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Revista Colombiana de Entomología

versão impressa ISSN 0120-0488

Rev. Colomb. Entomol. vol.44 no.2 Bogotá jul./dez. 2018

https://doi.org/10.25100/socolen.v44i2.7315 

Sección Médica

Variación poblacional de Rhodnius prolixus (Reduviidae: Triatominae) en Attalea butyracea (Arecaceae) en la Orinoquia colombiana

Population variation of Rhodnius prolixus (Reduviidae: Triatominae) in Attalea butyracea (Arecaceae) in the Colombian Orinoquia region

Plutarco Urbano1 

Eduwin Hincapié2 

Víctor Manuel Ângulo3 

Lyda Esteban4 

Luís Alberto Núñez-Avellaneda5 

1 Biólogo, M. Sc., Unitrópico, Grupo de Investigaciones Biológicas de la Orinoquia, GINBIO. Carrera 19 N° 39-40 Yopal, Casanare, Colombia, plurbanus@gmail.com.

2 Biólogo, M. Sc., Unitrópico, Carrera 19 N° 39-40 Yopal, Casanare, Colombia, ehincapiep@hotmail.com.

3 Médico, M. Sc., Universidad Industrial de Santander, Centro de Investigaciones en Enfermedades Tropicales, CINTROP. Sede UIS, Km 2 vía Guatiguará, Piedecuesta, Santander, Colombia. Teléfono: (57) 76563971; Fax: (57)76041196, pitorio@hotmail.com.

4 Biólogo, M. Sc., Universidad Industrial de Santander, Piedecuesta, Colombia. Centro de Investigaciones en Enfermedades Tropicales, CINTROP. Sede UIS, Km 2 vía Guatiguará, Piedecuesta, Santander, Colombia. lestebanar@hotmail.com.

5 Biólogo, Ph. D. Grupo de Investigación en Bioprospección y Conservación Biológica, Universidad de La Salle. Carrera 2 N° 10-70, Bogotá, D. C., Colombia. Teléfono: (57) 13535360, lanunez@unisalle.edu.co.


Resumen

El objetivo de esta investigación fue determinar la densidad poblacional de Rhodnius prolixus y de sus estadios de desarrollo, en bosques naturales de Attalea butyracea a lo largo de un periodo hidrológico, en ecosistemas de sabana inundable de la Orinoquia colombiana. Se muestrearon 120 palmas durante un año, usando trampas cebo vivo para Triatominae. Se halló que R. prolixus presenta alta densidad poblacional durante todo el año; que aumenta en época de bajas lluvias y disminuye en los meses de mayor precipitación. También se encontró que todos los estadios de desarrollo están presentes durante todo el año, aunque con diferencias en su representatividad, mostrando una disminución de la densidad a medida que aumenta la etapa de desarrollo. Por otra parte, se observaron altos índices de infestación, colonización y agrupamiento. Lo anterior sugiere que la especie presenta estabilidad de sus poblaciones en bosques de A. butyracea a pesar de la época climática, además de éxito reproductivo y, por ende, con individuos en capacidad de dispersión y colonización de otros micro hábitats en cualquier momento sin importar la condición climática.

Palabras clave: Chinches; Casanare; palmas; bosques naturales

Abstract

The objective of this study was to determine the population density of Rhodnius prolixus and its developmental stages in natural forests of Attalea butyracea during a hydrological period in flooded savanna ecosystems of the Colombian Orinoquia region. One hundred twenty (120) palms were sampled over a period of one year using live bait traps for Triatomine bugs. Sampling showed that R. prolixus presents a high population density throughout the year, which increases during periods of low rainfall and decreases during the months of greatest precipitation. It was also found that all developmental stages of R. prolixus are presented throughout the year, although there are differences in their representation; showing decreases in density as developmental stages advance. Additionally, infestation, colonization and clustering were observed. The above suggests that the species presents population stability in A. butyracea forests without regard to climatic period, as well as reproductive success; thus individuals have the capacity to disperse and colonize other microhabitats at any time, regardless of climatic condition.

Key words: Bugs; Casanare; palms; natural forests

Introducción

La variación temporal de una especie se observa a través del estudio de la fluctuación de su presencia y densidades poblacionales a través del tiempo (Morris 1960) dado que es una respuesta a cambios ambientales, disturbios de hábitat y competencias inter e intra específicas (Schowalter 2006). En ese sentido, muchos insectos son sensibles a cambios ambientales como temperatura y humedad que acompañan a los eventos de cambio de estacionalidad; sin embargo, algunas especies como las de la subfamilia Triatominae (Hemiptera: Reduviidae) mitigan la exposición de sus poblaciones a dichas condiciones adversas desarrollando respuestas adaptativas fisiológicas y etológicas en función de los distintos micro hábitats y como estrategia de evasión a condiciones poco favorables de las épocas climáticas (Zeledón y Rabinovich 1981; Schowalter 2006; Schofield y Galvão 2009).

