Nuevos registros de Streblidae (Diptera: Hippoboscoidea) para México

New records of Streblidae (Diptera: Hippoboscoidea) for Mexico

ALAN CUXIM-KOYOC^1,2, ENRIQUE REYES-NOVELO^1,3, M. CRISTINA MACSWINEY^4,5 y PEDRO A. AGUILAR-RODRÍGUEZ^4,6

¹ Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi" Universidad Autónoma de Yucatán. Av. Itzáes por 59 No. 490 Centro, C.P. 97000, Mérida, Yucatán, México.
² Biólogo.
³ Doctor en Ciencias Agropecuarias. enrique.reyes@correo.uady.mx, autor para correspondencia.
⁴ Centro de Investigaciones Tropicales, Universidad Veracruzana, Casco de la Ex Hacienda Lucas Martín, Privada de Araucarias S/N, Col. Periodistas, C.P. 91019, Xalapa, Veracruz, México.
⁵ Doctora en Ecología Animal.
⁶ Maestro en Ecología Tropical.

Se reportan dos nuevos registros de moscas ectoparásitas de murciélagos (Diptera: Streblidae) para México (Trichobius brennani y Anatrichobius scorzai), así como otros seis nuevos registros para el estado de Veracruz, recolectados sobre sus murciélagos hospederos pertenecientes a las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae. De acuerdo con esta información, se actualiza la lista de Streblidae para México a 51 especies, de las cuales 23 se distribuyen en el Estado de Veracruz.

Key words: Anatrichobius. Myotis. Trichobius. Sturnira. Veracruz.

ABSTRACT

Trichobius brennani and Anatrichobius scorzai are reported as two new records of ectoparasite bat flies (Diptera: Streblidae) from Mexico. Six new species are recorded for the state of Veracruz as well, having been collected on hosts belonging to the families Phyllostomidae and Vespertilionidae. According to these records, the list of Streblidae for Mexico increases to 51 species, 23 of which are distributed in the state of Veracruz.

Palabras clave: Anatrichobius. Myotis. Trichobius. Sturnira. Veracruz.

Introduction

Las moscas hematófagas de la familia Streblidae (Superfamilia Hippoboscoidea), conforman un grupo de insectos ectoparásitos estrictos del orden Chiroptera (Dick y Dittmar 2014). Petersen et al. (2007 y citas en éste), basados en un análisis molecular, sugieren que la familia es un grupo parafilético. La familia está dividida en cinco subfamilias: Brachytarsininae, Ascodipterinae, Nycterophiliinae, Trichobiinae y Streblinae, de las cuales las dos primeras son exclusivas del Viejo Mundo, y las últimas tres lo son del Nuevo Mundo (Wenzel et al. 1966; Dick y Miller 2010).

Las especies de Streblidae interactúan estrechamente con sus hospederos murciélagos, ya que su ciclo de vida y su morfología se han adaptado a los hábitos de éstos, facilitando su condición de ectoparásitos (Dick y Dittmar 2014). Entre estas adaptaciones se encuentran la reducción alar, el desarrollo de estructuras de sujeción al pelaje del hospedero, la disminución de la capacidad visual y modificaciones en el desarrollo postembrionario, el cual ocurre dentro del abdomen de la hembra, donde la larva se alimenta de glándulas especializadas que secretan un líquido nutritivo (Dittmar et al. 2015). Cuando la larva completa su desarrollo, la hembra larviposita en el sustrato de percha del murciélago (en cuevas o en vegetación) y de inmediato la larva muda para dar lugar a la pupa dentro de la exuvia larval (pupario), del cual emerge un imago, que se alimentará de sangre de murciélago (Wenzel et al. 1966).

