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Revista Colombiana de Entomología

Print version ISSN 0120-0488
On-line version ISSN 2665-4385

Rev. Colomb. Entomol. vol.45 no.1 Bogotá Jan./June 2019  Epub Apr 30, 2019

http://dx.doi.org/10.25100/socolen.v45i0.7811 

Sección control

Distribución y enemigos naturales de la chinche de encaje del aguacate Pseudacysta perseae (Hemiptera: Tingidae) en Nayarit, México

Distribution and natural enemies of avocado lace bug Pseudacysta perseae (Hemiptera: Tingidae) in Nayarit, Mexico

Carlos Bryan Cambero-Ayón1  , Marcia Rodríguez-Palomera2  , 0000-0002-9555-9311Agustín Robles-Bermúdez3  , 0000-0002-8387-7734Juana María Coronado-Blanco4  , 0000-0002-3820-2156Claudio Rios-Velasco5  , 0000-0001-5197-9907Octavio Jhonathan Cambero-Campos6 

1 Ingeniero Agrónomo. Programa de Maestría en Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit, México. Carretera Tepic-Compostela km 9 C.P. 63155. Tel: (311) 2111163. https://orcid.org/0000-0002-4696-8362

2 Maestría en Ciencias. Programa de Maestría en Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit, México.

3 Doctor en Ciencias. Unidad Académica de Agricultura. Programa de Maestría en Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit, México. https://orcid.org/0000-0002-9555-9311.

4 Doctora en Ciencias. Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas, Centro Universitario Adolfo López Mateos, Cd. Victoria, Tamaulipas, México, C.P. 87149. https://orcid.org/0000-0002-8387-7734.

5 Doctor en Ciencias. Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C., Unidad Cuauhtémoc, Chihuahua. Av. Río Conchos S/N, Parque Industrial, C.P. 781. P. 31570 Cd. Cuauhtémoc, Chihuahua, México. https://orcid.org/0000-0002-3820-2156.

6 Doctor en Ciencias. Unidad Académica de Agricultura. Programa de Maestría en Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit, México. jhony695@gmail.com. https://orcid.org/0000-0001-5197-9907.

Resumen

El objetivo del estudio fue determinar la distribución de la chinche de encaje Pseudacysta perseae e identificar sus enemigos naturales en huertos de aguacate del estado de Nayarit, México. Se realizaron muestreos semanales en 30 huertos comerciales con cultivares Hass, Hall y Choquette en los municipios de Xalisco, Tepic y San Blas, en el periodo de enero a julio de 2016. Los especímenes recolectados de P. perseae se trasladaron al Laboratorio de Parasitología Agrícola de la UAN, subsecuentemente se separaron las muestras para la obtención de parasitoides, depredadores y hongos entomopatógenos. De un total de 30 zonas muestreadas, sólo se registró la presencia de P. perseae en 20 huertos con un nivel medio de infestación de 434 huevos, 107 ninfas y 23 adultos por sitio. Se identificó un total de 175 especímenes de enemigos naturales, de ellos 61 eran parasitoides de la familia Trichogrammatidae; 58 adultos de P. perseae mostraron síntomas de infección fúngica, identificados morfológica y molecularmente como Metarhizium anisopliae y Beauveria bassiana con incidencias de 3 y 9,4 %, respectivamente. Además, se recolectaron 56 especímenes de depredadores pertenecientes a las especies Cycloneda sanguinea, Stethorus sp. y Pentilia sp.

Palabras-clave: Trichogrammatidae; control biológico; entomopatógenos; depredadores

Abstract

The aim of this study was to determine the distribution of the lace bug Pseudacysta perseae and to identify their natural enemies in avocado orchards in the state of Nayarit, Mexico; weekly sampling was conducted on 30 commercial orchards with Hass, Hall and Choquette avocado cultivars in the municipalities of Xalisco, Tepic and San Blas, from January to July 2016. The specimens collected were transferred to the Laboratory of Agricultural Parasitology of the Universidad Autónoma de Nayarit - UAN, and subsequently were individually separated to obtain parasitoids, predators and entomopathogenic fungi. Out of a total of 30 sampled areas, only P. perseae was recorded in 20 of the orchards, with an average infestation level of 434 eggs, 107 nymphs and 23 adults per site. A total of 175 natural enemy specimens were identified, of which 61 were parasitoids belonging to Trichogrammatidae family, 58 adults of P. perseae with symptomatology of fungal infection, identified morphological and molecularly as Metarhizium anisopliae and Beauveria bassiana, with incidences of 3.0 % and 9.4 %, respectively. In addition, 56 predators were caught belonging to the species Cycloneda sanguinea, Stethorus sp. and Pentilia sp.