En ese contexto, las principales adaptaciones fisiológicas desarrolladas por especies de la subfamilia Triatominae consisten en una variación de los periodos ninfales, tasas de muda y de eclosión de huevos, longevidad de adultos, número de posturas y periodos de inanición (Zeledón y Rabinovich 1981). En cuanto a las adaptaciones etológicas los triatominos tienden a migrar de sus ecotopos originarios en algunas épocas climáticas adversas en búsqueda de alimento o refugio (Noireau y Dujardin 2001). Estas adaptaciones se reflejan en las características estructurales de la población durante un periodo de tiempo y son muy variables en especies asociadas a palmas (Zeledón y Rabinovich 1981), lo cual ha sido observado en Rhodnius neglectus (Lent, 1954), R. robustus (Larousse, 1927) y R. pallencens (Barber, 1932), especies que presentan diferentes densidades poblacionales dependiendo de la época climática (Pizarro y Romaña 1998; Longa y Scorza 2005; Gurgel-Gonçalves y Cuba-Cuba 2007).

Los estudios de D’Alessandro et al. (1984), Gurgel-Goncalves et al. (2004) y Abad-Franch et al. (2005) entre otros, han evidenciado que las palmas silvestres son ecotopos naturales de triatominos, principalmente de especies del género Rhodnius ya que les generan condiciones microclimáticas estables que permiten que las densidades poblacionales no varíen en función de la época climática. Además, las palmas, dadas sus características morfológicas y la posibilidad de anidación permanente de fauna silvestre que aprovecha la cantidad de biomasa que dichas plantas producen, generan las condiciones ideales como reservorios naturales de dichos insectos. Esto, garantiza la existencia de poblaciones estables durante todo el año aún en zonas con estacionalidad marcada (Romaña et al. 1999; Gaunt y Miles 2000; Galvao et al. 2003). En este contexto, la observación de la variación estructural de los estadios de desarrollo en función de la temporada climática es útil para determinar las épocas en las cuáles hay mayor cantidad de individuos en capacidad de dispersarse hacia otros ecotopos, incluyendo la vivienda humana (Pizarro y Romaña 1998) y adquiere una connotación epidemiológica por la capacidad del insecto de portar el parásito causal de la enfermedad de Chagas. Además, el análisis de las estructuras de edades de triatominos es muy útil para evaluar posibles ensayos de control, ya que determina los periodos de reproducción de la población (Gurgel-Gonçalves et al. 2004).

En consecuencia, el objetivo de esta investigación fue determinar la densidad poblacional y de los estadios de desarrollo de R. prolixus (Stål, 1859) asociados a bosques naturales de Attalea butyracea (Mutis ex L.f., Wess.Boer), a lo largo de un periodo hidrológico en ecosistemas de sabana inundable de la Orinoquia colombiana.

Materiales y métodos

Área de estudio

Los muestreos se realizaron en la finca Madrid, vereda el Viso, Municipio de Maní Casanare (4º94’38”N y 72º39’22”O a 200 msnm) que según Romero et al. (2004) corresponde a un bosque alto denso en plano de inundación del río Unete a 200 msnm (Fig. 1). Esta zona se caracteriza por presentar una marcada estacionalidad de régimen unimodal, con un periodo de altas lluvias de abril a octubre y otro de bajas lluvias durante los cinco meses restantes del año. La temperatura media anual es 27 °C y la precipitación media mensual es 204,9 mm (IDEAM 2012).

Figura 1 Ubicación geográfica de la finca Madrid en el municipio de Maní, Casanare, Colombia, donde se realizaron los muestreos para determinar la variación poblacional de Rhodnius prolixus en un bosque de Attalea butyracea. La estrella color naranja señala el punto de muestreo y el círculo color naranja está señalando el casco urbano del municipio. 