Los trabajos más completos sobre la taxonomía de Streblidae y su relación con los hospederos en América fueron publicados por Wenzel et al. (1966) y Wenzel (1976). A nivel mundial, se han registrado cerca de 230 especies para esta familia (Dick y Patterson 2006). En México, destacan los trabajos de Guerrero y Morales-Malacara (1996) y Whitaker y Morales-Malacara (2005), en los cuales se registran un total de 43 especies. Actualmente el trabajo de Cuxim-Koyoc et al. (2015) desarrollado en el estado de Yucatán, amplió el listado para el país a 49 especies (cerca del 21 % de la riqueza de esta familia a nivel mundial). Para el estado de Veracruz, se conocen 17 especies de Streblidae: Hoffmann (1953) reportó a Trichobius dugesii Townsend, 1891 y Paraeuctenodes longipes Pessôa y Guimarães, 1937; Wenzel (1970) reporta dos especies más, Trichobius joblingi Wenzel, 1966 y T. parasiticus Gervais, 1844; y Guerrero y Morales-Malacara (1996) adicionaron trece especies, de las cuales Trichobius hoffmannae Guerrero y Morales-Malacara, 1996 resultó una especie nueva para la ciencia, mientras que T. johnsonae Wenzel,1966, T. leionotus Wenzel, 1976, T. sparsus Kessel, 1925 y Speiseria magnioculus Wenzel, 1976 fueron nuevos registro para México (las especies restantes que estos autores reportan para el Estado son T. intermedius Peterson y Hurka, 1974, T. sphaeronotus Jobling, 1939, T. yunkeri Wenzel, 1966, Nycterophilia coxata Ferris, 1916, N. fairchildi Wenzel, 1966, N. mormoopsis Wenzel, 1976, N. natali Wenzel, 1966, N. parnelli Wenzel, 1966).

En el presente trabajo se reportan dos nuevos registros de especies de Streblidae para México, y seis nuevos adicionales para el estado de Veracruz, con el objetivo de contribuir al conocimiento de la diversidad de especies de estos ectoparásitos en México.

Materiales y métodos

Sitio de estudio. El estudio se llevó a cabo en un fragmento de Bosque Mesófilo de Montaña (BMM) en el Rancho "La Luciérnaga" (19°31’12.9"N, 96°59’17.9"O) en el Municipio de Tlalnelhuayocan, zona central del estado de Veracruz, México, a una altitud entre los 1.500 y los 1.700 msnm (Mehltreter et al. 2005). La precipitación anual es de 1650 mm, con un periodo seco entre noviembre y abril. La temperatura media es de 14 °C (Williams-Linera 2002). En el sitio predominan árboles de Quercus spp. (Fagaceae), Liquidambar styraciflua L. (Hamamelidaceae) y Clethra mexicana A. DC. (Clethraceae), así como arbustos y enredaderas de diversas especies.

Captura de murciélagos. El trabajo de campo se realizó de marzo a abril de 2011 y se repitió en el 2012, en el marco de un estudio sobre la polinización de la bromelia quiropterófila Tillandsia macropetala Wawra (ver Aguilar-Rodríguez et al. 2014). Se llevaron a cabo seis noches de muestreo con redes de niebla de 12 x 3 m. (Meyer et al. 2011). Las redes fueron abiertas a las 19:00 horas y cerradas seis horas después. Los murciélagos capturados fueron individualizados en bolsas de tela, las cuales solamente se emplearon una vez en la misma noche. Posterior a su captura, se procedió a la identificación de los murciélagos con guías de campo (Medellín et al. 2008; Reid 2009), siguiendo la taxonomía de Simmons (2005) y Velazco y Patterson (2013).

Colecta de Streblidae. Los murciélagos fueron revisados vivos para la obtención de los ectoparásitos y posteriormente liberados. Los dípteros fueron extraídos y colocados en viales con alcohol al 75 % para su preservación y transporte al laboratorio. Los ejemplares se encuentran bajo resguardo del Laboratorio de Zoonosis y Otras Enfermedades Transmitidas por Vector [LZOO] del Centro de Investigaciones Regionales "Dr. Hideyo Noguchi" de la Universidad Autónoma de Yucatán. Los ejemplares fueron preservados en solución de etanol al 70 %. Para la determinación taxonómica de los dípteros se utilizaron los criterios de Wenzel et al. (1966) y Wenzel (1976). Las especies de Streblidae se listan alfabéticamente siguiendo la propuesta nomenclatural de Wenzel y Peterson (1987). Además, en el material examinado se presenta el número de especímenes de cada sexo, hospedero y datos de colecta, así como comentarios taxonómicos y de distribución cuando se consideró apropiado.