Key words: Trichogrammatidae; biological control; entomopathogens; predators

Introducción

México es el principal productor de aguacate (Persea americana Mill.) a nivel mundial con una producción de 1,5 millones de toneladas (FAOSTAT 2014). Actualmente, el estado de Nayarit, ocupa el cuarto lugar nacional con una superficie establecida de 5.445 Ha; en los municipios de Tepic, Xalisco y San Blas se encuentra concentrada la mayor superficie dedicada a la producción de este frutal (SIAP 2016). A pesar de ser un importante productor, gran parte de su rendimiento es afectado por una gran diversidad de insectos fitófagos que demeritan la calidad y cantidad de producción, en donde destacan por su importancia económica Copturus aguacatae (Kissinger, 1957) (Coleoptera: Curculionidae) (Soto et al. 2013), varias especies de trips (Thysanoptera: Thripidae, Phlaeothripidae) (Cambero et al. 2010; Cambero et al. 2011), el gusano telarañero Amorbia cuneana (Walsingham, 1879) (Lepidoptera: Tortricidae) (Urías y Salazar 2008) y la chinche de encaje Pseudacysta perseae (Heidemann, 1908) (Hemiptera: Tingidae) (De Dios et al. 2014). Esta última, fue descrita por primera vez en Florida, Estados Unidos de América (EE. UU.) en 1908 como Acysta perseae (Heidemann, 1908) (Hoddle et al. 2005). Durante casi un siglo la distribución de este insecto estuvo limitada a la península de Florida y México (Brailovsky y Torre 1986), donde su daño fue ocasional y catalogada como plaga de menor impacto en plantaciones de aguacate, sin embargo, en altas poblaciones, causan daño directo a las hojas donde se alimentan, lo que produce una decoloración del follaje y la formación de áreas necróticas, y permite la entrada de hongos fitopatógenos como Colletotrichum gloeosporioides (Penz.) Penz. y Sacc., que suscita la defoliación y la muerte gradual del árbol.

De acuerdo con Almaguel et al. (1999) la presencia de la chinche de encaje se registró en los EE. UU., Bermuda, México, Puerto Rico y República Dominicana; mientras que Morales et al. (2012) mencionaron que su distribución estuvo establecida en los países de Cuba, EE. UU., Venezuela, Guadalupe, Martinica, Puerto Rico, República Dominicana y Guayana Francesa. Por otra parte, Mead y Peña (2016) reportaron que la presencia de P. perseae se registra en California y los estados del sureste de EE. UU., en El Caribe, Guayana Francesa, Guatemala, Venezuela y México. El manejo de P. perseae se basa principalmente en la aplicación de insecticidas químicos, principalmente malatión (APEAM 2016); sin embargo, el efecto rápido de estos productos puede generar que estos organismos sean más tolerantes a los plaguicidas y aumenten sus poblaciones como respuesta a la selección que conduce a la resistencia (Bisset 2002). En la búsqueda de conocer las diferentes zonas y los niveles de infestación, así como establecer estrategias de control más eficientes y sustentables en el manejo integrado de la chinche de encaje, el objetivo del trabajo fue determinar la distribución de P. perseae e identificar a sus enemigos naturales en huertos de aguacate del estado de Nayarit, México.

Materiales y métodos

Determinación del área de distribución

Para determinar la distribución de la chinche de encaje, se seleccionaron al azar 30 huertos de aguacate de las variedades Hass, Hall y Choquette en las principales zonas productoras de Nayarit, ubicadas en los municipios de Xalisco (16), Tepic (12) y San Blas (2) (Tabla 1). Se realizó un solo muestreo por huerta durante el periodo de enero a julio de 2016. En los municipios de Xalisco y Tepic se muestrearon árboles de la variedad Hass con el manejo convencional de la región, consistente en podas, aplicación de fertilizante granulado NPK (nitrógeno 17 % + fósforo 17 % + potasio 17 %) e ingredientes activos como malatión y/o permetrina a dosis recomendadas por el fabricante para el control de insectos plaga. En lo que respecta al municipio de San Blas, las dos huertas muestreadas estaban establecidas con las variedades Hall y Choquette, sin manejo fitosanitario. Se seleccionaron de manera aleatoria diez árboles por huerta, en dirección a los puntos cardinales y se hicieron observaciones directas sobre las hojas para determinar la presencia o ausencia de P. perseae.

Tabla 1 Localización geográfica de los huertos de aguacate cv. Hass. Hall y Choquette del sitio de estudio en el estado de Nayarit, México. 