Métodos

Los muestreos se realizaron durante 12 meses, desde septiembre de 2008 a agosto de 2009, en los cuales se muestrearon 10 palmas de A. butyracea cada mes. Para seleccionar las palmas se estableció, al azar, un transecto distinto cada mes al interior del boque y utilizando el método de punto central y vecino más cercano planteado por Gentry (1982), se determinaron los individuos a examinar. La recolección de los triatominos se realizó utilizando trampas cebo vivo dispuestas en la corona de cada una de las palmas muestreadas, desde las 18:00 h hasta las 06:00 h del día siguiente cada mes, logrando un periodo de exposición de 12 h por palma (Angulo y Esteban 2011). Se registraron la presencia y abundancias de R. prolixus en cada uno de los estadios de desarrollo a lo largo de los 12 meses de muestreo. La identificación taxonómica se realizó utilizando las claves de Lent y Wygodzinsky (1979) y Carcavallo et al. (1998) y también por comparación con la colección de referencia del laboratorio de entomología del Centro de Investigaciones en Enfermedades Tropicales (CINTROP) de la Universidad Industrial de Santander.

Análisis de datos

Se realizaron pruebas de Shapiro-Wilk para determinar los supuestos de normalidad de los datos, a partir del cual se realizó un análisis comparativo de las densidades registradas entre los meses muestreados utilizando Kruskal-Wallis como estadístico de prueba. Además, utilizando valores absolutos se realizó un análisis no paramétrico de comparación múltiple Dunn, para determinar la variación entre sí de la densidad poblacional por cada mes muestreado. Se realizaron gráficas de las densidades de cada estadio de desarrollo a lo largo del muestreo y del comportamiento de la densidad poblacional frente a la precipitación a lo largo de un periodo hidrológico. Por otra parte, se calcularon los índices de infestación, colonización, agrupamiento, densidad e índice adulto ninfa según los parámetros utilizados por Suárez_Dávalos et al. (2010) y Angulo et al. (2013). Para el análisis de datos se utilizó el programa estadístico Statistica 6.0 y GraphPad Prism 5.0 para las gráficas. Todos los análisis se realizaron bajo un nivel de significancia del 95 % (P < 0,05).

Resultados

En total se recolectaron 1323 individuos identificados como Rhodnius prolixus, 246 ninfas de primer estadio (N1) (19 %), 327 de segundo (N2) (25 %), 305 de tercero (N3) (23 %), 199 de cuarto (N4) (15 %), 158 de quinto (N5) (12 %) y 88 adultos (7 %). Se observó presencia de todos los estadios de desarrollo a largo del periodo de muestreo y según la prueba de Kruskal-Wallis (P = 0,0041) hay diferencias significativas en las densidades recolectadas entre meses de muestreo. Según la prueba múltiple de Dunn (P = 0,0001) febrero registró una densidad poblacional significativamente mayor frente a los demás meses (Fig. 2).

Figura 2 Variación de la densidad poblacional (número de individuos/palma) de Rhodnius prolixus a lo largo del periodo de muestreo. Las líneas superiores e inferiores de cada caja representan los datos máximos y mínimos, respectivamente; la línea media de las cajas representa la mediana de cada uno de los grupos de datos. El asterisco (*) indica diferencias significativas (P = 0,0001), según la prueba de Dunn. Los meses de muestreo desde septiembre a diciembre corresponden al año 2008 y desde enero a agosto al 2009. 

Se observaron diferencias significativas de algunos estadios de desarrollo (Kruskal_Wallis, P = 0,0056), como en los estadios N2 y N3 que presentan densidades mayores a los demás estadios (Dunn, P = 0,0001) (Fig. 3). No obstante, es importante resaltar la presencia a lo largo del periodo de muestreo de todos los estadios de desarrollo, ya que cada mes, por lo menos un individuo de cada estadio fue recolectado. La representatividad de los estadios de desarrollo varió a lo largo del muestreo donde los meses más disímiles fueron octubre, marzo, abril y mayo, aunque sin diferencias significativas frente a los demás (Fig. 4).

Figura 3 Densidad de los estadios de desarrollo de Rhodnius prolixus (número de individuos/palma). Las líneas superiores e inferiores de cada caja representan los datos máximos y mínimos, respectivamente; la línea media de las cajas representa la mediana de cada uno de los grupos de datos. El asterisco (*) indica diferencias significativas (P = 0,0001), según la prueba de Dunn. Los estadios de desarrollo estan representados así: primero (N1), segundo (N2), tercero (N3), cuarto (N4), quinto (N5) y adultos (AD). 

Figura 4 Número total de individuos de Rhodnius prolixus recolectado por cada estadio de desarrollo a lo largo del periodo de muestreo. Los estadios de desarrollo están representados así: primero (N1), segundo (N2), tercero (N3), cuarto (N4), quinto (N5) y adultos (AD) y los meses de muestreo desde septiembre a diciembre corresponden al año 2008 y desde enero a agosto al 2009. 