Resultados

Se capturaron un total de 33 murciélagos pertenecientes a cinco especies de la familia Phyllostomidae (Anoura geoffroyi Gray, 1838, Artibeus lituratus Olfers, 1818, Carollia sowelli Baker, Solari & Hoffmann, 2002, Diphylla ecaudata Spix, 1823 y Sturnira hondurensis Goodwin, 1940) y una de la familia Vespertilionidae (Myotis volans [Allen, 1866]), de los cuales se extrajeron 20 moscas de la familia Streblidae pertenecientes a siete géneros y ocho especies. A continuación se presenta el listado completo de las especies de Streblidae identificadas.

Familia Streblidae Kolenati, 1863
Subfamilia Trichobiinae Jobling, 1936
Género Anatrichobius Wenzel, 1966
Anatrichobius scorzai Wenzel, 1966.

Material examinado. 1♀. MÉXICO. Veracruz, Rancho La Luciérnaga. ex Myotis volans. 9-abr-2011.

Comentarios. El género fue descrito por Wenzel et al. (1966) para una especie braquíptera, Anatrichobius scorzai Wenzel, la cual tiene algunas similitudes con las especies del género Joblingia Dybas y Wenzel y del género Aspidoptera Coquillett (Graciolli 2003). Wenzel (1976) menciona que los hospederos principales para esta especie son Myotis keaysi Allen, 1914 y Myotis oxyotus (Peters, 1867). El género permaneció muchos años como monotípico, sin embargo, Graciolli (2003) describe a Anatrichobius passosi como parásito de Myotis nigricans (Schinz, 1821) en el sureste de Brasil, el cual se diferencia de A. scorzai por tener la sutura notopleural esclerotizada y pigmentada (membranosa en A. scorzai), las hembras con el terguito VII ausente (presente en A. scorzai) y los machos con el esternito V ausente. Postgonitos con tres sedas largas ventralmente (esternito V presente y dos sedas largas en A. scorzai). En este estudio, A. scorzai se encontró parasitando a Myotis volans. Se le conoce hasta el momento de Argentina, Colombia, Costa Rica, Honduras, Panamá, Perú y Venezuela (Graciolli 2003), por lo que este material representa un nuevo registro para México.

Género Aspidoptera Coquillett, 1899
Aspidoptera delatorrei Wenzel, 1966.

Material examinado. 1♀. MÉXICO. Veracruz, Rancho La Luciérnaga. ex Sturnira hondurensis, 9-abr-2011.

Comentarios. Es un parásito característico de murciélagos del género Sturnira, a los cuales parasita por toda Centroamérica, distribuyéndose solo hasta el occidente de Venezuela (Guerrero 1995b; Autino et al. 2014) en América del Sur. En México se le ha reportado en los estados de Chiapas, Jalisco (Wenzel 1970), Oaxaca (Guerrero y Morales-Malacara 1996) y Yucatán (Cuxim-Koyoc et al. 2015), por lo que este material representa un nuevo registro para el estado de Veracruz.

Género Megistopoda Macquart, 1852 Megistopoda proxima (Séguy, 1926).

Material examinado. 1♂, 1♀. MÉXICO. Veracruz, Rancho La Luciérnaga. ex Carollia sowelli. 24-mar-2011; 1♂. ex S. hondurensis. 9-abr-2011; 1♂, 2♀♀. ex S. hondurensis. 9-abr- 2011.