Municipio Predio Coordenadas msnm
Xalisco Majadas 21º22’17”N; 104º54’64”O 1.063
Aquiles Serdán I 21º22’27”N; 104º53’93”O 1.028
Aquiles Serdán II 21º22’46”N; 104º53’66”O 1.004
Testerazo I 21º23’48”N; 104º53’81”O 1.063
Testerazo II 21º23’18”N; 104º53’95”O 1.053
UAA 21º25’69”N; 104º53’51”O 986
El Puente 21º22’09”N; 104º55’49”O 1.044
El Limón 21º21’34”N; 104º57’33”O 904
Cofradía de Chocolón 21º21’36”N; 104º58’33”O 933
Carrizal I 21º23’11”N; 104º56’05”O 1.175
Carrizal II 21º22’16”N; 104º55’55”O 1.139
Carrizal III 21º22’84”N; 104º56’0.2”O 1.201
La Curva 21º22’19”N; 104º53’63”O 1.045
Areneras I 21º27’01”N; 104º55’10”O 1.153
Areneras II 21º26’09”N; 104º55’17”O 1.193
Pantanal 21º25’97”N; 104º52’96”O 953
Tepic San Luis de Lozada 21º30’13”N; 104º43’42”O 1.143
Tintilagua I 21º29’30”N; 104º46’31”O 1.138
Tintilagua II 21º29’60”N; 104º46’42”O 1.129
Panteón I 21º28’45”N; 104º47’46”O 1.018
Panteón II 21º28’54”N; 104º47’71”O 941
Aguacate I 21º30’29”N; 104º57’38”O 1.238
Aguacate II 21º29’59”N; 104º57’54”O 1.436
La Libertad 21º31’16”N; 105º00’46”O 1.035
V. Carranza 21º31’0.5”N;104º58’56”O 1.046
La Fortuna 21º33’18”N; 104º57’28”O 758
Los Sauces 21º28’33”N; 104º52’66”O 932
La Noria 21º30’35”N: 104º58’12”O 1.265
San Blas Mecatán 21º32’68”N; 105º08’08”O 368
Jalcocotán 21º28’43”N; 105º07’0.3”O 451

Obtención de parasitoides

Se recolectaron hojas de aguacate con la presencia de huevos, ninfas y adultos de P. perseae y se trasladaron al Laboratorio de Parasitología Agrícola del Centro Multidisciplinario de Investigación Científica No. 3 (CEMIC 03) de la Universidad Autónoma de Nayarit (UAN) para su procesamiento. El material biológico recolectado se colocó en cajas Petri, las cuales, contenían una película de yeso de 4 mm, situadas sobre una esponja saturada de agua (Rios et al. 2011). Se mantuvieron a una temperatura de 25 ± 2 °C con un fotoperiodo de 12:12 y 70 % de HR en una cámara bioclimática (Thermo Scientific®). Se observaron cada 24 h por 30 días para la obtención de los especímenes. Los parasitoides fueron recuperados con un pincel y conservados en tubos eppendorf de 1 ml con alcohol al 70 %. La identificación de los especímenes se realizó con las claves taxonómicas de Triplehorn y Johnson (2005).

Determinación de depredadores

Se realizaron observaciones directas en los árboles de aguacate de las diferentes huertas con énfasis en hojas con presencia de chinche de encaje o que mostraron daño como indicadores. Se recolectaron los diferentes estadios de P. perseae y los posibles depredadores encontrados junto a la chinche. Posteriormente, en el laboratorio del CEMIC, se procedió, mediante la técnica de hoja arena (Ahmadi 1983), a colocar al posible depredador y a los diferentes estadios de la chinche de encaje sobre cajas Petri de 60 x 15 mm de diámetro, que contenían en su interior discos de hojas de aguacate con el envés hacia arriba. Las cajas se mantuvieron a 25 ± 2 °C con un fotoperiodo de 12:12 y 70 % de HR en una cámara bioclimática (Thermo Scientific®) para observar la preferencia o rechazo alimenticio sobre la presa. Los insectos que depredaron se depositaron en frascos con alcohol al 70 % para su posterior montaje e identificación, realizado con la ayuda de un microscopio estereoscópico marca VELAB® y claves taxonómicas de Gordon (1985) y González (2006).

Aislamiento de entomopatógenos

Los especímenes recolectados de la chinche de encaje se depositaron en cajas de Petri de 90 x 15 mm de diámetro junto con la hoja de aguacate como alimento sobre una película de yeso de 4 mm de espesor (Rios et al. 2011) e incubadas en una cámara bioclimática (NOVATECH Ei45) a 28 ± 2 °C y un fotoperiodo de 12:12, para propiciar el crecimiento de posibles hongos entomopatógenos.

Los adultos con micosis fueron sembrados en medio de cultivo papa dextrosa agar (PDA) para aislamiento y purificación de los hongos. La identificación de los aislados se realizó con base en sus caracteres morfológicos macro y microscópicos (Barnett y Hunter 1986). Además, se obtuvo un cultivo monósporico de cada aislado replicándolo en tubos de ensayo con medio de cultivo de harina de maíz - agar (CMA) (17 g/L de agua destilada) y conservándolas a 5 °C para su posterior identificación molecular.

