de la Amazonia colombiana. Las diferencias entre zonas, informadas en el presente estudio características térmicas propias de cada región. Al respecto, Campbell et al. (1974) y Higley et al. (1986) afirman que la temperatura es considerada el factor más importante en el desarrollo y la reproducción de los insectos.

Cividanes et al. (2004) afirman que en regiones más cálidas con el aumento de la temperatura (20 a 30 °C), el tiempo de incubación de las posturas es menor, la supervivencia de los huevos es mayor y los estadios ninfales se adaptan más rápido, lo que favorece la mayor probabilidad de aparición y diseminación del insecto. Al respecto, en la presente investigación, la mayor incidencia (5,71 %) de L. heveae se registró en la zona más cálida (25,4 °C) que en éste caso correspondió a San Vicente del Caguán. No obstante, lo anterior difiere para E. ello, debido a que la mayor incidencia y abundancia se presentó en la zona menos cálida, es decir, en Albania. Esto coincide con Sterling et al. (2012) quienes registraron las menores incidencias (< 1 %) de E. ello en las zonas con menores valores de temperatura.

Aunado a la variación espacial, las variaciones microclimáticas propias de cada zona juegan un rol muy importante en la probabilidad de aparición y diseminación de los insectos plagas (Higley et al. 1986). En el presente estudio, las condiciones microclimáticas registradas en cada época pluviométrica tuvieron un efecto significativo sobre las incidencias de E. ello y L. heveae similar a lo informado por Sterling et al. (2011) en un campo clonal a pequeña escala con materiales regionales de caucho en condiciones de la Amazonia colombiana. No obstante, las mayores incidencias de L. heveae se registraron en épocas contrastantes, comparativamente entre ambos estudios. De acuerdo con lo anterior, en el presente estudio, la mayor incidencia de L. heveae se observó en la época lluviosa de 2014 (lluvia 2) tanto en Albania como en San Vicente del Caguán, contrario a lo informado por dichos autores, quienes registraron los índices poblacionales más altos en la primera época seca de 2010.

No obstante, Santos y Freitas (2008) en el estado de Mato Grosso en Brasil, soportan también la idea de que el período de lluvias favorece la aparición de L. heveae, debido a que sus resultados permitieron concluir que el comienzo de la temporada de lluvias se correlaciona positivamente con el aumento en la población L. heveae, similar a lo informado en el presente estudio. Asimismo, Santos et al. (2012) afirman que en el inicio de la temporada de lluvias se produce un aumento en el número de huevos de L. heveae así como un incremento de nitrógeno soluble en los tejidos de las hojas de caucho, lo que aumenta su palatabilidad y por tanto, se incrementa la probabilidad de ataque de éste insecto, lo que conlleva a su vez a la formación de picos poblacionales durante la época lluviosa.

Respecto a E. ello, la mayor incidencia informada en este estudio coincide con Sterling et al. (2011) para la época seca, seguida de la época lluviosa y en menor grado durante los periodos de transición hacia la seca. Sin embargo, los valores medios (< 23 %) entre épocas encontrados por estos autores, son superiores a lo informado en la presente investigación (< 3 %). Bellotti et al. (1999) y Martínez y García (2007) afirman que los daños producidos por E. ello en la época seca son mayores que los observados en la lluviosa. Asimismo, León et al. (2010) afirman que los daños causados por esta especie pueden llegar al 100 % de defoliación, especialmente al final de la época seca, después del ciclo natural de defoliación - refoliación del caucho, debido a la disponibilidad de foliolos inmaduros altamente palatables para los estadios larvales de éste insecto.

Conclusiones

Los resultados del estudio permiten concluir que las incidencias y abundancias de E. ello y L. heveae en H. brasiliensis, están influenciadas tanto por la variación espacial (zona) y temporal (época pluviométrica) como por el sistema de siembra implementado, en este último caso, según la época pluviométrica en la que hayan aparecido estos insectos. En el mismo sentido, existe una variación temporal en la reacción clonal a L. heveae, en donde el clon FDR 5788 en esta investigación fue el más tolerante en los cuatro sistemas de siembra evaluados, especialmente en las épocas con menores niveles de precipitación.

Este estudio es el primero en el que se analiza desde un enfoque agroforestal, los cambios en la infestación producida por E. ello y L. heveae en clones promisorios de H. brasiliensis en condiciones de la Amazonia colombiana.