A nivel poblacional se observa que la densidad de R. prolixus es menor en meses que presentan mayor precipitación, con una marcada densidad poblacional en febrero el cual corresponde a uno de los meses con menor precipitación (Fig. 5). Por otra parte, se calcularon los siguientes índices: de infestación del 96,7 %, de colonización del 98,27 %, de agrupamiento de 11,4 individuos por palma, de densidad de 11,0 individuos por palma y de adulto ninfa de 0,07 individuos.

Figura 5 Variación de la poblacional de Rhodnius prolixus y la precipitación media mensual en la zona de muestreo. La línea seguida representa la densidad de R. prolixus registrada en el muestreo mientras la punteada los promedios mensuales de precipitación en milímetros del periodo 2007- 2008, estación Tamarindo, Casanare (IDEAM 2012). Los meses de muestreo de R. prolixus desde septiembre a diciembre corresponden al año 2008 y desde enero a agosto corresponden al 2009. 

Discusión

Algunas investigaciones han demostrado que la asociación entre R. prolixus y A. butyracea ocurre ya que estas palmas, regulan la variación de los cambios climáticos generando hábitat con micro-climas estables para el desarrollo de colonias de triatominos (Romaña et al. 1999; Gaunt y Miles 2000; Teixeira et al. 2001; Heger et al. 2006), lo cual podría explicar la presencia de todos los estadios de desarrollo durante todo el año (Fig. 3) y el alto índice de colonización e infestación registrado en la investigación. Además, las palmas actúan como fuente de transformación de energía en el bosque produciendo gran cantidad de flores y frutos lo que atrae a muchas especies de vertebrados que sirven como hospederos de estos insectos, lo cual le ha permitido a especies como R. prolixus condicionar su historia de vida a dicho micro hábitat, logrando constituir colonias estables en el tiempo y tener un éxito biológico (Romaña et al. 1999; Gaunt y Miles 2000). En ese sentido, los resultados encontrados en esta investigación sobre las altas densidades de R. prolixus a lo largo del muestreo (Fig. 2) y registro de todos sus estadios de desarrollo en las dos épocas climáticas (Fig. 4), nos muestran una estabilidad temporal de sus poblaciones en bosques naturales de A. butyracea. Por otra parte, la estabilidad temporal y la densidad tanto poblacional, como de cada uno de los estadios de desarrollo de R. prolixus observadas, podrían estar reflejando una eficiente utilización del micro hábitat ofertado por A. butyracea, dado que especies como R. prolixus son estrategas reproductivos tipo k, capaces de condicionar su historia de vida a las características del micro hábitat, logrando el mantenimiento de sus colonias y el éxito biológico de la especie (Zeledón y Rabinovich 1981; Schofield y Galvão 2009), incluso en hábitats como las copas de las palmas que a pesar de presentar ambientes estables, logran una rápida saturación de su capacidad de carga (Schofield y Galvão 2009).

Particularmente en triatominos se ha observado que especies como R. neglectus y R. robustus que viven en palmas de Mauritia flexuosa (L. f., 1782) presentan mayores densidades en periodos de bajas lluvias (Gurgel-Gonçalves et al. 2004; Longa y Scorza 2005). Nuestras observaciones muestran datos similares dado que, aunque la representatividad fue similar tanto en el periodo de bajas como de altas lluvias, febrero presentó densidades significativamente mayores a las recolectadas en los demás meses de muestreo (Fig. 2). Por otra parte, la disminución marcada de la densidad poblacional en los meses de altas lluvias y un aumento leve en los meses de bajas lluvias como diciembre, enero y febrero (Fig. 5) puede indicar que R. prolixus no es afectado a nivel de su presencia por la variación de las condiciones ambientales en esta zona, lo que concuerda con lo observado para R. pallencens que habita A. butyracea (Pizarro y Romaña 1998), pero si se afecta en cuanto a su densidad poblacional de forma inversa a los valores de precipitación de las zonas de muestreo.