Para identificar los aislados de hongos entomopatógenos por sus características moleculares, se extrajo su ADN genómico (ADNg). Un explante del hongo purificado se colocó dentro de una placa de Petri con medio PDA y se incubó a 26 °C por 7 dias. El micelio se recolectó en un mortero de porcelana, junto con un amortiguador [200 mM Tris-HCl (pH = 8), 250 mM NaCl, 25 mM EDTA, 0,5 % SDS] para extracción de ADNg de hongos filamentosos a 70 °C, previamente macerado siguiendo el protocolo de Raeder y Broda (1985). El ADNg de los hongos, se examinó por electroforesis en un gel de agarosa al 1 %, el cual se utilizó para amplificar el gen 18S del ADN ribosomal (ADNr) y el espaciador transcrito interno (ITS, por sus siglas en inglés). Se usaron los iniciadores universales ITS4 (5’- TCCTCCGCTTATTGATATGC-3’) e ITS1 (5’-TCCGTAGGTGAACCTGCGG3’), donde los fragmentos esperados son de aproximadamente 600 a 710 pb (White et al. 1990). La amplificación se realizó de acuerdo con las condiciones descritas por Bustillos et al. (2016). Los productos de PCR se examinaron por electroforesis en un gel de agarosa al 1 % y se secuenciaron por la compañía Macrogen (Rockville, Maryland, EE. UU.). Las secuencias obtenidas se compararon con la base de datos del NCBI utilizando el algoritmo de BLAST (Altschul et al. 1990).

Resultados y discusión

Distribución de P. perseae

De un total de 30 huertos muestreados, sólo en 20 se registró la presencia de P. perseae, donde se contabilizaron un total de 8.681 huevos, 2.132 ninfas y 468 adultos capturados.

Las diez huertas donde no se detectó a P. perseae fueron: Testerazo II, El Limón, Cofradía de Chocolón, Carrizal I y Pantanal del municipio de Xalisco, así como San Luis de Lozada, Aguacate I, Aguacate II, La Libertad y V. Carranza correspondientes al municipio de Tepic, esto probablemente se deba al manejo fitosanitario descrito anteriormente por parte de los productores durante el periodo de muestreo, lo cual pudo tener un efecto negativo sobre la entomofauna asociada al cultivo.

Los sitios de muestreo con mayor presencia de huevos son Mecatán (2.080) de San Blas con cv. Hall y Choquette, y El Puente (2.079) de Xalisco, Panteón II (722) de Tepic y Aquiles Serdán I (707) de Xalisco, los de mayor presencia de ninfas son Aquiles Serdán I (504), UAA (406) y Aquiles Serdán II (243), los tres de Xalisco, así como Panteón II (222) de Tepic; mientras que los sitios con mayor recolecta de adultos fueron El Puente II (75), Aquiles Serdán I (72) y UAA (60) de Xalisco, dos de ellos también con alta presencia de ninfas, todos con cv. Hass (Tabla 2).

Tabla 2 Especímenes de Pseudacysta perseae recolectados en el estado de Nayarit, México, en el 2016. 

Municipio Predio Huevos Ninfas Adultos
Xalisco Majadas 142 52 0
  Aquiles Serdán I 707 504 72
  Aquiles Serdán II 293 243 38
  Testerazo I 143 23 1
Testerazo II 0 0 0
  UAA 470 406 60
El Puente 2.079 103 75
El Limón 0 0 0
Cofradía de Chocolón 0 0 0
  Carrizal I 0 0 0
  Carrizal II 165 86 15
  Carrizal III 17 78 12
  La Curva 284 55 12
  Areneras I 54 70 3
  Areneras II 0 28 2
Pantanal 0 0 0
Tepic San Luis de Lozada 0 0 0
Tintilagua I 11 12 0
  Tintilagua II 39 0 0
  Panteón I 30 14 0
  Panteón II 722 222 21
Aguacate I 0 0 0
Aguacate II 0 0 0
La Libertad 0 0 0
V. Carranza 0 0 0
  La Fortuna 695 19 47
  Los Sauces 583 45 4
  La Noria 130 39 48
San Blas Mecatán 2.080 77 42
  Jalcocotán 37 56 16
Total 8.681 2.132 468

Lo anterior demuestra la presencia de la chinche de encaje en diferentes estadios en los sitios de muestreo, tal como en El Puente con el mayor número de adultos, el segundo en observación de huevos y una moderada cantidad de ninfas; Aquiles Serdán I fue el segundo en número de adultos, primero en número de ninfas y cuarto en número de huevos. En Mecatán se observó el mayor número de huevecillos, pero no de ninfas y adultos, por lo que el desarrollo de los estadios es diferente según el sitio de muestreo, posiblemente exista una estrecha relación con las condiciones agroecológicas de cada sitio.