Agradecimientos

Los autores agradecen: a) al proyecto "Evaluación de clones promisorios de caucho natural (Hevea brasiliensis) para la Amazonia colombiana bajo sistema agroforestal con copoazú (Theobroma grandiflorum) y plátano hartón (Musa AAB) en el departamento de Caquetá" – Contrato RC No. 558 -2011- Fiduciara Bogotá – Colciencias – Sinchi –Asoheca y al convenio marco No. 342/2006 de cooperación interinstitucional de investigación en la cadena productiva del caucho natural entre la Universidad de la Amazonia y Asoheca, por el desarrollo de la presente investigación; b) a Jean Alexander Gamboa, Clemencia Serrato y Jaime Enrique Velásquez por sus importantes comentarios en la realización de este estudio.

Literatura citada

ABREU, J. M. 1996. Aspectos bioecológicos e controle das principais pragas da seringueira no Brasil. Ilhéus: CEPLAC - CEPEC. 20 p.         [ Links ]

ACOSTA, E. N.; LEÓN, G. A. 2003. Enfermedades y plagas de la papaya. CORPOICA-PRONATTA. (Villavicencio, Meta, Colombia). 44 p.         [ Links ]

ALVIN, R.; VIRGENS FILHO, A. de C.; ARAÚJO, A. C. 1989. Agrossilvicultura como ciência de ganhar dinheiro com a terra: recuperação e remuneração antecipadas de capital no estabelecimiento de culturas arbóreas. Ilhéus: CEPLAC. Boletim Técnico. 161: 136 p.         [ Links ]

ARIAS, Y. B.; BELLOTTI, A. C. 1984. Perdidas en rendimiento (daño simulado) causadas por Erinnyis ello (L.) y niveles críticos de población en diferentes etapas de desarrollo en tres clones de yuca. Revista Colombiana de Entomología 10: 28-35.         [ Links ]

ASOCIACIÓN DE REFORESTADORES Y CULTIVADORES DE CAUCHO DEL CAQUETÁ - ASOHECA. 2014. Información estadística de caucho en el Departamento del Caquetá (Colombia) a diciembre de 2013. Documento interno de agronegocios. Ed. I. Dussán. 2 p.         [ Links ]

BECERRA, M. F. 2014. Retos y oportunidades del negocio del caucho natural en Colombia. Congreso Internacional Cauchero. 2 y 3 de abril de 2014. Universidad EAFIT. Medellín, Colombia. 20 p.         [ Links ]

BELLOTTI, A. C.; SMITH, L.; LAPOINTE, S. T. 1999. Recent advances in cassava pest management. Annual Review of Entomology 44: 343-370.         [ Links ]

BELLOTTI, A. C. 2000. Las principales plagas del cultivo de la yuca: un panorama global. pp. 189-217. En: Simposio Avances en el manejo de plagas. Memorias del XXVII congreso de Socolen. Medellín, Colombia, Julio de 2000. Sociedad Colombiana de Entomología (SOCOLEN), Bogotá, Colombia.         [ Links ]

BORROR, D. J.; WHITE, R. E. 1970. A field guide to the insects, America north of Mexico. Boston.         [ Links ]

CAMPBELL, A.; FRAZER, B. D.; GILBERT, N.; GUTIÉRREZ, A. P.; MACKAUER, M. 1974. Temperature requirements of some aphids and their parasites. Journal Applied Ecology 11 (2): 431- 438.         [ Links ]

CASTELLANOS, D. O.; FONSECA, R. S.; BARÓN, N. M. 2009. Agenda prospectiva de investigación y desarrollo tecnológico para la cadena productiva de caucho natural y su industria en Colombia. Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural/Universidad Nacional de Colombia. Bogotá, D. C. 209 p.         [ Links ]

CENTRO INTERNACIONAL DE AGRICULTURA TROPICAL - CIAT. 1989. Manejo integrado de Erinnyis ello (L) (gusano cachón de la yuca); guía de estudio para ser usada como complemento de la Unidad Audiotutorial sobre el mismo tema. Contenido científico: Bellotti, A. C.; Arias, V. B.; Reyes, Q. J. A. Producción: Fernández, O. F.; Ceballos, L. F.; Medina, L. M. Cali, Colombia. 62 p.         [ Links ]