En este contexto, algunas investigaciones han demostrado que los valores de temperatura y humedad en las axilas y base de las hojas de palmas son más estables que los del ambiente externo (Heger et al. 2006; Urbano et al. 2015). Esta estabilidad micro climática le permite a los triatominos desarrollar su ciclo de vida sin interrupciones dadas por la variación estacional de la zona geográfica (Gurgel-Gonçalves et al. 2004). En consecuencia, las condiciones micro climáticas que estaría generando A. butyracea en esta zona le habría evitado a R. prolixus, restringir o volver estacionales sus ciclos de vida y, por lo tanto, se registra la presencia de todos sus estadios de desarrollo a lo largo del periodo hidrológico, como una expresión de su éxito biológico al colonizar estos ecotopos (Fig. 4). Sin embargo, la diferencia en la representatividad de los estadios de desarrollo observada (Fig. 4), podría deberse a condiciones de baja disponibilidad de alimento en el bosque dado que se ha demostrado que en condiciones de laboratorio R. prolixus puede variar la duración de sus estados de desarrollo como respuestas fisiológicas a la variación de la disponibilidad de recurso (Arévalo et al. 2007). También se ha observado que a medida que avanza la metamorfosis disminuyen los porcentajes de supervivencia de los estados de desarrollo (Canale et al. 1998). Esto explicaría el declive de las abundancias a partir del segundo estadio hasta la fase adulta (Fig. 3). Por otra parte, la disminución de individuos adultos puede deberse a la alta capacidad de dispersión que presenta R. prolixus, ligada a una alta adaptabilidad para invadir y colonizar distintos micro hábitats en áreas particulares (Feliciangeli et al. 2007) (Figs. 3-4).

Por su parte, los altos valores de índices entomológicos encontrados en colonización e infestación, muestran una estrategia importante para aumentar la probabilidad de alimentación teniendo en cuenta que el recurso alimenticio es móvil y, por lo tanto, ocupar todos los espacios posibles dentro del bosque, aseguraría que cualquier evento de llegada de fauna se convierta en una posibilidad de alimentación, principalmente para los estados ninfales que tienen desplazamientos restringido; no obstante dicha condición estaría siendo superada con la disposición de todos sus estadios de desarrollo en la mayoría de los microhábitats infestados, lo cual se observa en los índices de colonización y agrupamiento registrados.

La estabilidad temporal a nivel poblacional corrobora lo encontrado en otras investigaciones sobre R. prolixus, donde se ha mostrado que su capacidad de colonizar micro ambientes generados por otros microhábitats, depende de la viabilidad poblacional en sus ecotopos donde inicialmente establecen sus colonias (Gurgel-Gonçalves et al. 2004; Heger et al. 2006). Por lo tanto, a partir de los resultados, se puede inferir que A. butyracea estaría sirviendo de un centro de dispersión de individuos de R. prolixus, poniendo en evidencia la fuerte asociación del vector con esta especie de palma. Lo anterior se corrobora con la estabilidad temporal y con la presencia de todos sus estadios de desarrollo durante todo el año y demuestra que R. prolixus, importante vector de T. cruzi, tiene una relación tan compleja con las palmas de A. butyracea que cualquier evento que afecte estos ecotopos, repercute sobre sus poblaciones y por tanto en la ecología de la enfermedad de Chagas (Angulo et al. 2012; Rendón et al. 2015; Urbano et al. 2015; Erazo y Cordovéz 2016; Angulo et al. 2016).

Conclusiones

Los bosques de A. butyracea generan condiciones micro climáticas ideales para el establecimiento de colonias de R. prolixus, lo cual garantiza el éxito reproductivo y la estabilidad espacio temporal de la especie en términos de su estructura poblacional, sin afectación por la condición climática, corroborando la estrecha relación del vector con esta especie de palma. Estas observaciones, junto a su potencial capacidad de dispersión de adultos a otros hábitats como la vivienda humana, sugieren que estos bosques sean un factor de riesgo muy importante en la transmisión de T. cruzi a las personas que se establecen en áreas rurales donde la composición vegetal de los paisajes está dominada por palmas de A. butyracea, por tal razón es apremiante el diseño de estrategias de control de la intrusión de triatominos a las viviendas, ubicadas muy cerca o dentro de estos bosques.

Agradecimientos

Agradecimientos a COLCIENCIAS por la financiación de la investigación a través del contrato N° 288-2007 y a la profesora Katherine García del departamento de idiomas de Unitrópico, por el apoyo en el segundo idioma usado en el artículo.

Literatura citada

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Citación sugerida: URBANO, P.; HINCAPIÉ, E.; ANGULO, V. M.; ESTEBAN, L.; NÚÑEZ-AVELLANEDA, L. A. 2017. Variación poblacional de Rhodnius prolixus (Reduviidae: Triatominae) en Attalea butyracea (Arecaceae) en la Orinoquia colombiana. Revista Colombiana de Entomología 44 (2): 211-216. Julio-Diciembre 2018.

Recibido: 18 de Junio de 2017; Aprobado: 06 de Agosto de 2018

Autor para correspondencia: Víctor Manuel Angulo. Universidad Industrial de Santander, Centro de Investigaciones en Enfermedades Tropicales, CINTROP. Sede UIS, Km 2 vía Guatiguará, Piedecuesta, Santander, Colombia. Teléfono: (57) 76563971; Fax: (57)76041196, pitorio@hotmail.com.

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