Enemigos naturales asociados a P. perseae

Se obtuvieron 175 especímenes de agentes de control biológico que potencialmente regulan de manera natural las poblaciones de P. perseae. Se identificaron 61 parasitoides y 56 depredadores; además, 58 especímenes adultos de P. perseae que desarrollaron la sintomatología de infección por hongos entomopatógenos (Tabla 3). Este valor supera a lo reportado por De Dios et al. (2014), quienes registraron 138 especímenes de enemigos naturales asociados a la chinche de encaje solo en el municipio de San Blas, Nayarit, México.

De los 8.681 huevos de P. perseae recolectados, se obtuvieron 61 parasitoides pertenecientes a la familia Trichogrammatidae provenientes de la huerta Mecatán, esto representa en general el 0,70 % de parasitismo natural sobre la chinche de encaje y a la vez el 2,93 % de parasitismo en dicho predio. Cabe mencionar que, los 30 predios muestreados, éste es el de menor altitud (368 msnm), el resto se ubican por arriba de los 900 msnm. Al respecto, De Dios et al. (2014) registraron 91 especímenes de Trichogrammatidae (Hymenoptera) para el mismo sitio (Mecatán) como parasitoide de P. perseae en los cultivares de aguacate Hall y Choquette con un porcentaje de parasitismo del 1,9 %, de los 30 predios muestreados, sólo en Mecatán existe la presencia de dicho parasitoide, lo cual concuerda con los resultados mencionados por De Dios et al. (2014). Por otra parte, Peña et al. (2009) registraron a Erythmelus (Erythmelus) klopomor (S. Triapitsyn, 2007) (Hymenoptera: Mymaridae) y probablemente a una nueva especie de Trichogrammatidae como parasitoides de P. perseae en Florida, EE. UU.

Tabla 3 Enemigos naturales de Pseudacysta perseae perseae encontrados en huertos de aguacate en Nayarit, México, 2016.  

Enemigos naturales Número de especímenes
Tepic Xalisco San Blas Total
Parasitoides:
Hymenoptera Chalcidoidea
Trichogrammatidae 0 0 61 61
Depredadores:
Coleoptera
Coccinellidae
Cycloneda sanguinea (L. 1763) 0 7 0 7
Stethorus sp.* 0 0 36 36
Pentilia sp.* 0 0 13 13
Entomopatógenos. Hypocreales. Cordycipitaceae:
Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin 5 39 0 44
Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin 14 0 0 14
Total 19 46 110 175

*Nuevos registros como depredadores de Pseudacysta perseae en México.

Se identificó a los coccinélidos C. sanguinea, Stethorus sp. y Pentilia sp. con capacidad depredadora sobre la chinche de encaje en los municipios de Xalisco y San Blas, con un consumo promedio de cinco ninfas de P. perseae por día bajo condiciones de laboratorio. Estos resultados son similares con lo reportado por De La Torre et al. (1999) quienes encontraron a los coccinélidos Psyllobora nana (Mulsant, 1850) y C. sanguinea alimentándose de la chinche de encaje del aguacate en La Habana, Cuba. Por otro lado, Peña et al. (1998) registraron a Chrysoperla rufilabris (Burmeister, 1839) (Neuroptera: Chrysopidae) como depredador de ninfas de la chinche de encaje bajo condiciones de laboratorio. Además, en un estudio más reciente, Peña et al. (2007) reportaron a C. rufilabris, Paracarniella cubana (Bruner, 1934) (Hemiptera: Miridae) y Stethoconus praefectus (Distant, 1909) (Hemiptera: Miridae) como depredadores de P. perseae en una huerta de aguacate en Miami, Florida, EE. UU. Gagné et al. (2008), Holguin et al. (2009) y Henry et al. (2009) registraron en Florida a Tingidoletes praelonga (Gagné, 2008) (Diptera: Cecidomyiidae) y a S. praefectus como depredador de la chinche de encaje del aguacate respectivamente. Por otra parte, Humeres et al. (2009) indicaron que larvas del segundo instar de C. rufilabris, hembras adultas de Neoseiulus californicus (McGregor, 1954) (Mesostigmata: Phytoseiidae) y hembras adultas de Franklinothrips orizabensis (Johansen, 1974) (Thysanoptera: Aelothripidae) son depredadores de la chinche de encaje en el sur de California, EE. UU. Por lo que Stethorus sp. y Pentilia sp. se registran por primera vez como depredadores de P. perseae en San Blas, Nayarit, México.