CIVIDANES, F. J.; FONSECA, F. S.; GALLI, J. C. 2004. Biología de Leptopharsa heveae Drake e Poor (Heteroptera: Tingidae) e a relação de suas exigências térmicas com a flutuação populacional em seringueira. Neotropical Entomology 33: 685-691.         [ Links ]

COMPAGNON, P. 1998. El caucho natural, biología - cultivo - producción. Consejo Mexicano del Hule - CIRAD (México, D. F). 701 p.         [ Links ]

COTO, A. D. 1997. Lepidoptera en cultivos anuales y perenes: Manual de reconocimiento. Turrialba, C. R. CATIE. 64 p.         [ Links ]

COMISSÃO TÉCNICA DA SERINGUEIRA - CTS. 2010. A cultura da seringueira para o estado de São Paulo. 2 ed. Coordenado por Elaine Cristine Piffer Gonçalves. Campinas, CATI. (Manual Técnico, 72). 163 p.         [ Links ]

DA SILVA, E. A. F. 2002. O controle biológico do percevejo-derenda da seringueira. Licenciatura em Ciências Biológicas. Centro Universitário de Brasília Faculdade de Ciências da Saúde. UNICEUB. Brasília. 29 p.         [ Links ]

DI RIENZO, J. A.; MACCHIAVELLI, R. E.; CASANOVES, F. 2011. Modelos lineales mixtos: aplicaciones en InfoStat. 1ª ed. Grupo Infostat. Córdoba, Argentina. 248 p.         [ Links ]

DI RIENZO, J. A.; CASANOVES, F.; BALZARINI, M. G.; GONZALEZ, L.; TABLADA, M.; ROBLEDO, C. W. 2013. InfoStat versión. Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Disponible en: http://www.infostat.com.ar. [Fecha revisión: 23 junio 2014]         [ Links ].

FAZOLIN, M.; ESTRELA, J. L. V.; CAMPOS FILHO, M. D.; SANTIAGO, A. C. C.; FROTA, F. de S. 2007. Manejo integrado do mandarová-da-mandioca Erinnyis ello (L.) (Lepidoptera: Sphingidae): conceitos e experiências na região do Vale do Rio Juruá, Acre. Comunicado Técnico - Embrapa Acre, Rio Branco (Embrapa Acre. Documentos, 107). 45 p.         [ Links ]

FONSECA, F. S. 2001. Exigências térmicas e distribuição vertical de Leptopharsa heveae Drake & Poor, 1935 (Heteroptera: Tingidae) em seringueira. Dissertação (Mestrado em Entomologia) Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal. 89 p.         [ Links ]

FONSECA, F. S. 2009. Monintoramento de lagartas de mandarová da seringueira. Relatório pragas da seringueira na Plantações E. Michelin Ltda. Itiquira, MT (Brasil).         [ Links ]

GARZÓN, C. F. 2000. Principales enfermedades y plagas en el cultivo de caucho (Hevea brasiliensis) con énfasis en la Amazonia Colombiana. Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas- SINCHI. Ministerio del medio ambiente. Plan nacional de desarrollo alternativo – Plante. (Bogotá, Colombia). 63 p.         [ Links ]

GOLD, C. S.; ALTIERI, M. A.; BELLOTTIC, A. C. 1990. Effects of intercropping and varietal mixtures on the cassava hornworm, Erinnyis ello L. (Lepidoptera: Sphingidae), and the stemborer, Chilomima clarkei (Amsel) (Lepidoptera: Pyralidae), in Colombia. Tropical Pest Management 36: 362-367.         [ Links ]

GONçALVES, P. S.; ORTOLANI, A. A.; CARDOSO, M. 1997. Melhoramento genético da seringueira: uma revisão. Campinas: Instituto Agronômico. 55 p.         [ Links ]

GRUPO TÉCNICO PROCAUCHO - GTP. 2012. Manejo integrado de plagas enfermedades en el cultivo del caucho (Hevea brasiliensis) medidas para la temporada invernal. ICA. (Bogotá, Colombia). 32 p.         [ Links ]

HIGLEY, L. G.; PEDIGO, L. P.; OSTLIE, K. R. 1986. Degday: A program for calculation degree-days, and assumptions behind the degree-day approach. Environmental Entomology 13: 999- 1016.         [ Links ]        [ Links ]

INSTITUTO GEOGRÁFICO AGUSTÍN CODAZZI - IGAC. 2010. Caquetá, características geográficas. Imprenta nacional de Colombia. Bogotá, D. C. 373 p.         [ Links ]

INTERNATIONAL RUBBER STUDY GROUP, SI - IRSG. 2013. Rubber Statiscal Bulletin. Disponible en: http://www.rubberstudy.com/statistics.aspx. [Fecha revisión: 15 julio 2014]         [ Links ].