Comentarios. Parásito característico de murciélagos del género Sturnira. Hasta ahora M. proxima era considerado un parásito específico de Sturnira lilium (Geoffroy, 1810) (Dick 2013). El ejemplar colectado sobre C. sowelli puede ser resultado de una transferencia accidental de un hospedero a otro o una contaminación cruzada a causa del método de muestreo empleado (Dick 2007). Actualmente esta especie conforma un complejo que necesita ser revisado taxonómicamente (Dick 2013). En México se le ha reportado en los estados de Chiapas, Jalisco (Wenzel 1970) y Yucatán (Cuxim-Koyoc et al. 2015), por lo que este material representa un nuevo registro para el estado de Veracruz.

Género Paratrichobius Costa Lima, 1921 Paratrichobius longicrus (Ribeiro, 1907).

Material examinado. 2♀♀. MÉXICO. Veracruz, Rancho La Luciérnaga. ex Artibeus lituratus. 9-abr-2011.

Comentarios. La especie se colectó sobre Artibeus lituratus, hospedero sobre el cual en México también ha sido registrada Trichobius intermedius Peterson y Hurka, 1974 (Whitaker y Morales-Malacara 2005). Las especies de este género se pueden diferenciar de Trichobius por la longitud del fémur posterior y por presentar una fila de espinas fuertes en la cara interna del profémur (Wenzel et al. 1966). Guerrero (1994) considera que P. longicrus representa un complejo de especies que aún debe ser aclarado taxonómicamente con métodos modernos y con la revisión de material colectado a lo largo de su área de distribución. Sin embargo, la especie nominal continúa siendo válida y los caracteres descritos por Wenzel et al. (1966) concuerdan apropiadamente con los ejemplares examinados. Esta especie se ha reportado para México únicamente en el estado de Tlaxcala (Guerrero y Morales- Malacara 1996), por lo que este material representa un nuevo registro para el estado de Veracruz.

Género Trichobius Gervais, 1844
Trichobius brennani Wenzel, 1966.

Material examinado. 1♂, 1♀. MÉXICO. Veracruz, Rancho La Luciérnaga. ex Sturnira hondurensis. 9-abr-2011.

Comentarios. De acuerdo con Wenzel et al. (1966) esta especie es cercana a Trichobius phyllostomae Kessel, 1925 de la cual se puede separar por presentar dos sedas pequeñas en el margen posterior de cada lóbulo occipital de la cabeza, y porque tiene una línea de sedas cortas en el margen posterior del lóbulo lateral del tergo I + II, en lugar de dos filas irregulares. Además, el tergo VII de la hembra posee sólo un par de sedas cortas, mientras que el postgonito del macho es curvado apicalmente con pocas microsedas submarginales. Esta especie es un parásito característico de Sturnira ludovici (= S. hondurensis) (Wenzel et al. 1966). La especie sólo se conoce hasta el momento para Panamá (Wenzel et al. 1966; Guerrero 1995a), por lo que estos ejemplares representan un nuevo registro para México.

Trichobius diphyllae Wenzel, 1966.

Material examinado. 2♂♂, 3♀♀♀. MÉXICO. Veracruz, Rancho La Luciérnaga. ex Diphylla ecaudata, 9-abr-2011.

Comentarios. Esta especie es un parásito característico de Diphylla ecaudata, y al parecer se asocia con esta especie a lo largo de toda su área de distribución (Guerrero 1995a). De acuerdo con Wenzel et al. (1966) es una especie morfológicamente parecida a T. dugesioides Wenzel, 1966 y a T. furmani Wenzel, 1966 ya que al igual que éstas, el macho presenta un postgonito erguido dorsalmente. Sin embargo, T. diphyllae se puede diferenciar por las sedas extremadamente finas y cortas del área discal del prescudo y del escudo. En México ha sido reportada en el estado de Quintana Roo (Wenzel et al. 1966; Wenzel 1970) y Yucatán (Cuxim-Koyoc et al. 2015), parasitando a D. ecaudata. Este material representa un nuevo registro para el estado de Veracruz.