De los 468 adultos de P. perseae recolectados, el 12,4 % presentaron síntomas por ataque de hongos entomopatógenos. En Xalisco, se registró el mayor número de especímenes infectados (39), fue la huerta de la UAA la que presentó mayor cantidad (37) de ellos. Por otra parte, en el municipio de Tepic, solo se registró la presencia de hongos entomopatógenos en La Noria y Panteón II con 14 y 5 especímenes, respectivamente.

M. anisopliae y B. bassiana fueron las especies de hongos aisladas, 14 individuos infectados (3,0 % de mortalidad) correspondieron a M. anisopliae y 44 individuos infectados (9,4 % de mortalidad) a B. bassiana. Estos resultados superan a lo registrado por De Dios et al. (2014) quienes reportaron como regulador natural de los adultos de P. perseae únicamente a Metarhizium sp. con una tasa de mortalidad del 1,4 % en huertas de aguacate en Mecatán, municipio de San Blas. Por otra parte, Morales y Grillo (2004) registraron a B. bassiana, Hirsutella verticillioides (Charles, 1937) y a Hirsutella guyana (Minter y Brady, 1980) como reguladores de las poblaciones de P. perseae en Villa Clara, Cuba. Los datos de la secuenciación corroboraron la identidad de los aislados de hongos, con > 98 % de identidad y las máximas puntuaciones al ser comparadas con las secuencias del GenBank obtenidas con el algoritmo de BLAST en la base de datos del NCBI (Altschul et al. 1990).

Conclusiones

La chinche de encaje del aguacate P. perseae se distribuye en las principales zonas productoras de este cultivo en el estado de Nayarit y ocasiona severos daños en el follaje de las variedades Hass, Hall y Choquette. Existe una gran diversidad de agentes de control biológico que reducen de manera natural las poblaciones de P. perseae, parasitoides de la familia Trichogrammatidae, hongos entomopatógenos (M. anisopliae y B. bassiana) y depredadores de la familia Coccinellidae (Stethorus sp., Pentilia sp. y Cycloneda sanguinea) que podrían ser considerados como una alternativa de control prioritaria que permita ejercer acciones contundentes en el manejo integrado de la chinche de encaje del aguacate en la zona.

Agradecimientos

A la Universidad Autónoma de Nayarit y al Programa para el Desarrollo Profesional Docente por el apoyo económico brindado para la realización del proyecto: Estudios Morfológicos y Biológicos de Plagas y Enemigos Naturales en México, dentro de la Red de Taxonomía y Biología de Plagas y Enemigos Naturales.

Literatura citada

AHMADI, A. 1983. Demographic toxicology as a method for studying the dicofol-two spotted spider mite (Acari: Tetranychidae) system. Journal of Economic Entomology 76: 239-242. https://doi.org/10.1093/jee/76.2.239Links ]

ALMAGUEL, L.; BLANCO, E.; DE LA TORRE, P.; CÁCERES, I.; NIEVES, C.; MÁRQUEZ M.; BLANCO, L. 1999. Control de la chinche del aguacate Pseudacysta perseae (Heidemann) en la ciudad de La Habana. Fitosanidad 3 (2): 68-74. [ Links ]

ALTSCHUL, S. F.; GISH, W. W.; MILLER, E.; MYERS, W.; LIPMAN, D. J. 1990. Basic local alignment search tool. Journal of Molecular Biology 215: 403-410. https://doi.org/10.1016/S0022-2836(05)80360-2Links ]

APEAM (Asociación de Productores y Empacadores Exportadores de México, A. C.). 2016.Insecticidas/acaricidas Disponible en: Disponible en: https://plaguicidas.apeamac.com/Insecticidas.aspx [Fecha revisión: 14 septiembre 2018]. [ Links ]

BARNETT, G.; HUNTER, B. 1986. Illustrated genera of imperfect fungi. 4thed. APS Press, St. Paul, Minnesota, EE. UU.. 89 p. [ Links ]

BISSET, J. A. 2002. Uso correcto de insecticidas: control de la resistencia. Revista Cubana de Medicina Tropical 54 (3): 202-219. [ Links ]

BRAILOVSKY, H.; TORRE, L. 1986. Hemiptera-Heteroptera de México XXXVI. Revisión genérica de la familia Tingidae La Porte. Anales del Instituto de Biología de la UNAM. Serie Zoología 56 (3): 869-932. [ Links ]

BUSTILLOS, J. C.; RIOS, C.; VALDÉZ, R.; BERLANGA, D. I.; ORNELAS, J. J.; ACOSTA, C. H.; RUIZ, M. F.; SALAS, M. A.; CAMBERO, O. J. 2016. Laboratory assessment of Metarhizium spp. and Beauveria spp. isolates to control Brachystola magna in Northern Mexico. Southwestern Entomologist 41 (3): 643-656. https://doi.org/10.3958/059.041.0307Links ]