JUNQUEIRA, N. T. V.; PINHEIRO, E.; ALVES, R. T.; CELESTINO FILHO, P.; PEREIRA, A. V.; OLIVEIRA, M. A. S.; FIALHO, J. F.; GASPAROTTO, L. 1999. Controle biológico do percevejo-de-renda (Leptopharsa heveae Drake & Poor) em seringais de cultivo. Planaltina: Embrapa Cerrados. (Circular Técnica) 3: 30 p.         [ Links ]

LARA, F. M.; TANZINI, M. R. 1997. Nonpreference of the lace bug Leptopharsa heveae Drake e Poor (Heteroptera, Tingidae) for rubber tree clones. Anais da Sociedade Entomológica do Brasil 26: 429-434.         [ Links ]

LEÓN, M. G.; BELTRÁN, R. J. A.; CAMPOS, P. J. C. 2010. Enemigos naturales y manejo integrado del gusano cachón (Erinnyis ello) en el cultivo del caucho (Hevea brasiliensis). CORPOICA. 24 p.         [ Links ]

MARTÍNEZ, G. A.; GARCÍA, R. E. 2007. Sistemas agroforestales con plátano y su incidencia en la severidad de la sigatoka negra en zonas productoras de la Orinoquia. Boletín divulgativo. No. 07. CORPOICA - PRONATTA. 44 p.         [ Links ]

MELGAREJO, L. M.; HERNÁNDEZ, M. S.; BARRERA, J. A.; CARRILLO, M. 2006. Oferta y potencialidades de un banco de germoplasma del género Theobroma en el enriquecimiento de los sistemas productivos de la región amazónica. Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas - SINCHI. 224 p.         [ Links ]

MOREIRA, I. P. S. 1986. Biología da Leptopharsa heveae (Drake e Poor, 1935) e seus danos nas mudas de Hevea brasiliensis (Müell, 1932). Silvicultura (Brasil) 11: 47 p.         [ Links ]

PEREIRA, A. V.; PEREIRA, E. B. C.; FIALHO, J. F.; JUNQUEIRA, N. T. V. 1997. Seringueira em sistemas agroflorestais. Planaltina: Embrapa – CPAC. 45 p.         [ Links ]

PINHEIRO, J.; BATES, D.; SAIKAT, D.; DEEPAYAN, S.; R. DEVELOPMENT CORE TEAM. 2013. nlme: Linear and nonlinear mixed effects models. R. package version 3: 1-109.         [ Links ]

RINCÓN, S. O. 2012. Adopción de medidas para el manejo fitosanitario del cultivo de caucho natural. Convenio 00095-2012- SENA-SAC. 46 p.         [ Links ]

R CORE TEAM. 2013. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for statistical computing, Viena, Austria. Disponible en: http://www.R-project.org/. [Fecha revisión: 20 julio 2014]         [ Links ].

RIVANO, F.; MARTÍNEZ, M.; CEVALLOS, V.; CILAS, C. 2010. Assessing resistance of rubber tree clones to Microcyclus ulei in large-scale clone trials in Ecuador: a less time-consuming field method. European Journal of Plant Pathology 126: 541-552.         [ Links ]

SANTOS, R. S.; FREITAS, S. 2008. Parasitismo de Erythmelus tingitiphagus (Soares) (Hymenoptera: Mymaridae) em ovos de Leptopharsa heveae Drake and Poor (Hemiptera: Tingidae), plantios de seringueira (Hevea brasiliensis Müell. Arg.). Neotropical Entomology 37: 571-576.         [ Links ]

SANTOS, S. R.; COSTA, A. V.; SILVA, M. J.; FREITAS, S. 2012. Population dynamics of Leptopharsa heveae (Hemiptera: Tingidae) and Erythmelus tingitiphagus (Hymenoptera: Mymaridae) in rubber tree plants. Revista Colombiana de Entomología 38 (2): 314-319.         [ Links ]