Subfamilia Streblinae Speiser, 1900
Género Anastrebla Wenzel, 1966
Anastrebla modestini Wenzel, 1966.

Material examinado. 2♂♂. MÉXICO. Veracruz, Rancho La Luciérnaga. ex Anoura geoffroyi, 24-mar-2011. Comentarios. Guerrero (1996) comentó que existen caracteres suficientes para considerar a éste como un género completamente distinto a Paraeuctenodes y Strebla. Actualmente el género comprende cinco especies descritas, Anastrebla caudiferae Wenzel, 1976, Anastrebla mattadeni Wenzel, 1966, Anastrebla modestini Wenzel, 1966, Anastrebla nycteridis Wenzel, 1966, y Anastrebla spurrelli Wenzel, 1976 (Dick 2013). Solamente A. modestini ha sido colectada en México parasitando a Anoura geoffroyi, en el Estado de México y en Sinaloa (Wenzel et al. 1966; Guerrero y Morales-Malacara 1996), por lo que representa un nuevo registro para el estado de Veracruz.

Género Strebla Wiedemann, 1824
Strebla diphyllae Wenzel, 1966.

Material examinado. 1♂. MÉXICO. Veracruz, Rancho La Luciérnaga. ex Diphylla ecaudata, 9-abr-2011.

Comentarios. Esta especie se presenta comúnmente en D. ecaudata y al parecer se ha registrado a lo largo de toda su área de distribución (Wenzel et al. 1966). En México se le ha reportado en los estados de Querétaro, San Luis Potosí y Yucatán (Wenzel 1970), por lo que este material representa un nuevo registro para el estado de Veracruz.

Discusión

El presente trabajo se restringe a un pequeño número de especies de murciélagos capturados. Sin embargo, se reporta a Trichobius brennani y Anatrichobius scorzai como nuevos registros para el país, parasitando a especies de las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae, respectivamente. Así mismo se amplía la distribución en México para Trichobius diphyllae, Paratrichobius longicrus, Megistopoda proxima, Aspidoptera delatorrei, Strebla diphyllae y Anastrebla modestini. Estos registros incrementan el número de Streblidae reportado para México a 15 géneros y a 51 especies (23 especies en Veracruz), lo cual representa el 51,5 % de las 99 especies conocidas para la región de México y Centroamérica listadas por Dick y Miller (2010).

A pesar de que la familia Streblidae se encuentra ampliamente distribuida en el Neotrópico, y que la distribución de estas especies está estrechamente relacionada con la de sus hospederos (Wenzel et al. 1966; Dick y Patterson 2007) como lo demuestran las filogenias paralelas entre estos organismos (Patterson et al. 1998), los registros de estas moscas ectoparásitas aún son escasos en la mayor parte de sus áreas de distribución (Dick y Patterson 2006; Autino et al. 2009). Esto es particularmente cierto para México, en donde sólo se cuenta con las listas publicadas por Guerrero y Morales-Malacara (1996), Tlapaya-Romero et al. (2015), Whitaker y Morales-Malacara (2005) y Cuxim-Koyoc et al. (2015).

Lo anterior muestra la necesidad de continuar realizando inventarios sobre Streblidae para conocer su riqueza, entender su distribución y profundizar en el estudio de las relaciones que mantienen con sus hospederos murciélagos, así como para el entendimiento de sus relaciones filogenéticas y evolutivas.

Conclusión

El presente trabajo enlista dos nuevos registros de Strebliedae para la fauna de México y aumenta el conocimiento de su distribución en el país para otras seis especies, incrementando a 51 especies la riqueza de estos dípteros en México.

Agradecimientos

Agradecemos a Luz María Ordiales, Juan Manuel Pech, y Zuemy Vallado por su apoyo en el trabajo de campo. El presente trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (No. 59406 otorgado a P.A.A.- R.). El permiso de colecta (SGPA/DGVS/02294/11) fue otorgado por la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales.

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Recibido: 30-oct-2015
Aceptado: 22-ago-2016