CAMBERO, C. J.; JOHANSEN, N. R.; RETANA, S. A.; GARCÍA, M. O.; CANTÚ. S. M.; CARVAJAL, C. C. 2010. Thrips (Thysanoptera) del aguacate (Persea americana) en Nayarit, México. Revista Colombiana de Entomología 36 (1): 47-51. [ Links ]

CAMBERO, C. J.; JOHANSEN, N. R.; GARCÍA M. O.; CERNA, C. E.; ROBLES B. A.; RETANA S. A. 2011. Species of thrips (Thysanoptera) in avocado orchards in Nayarit, Mexico. Florida Entomologist 94 (4): 982-986. https://doi.org/10.1653/024.094.0435Links ]

DE DIOS, A. N.; ISIORDIA, A. N.; CAMBERO, C. J.; CARVAJAL, C. C.; RODRÍGUEZ, P. M.; PEÑA, S. G.; RÍOS, V. C. 2014. Enemigos naturales asociados a Pseudacysta perseae (Heidemann) (Hemiptera: Tingidae) en aguacate en Nayarit, México. pp. 232-236. En memorias XXXVII Congreso Nacional de Control Biológico Mérida, Yucatán, México, 6-7 de noviembre de 2014. [ Links ]

DE LA TORRE, P.; ALMAGUEL, L.; BLANCO, E. 1999. Daños, distribución y enemigos naturales de la chinche de encaje del aguacate Pseudacysta perseae (Heidemann) (Hemiptera: Tingidae). Fitosanidad 3 (2): 65-67. [ Links ]

FAOSTAT (Statics Division on the Food and Agriculture Organization). 2014. Datos de cultivos Disponible en: Disponible en: http://faostat.fao.org/site/567/DesktopDefault.aspx?PageID=567#ancor [Fecha revisión: 16 enero 2017]. [ Links ]

GAGNÉ, R. J.; PEÑA, J. E.; ACEVEDO, F. E. 2008. A new lestodiplosine (Diptera: Cecidomyiidae) preying on the avocado lace bug, Pseudacysta perseae (Heteroptera: Tingidae) in southern Florida. Florida Entomologist 91 (1): 43-48. https://doi.org/10.1653/0015-4040(2008)091[0043:ANLDCP]2.0.CO;2Links ]

GONZÁLEZ, G. 2006. Los Coccinellidae de Chile. Disponible en: Disponible en: http://www.coccinellidae.cl/paginasWebChile/PaginasOriginal/generos.php . [Fecha revisión: 02 abril 2018]. [ Links ]

GORDON, R. D. 1985. The Coccinellidae (Coleoptera) of America North of Mexico. Journal of the New York Entomological Society 93 (1): 1-912. [ Links ]

HENRY, T. J.; PEÑA, J. E.; LONG, D.; ACEVEDO, F. 2009. Stethoconus praefectus (Hemiptera: Miridae): First North American records of an old world plant bug, Pseudacysta perseae (Hemiptera: Tingidae), in Florida. Proceedings of the Entomological Society of Washington 111 (1): 98-105. https://doi.org/10.4289/0013-8797-111.1.98Links ]

HODDLE, M.; MORSE, J.; STOUTHAMER, R.; HUMERES, E.; JEONG, G.; ROLTSCH, W.; BENDER, G.; PHILLIPS, P.; KELLUM, D.; DOWELL, R.; WITNEY, G. 2005. Avocado lace bug in California. California Avocado Society Yearbook 88: 67-79. [ Links ]

HOLGUIN, C. M.; PEÑA, J. E.; HERRY, T. J.; ACEVEDO, F. 2009. Biology of Stethoconus praefectus (Distant) (Heteroptera: Miridae), a newly established predator of the avocado lace bug, Pseudacysta perseae (Heteroptera: Tingidae), in Florida. Florida Entomologist 92 (1): 54-57. https://doi.org/10.1653/024.092.0109Links ]

HUMERES, E. C.; MORSE, J. G.; STOUTHAMER, R.; ROLTSCH, W.; HODDLE, M. S. 2009. Evaluation of natural enemies and insecticides for control of Pseudacysta perseae (Hemiptera: Tingidae) on avocado in southern California. Florida Entomologist 92 (1): 35-42. https://doi.org/10.1653/024.092.0107Links ]

MEAD, F. W.; PEÑA, J. E. 2016. Avocado lace bug, Pseudacysta perseae (Heidemann) (Insecta: Hemiptera: Tingidae). Disponible en: Disponible en: http://entnemdept.ufl.edu/creatures/fruit/avocado_lace_bug.htm [Fecha revisión: 17 abril 2016]. [ Links ]

MORALES, R. L.; GRILLO, R. H. 2004. Enemigos naturales de Pseudacysta perseae Heid. (Heteroptera; Tingidae) en las condiciones de Cuba. Disponible en: http://organicsoiltechnology.com/wp-content/uploads/FAO-Hirsutella.pdf [Fecha revisión: 6 octubre 2016] [ Links ]