STERLING, C. A.; RODRÍGUEZ, L. C. H. 2011. Nuevos clones de caucho natural para la Amazonia Colombiana: Énfasis en la resistencia al mal suramericano de las hojas (Microcyclus ulei). Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas – SINCHI. Bogotá, Colombia. 195 p.         [ Links ]

STERLING, C. A.; RODRÍGUEZ, L. C. H. 2012. Ampliación de la base genética de caucho de caucho natural con proyección para la amazonia colombiana: fase de evaluación en periodo improductivo a gran escala. Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas - SINCHI. Bogotá, Colombia. 147 p.         [ Links ]

STERLING, C. A.; RODRÍGUEZ, A. O. L.; CORREA, D. J. 2009. Evaluación fitosanitaria y resistencia en campo a Microcyclus ulei de Hevea brasiliensis en la Amazonia colombiana. Revista Colombia Amazónica 2: 79-90.         [ Links ]

STERLING, C. A.; RODRÍGUEZ, L. C. H.; BETANCURT, P. B.; MAZORRA, V. A.; DUSSAN, H. I.; GALINDO, L. C.; HERNÁNDEZ, J. E.; PLAZA, C. D.; POLO, M. F. H.; GAMBOA, T. A.; GAVIRIA, D. C.; MARTÍNEZ, O. 2011. Evaluación del desempeño y comportamiento fitosanitario de genotipos élites de H. brasiliensis de origen franco en campo clonal a pequeña escala CCPE. pp. 85-138. En: Sterling, C. A.; Rodríguez, L. C. H. (Eds.). Nuevos clones de caucho natural para la Amazonia Colombiana: Énfasis en la resistencia al Mal Suramericano de las Hojas (Microcyclus ulei). Capítulo 4. Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas – SINCHI. Digiprint Editores E.U. Bogotá. Colombia. 195 p.         [ Links ]

STERLING, C. A.; RODRÍGUEZ, L. C. H.; DUSSAN, H. I.; CORREA, D. J.; VARGAS, L. M. A.; CENTENO, C. A.; SÁNCHEZ, L. R.; RODRÍGUEZ, M. A. F.; PLAZA, C. D.; GAVIRIA, D. C.; SALAS, T. Y. M.; OSSA, M. E. O.; RUIZ, T. P. N.; CASTILLO, O. J. O. 2012. Evaluación fitosanitaria con énfasis en la resistencia a Microcyclus ulei de diez clones de caucho natural (Hevea brasiliensis) en campo clonal a gran escala CCGE. pp. 79-121. En: Sterling, C. A.; Rodríguez, L. C. H. (Eds.). Ampliación de la base genética de caucho natural con proyección para la Amazonia colombiana: fase de evaluación en periodo improductivo a gran escala. Capítulo 3. Instituto Amazónico de Investigaciones Científicas – SINCHI. Scripto S.A.S. Bogotá. Colombia. 147 p.         [ Links ]

TANZINI, M. 2006. Pragas dos seringais e seu controle. pp. 145- 151. In: Gonçalves, E. C. P.; Bacchiega, A. N. (Eds.). Ciclo de palestras sobre a heveicultura paulista, 5. São José do Rio Preto. Anais. Secretaria da Agricultura e Abastecimeno do Estado de São Paulo/Associação Paulista dos Produtores e Beneficiadores de Borracha.         [ Links ]

TANZINI, M. R.; LARA, F. M. 1998. Biología do percevejo-derenda- da-seringueira Leptopharsa heveae Drake e Poor (Heteroptera: Tingidae). Ecossistema (Brasil) 23: 65-67.         [ Links ]

VENDRAMIM, J. D. 1992. Praga de viveiros e jardins clonais de seringueira e seu controle. 158 p. In: Medrado, M. J. S.; Bernardes, M. S.; Costa, J. D.; Martins, A. N. (Eds.). Formação de mudas e plantio de seringueira. Piracicaba: FEALQ.         [ Links ]

 

Recibido: 07-sep-2014
Aceptado: 14-mar-2016

Creative Commons License All the contents of this journal, except where otherwise noted, is licensed under a Creative Commons Attribution License