MORALES, R. L.; GRILLO, R. H.; MAZA, E. N.; GRAU, R. 2012. Efectividad de hongos entomopatógenos en el manejo de Pseudacysta perseae (Heid.) (Hemiptera: Tingidae) en aguacate (Perseae americana Mill.). Revista Científica UDO Agrícola 12 (3): 599-608. [ Links ]

PEÑA, J.; DUNCAN, R.; ROLTSCH, W.; GAGNE, R.; AGUDELO, F. 2007. Natural enemies of the avocado lace bug, Pseudacysta perseae (Heteroptera: Tingidae) in Florida, USA. pp. 24-32. En: Actas VI Congreso Mundial del Aguacate. Viña Del Mar, Chile, 12-16 nov. [ Links ]

PEÑA, J. E.; SUNDHARI, S.; HUNSBERGER, A.; DUNCAN, R.; SCHAFFER, B. 1998. Monitoring, damage, natural enemies and control of avocado lace bug, Pseudacysta perseae (Hemiptera: Tingidae). Proceedings of the Florida State Horticultural Society 111: 330-334. [ Links ]

PEÑA, J. E.; TRIAPITSYN, S. V.; LONG, D.; EVANS, G. A.; ROLTSCH, W. 2009. First record of Erythmelus klopomor (Hymenoptera: Mymaridae) as a parasitoid of the avocado lace bug, Pseudacysta perseae (Heteroptera: Tingidae). Florida Entomologist 92 (2): 394-395. https://doi.org/10.1653/024.092.0232Links ]

RAEDER, U.; BRODA, P. 1985. Rapid preparation of DNA from filamentous fungi. Letters in Applied Microbiology 1: 17-20. https://doi.org/10.1111/j.1472-765X.1985.tb01479.xLinks ]

RIOS, V. C.; CAMBERO, C. J.; VALENZUELA, G. R.; GALLEGOS, M. G.; CARVAJAL, C. C.; AGUIRRE, U. L. 2011. Biological activity of hyphomycete entomopatoghogenic fungi against Gynaikothrips uzeli (Thysanoptera: Phlaeothripidae). Florida Entomologist 94 (4): 1060-1062. https://doi.org/10.1653/024.094.0447Links ]

SIAP (Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera). 2016. Anuario estadístico de la producción agrícola. Disponible en: Disponible en: https://nube.siap.gob.mx/cierreagricola/ [Fecha revisión: 10 febrero 2018]. [ Links ]

SOTO, H. M.; GARCÍA, M. O.; CARVAJAL, C. C. 2013. Fauna de Curculionidae (Coleoptera) en huertas de aguacate Hass (Persea americana Mill) en Xalisco, Nayarit. Dugesiana 20 (2): 93-98. [ Links ]

TRIPLEHORN, C. A.; JOHNSON, N. F. 2005. Borror and Delong´s introduction to the study of insects. 7th ed. Thomson Brooks/Cole, EE.UU. 864 p. [ Links ]

URÍAS, L. M.; SALAZAR, G. S. 2008. Poblaciones de gusano telarañero y barrenador de ramas en huertos de aguacate “Hass” de Nayarit, México. Agricultura Técnica en México 34 (4): 431-441. [ Links ]

WHITE, T. J., BRUNTS, T.; LEE, S.; TAYLOR, J. W. 1990. Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics, pp. 315-322. In: Innis, M. A.; Gelfand, D. H.; Sninsky, J. J.; White, T. J. (Eds.). PCR Protocols: A guide to methods and applications. Academic Press, New York, 482 p. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-372180-8.50042-1. [ Links ]

Citación sugerida: CAMBERO-AYÓN, C. B.; RODRÍGUEZ PALOMERA, M.; ROBLES-BERMÚDEZ, A.; CORONADO-BLANCO, J. M.; RIOS-VELASCO, C.; CAMBERO-CAMPOS, O. J. 2019. Distribución y enemigos naturales de la chinche de encaje del aguacate Pseudacysta perseae (Hemiptera: Tingidae) en Nayarit, México. Revista Colombiana de Entomología 2019, 45 (1): e7811 https://doi.org/10.25100/socolen.v45i0.7811

Recibido: 02 de Marzo de 2018; Aprobado: 13 de Octubre de 2018

Autor para correspondencia: Octavio Jhonathan Cambero-Campos. Unidad Académica de Agricultura. Programa de Maestría en Ciencias Biológico Agropecuarias, Universidad Autónoma de Nayarit, Xalisco, Nayarit, México. Carretera Tepic-Compostela km 9 C.P. 63155. Tel: (311) 2111163 jhony695@gmail.com. https://orcid.org/0000-0001-5197-9907.

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