Área de estudio y diseño de experimentos

Los experimentos se desarrollaron en el municipio de Caicedonia (Valle del Cauca, Colombia), sobre parcelas comerciales (1.200 - 1.300 msnm) de naranja Citrus sinensis L., y mandarina arrayana Citrus nobilis, sembrados sobre tres porta-injertos (Sunki, CPB y Carrizo), sitios de reconocida infestación por C. viridivittatus (parcelas I, II, III, IV) (Tabla 1). En las parcelas experimentales, se realizaron controles programados contra ácaros y enfermedades, registrados durante el estudio. El monitoreo se realizó cada 7 días durante 51 semanas, sobre árboles seleccionados (edad conocida e igual porta injerto/copa), diferenciados para cada método.

Trampas de emergencia tipo cono

El prototipo modificado (^{Duncan et al. 2001}), consiste en un embudo con estructura de hierro forrados en tul de plástico que dan la forma cónica. La base del cono mide 1 m de diámetro y 2 cm de diámetro en su punta, sobre la cual se adapta una rosca plástica que permite el ajuste del recipiente (Fig. 1A). Se fija al suelo por medio de alambres de 10 cm de largo ubicados en la base del cono (Fig. 1B). Se instaló una trampa por árbol (20 árboles por parcela) a 30 cm del tallo principal y siempre en el mismo punto cardinal (^{Nigg et al. 2002}; ^{McCoy et al. 2007}). Se utilizó un diseño completamente al azar con 10 repeticiones, la unidad experimental estuvo constituida por dos árboles contiguos, se instalaron 20 trampas de emergencia por parcela y en cada árbol se instaló una trampa. Se registró el número de adultos capturados/trampa/semana y la proporción de sexos. Los individuos encontrados fueron removidos del cultivo cada semana con el fin de no ser contados en los próximos monitoreos.

Lona al piso

El método consiste en una lona de tres metros de diámetro de color negro para contrastar con el color blanco de los adultos de C. viridivittatus. La lona se extendió sobre el suelo alrededor del árbol, cubriendo la zona de plateo. Para el registro de capturas de adultos se seleccionaron 20 árboles, se agitaron durante 15 minutos cuatro ramas por árbol en cada punto cardinal. El registró del número de adultos se hizo el mismo día de la lectura, al igual que la proporción de sexos. Se registró el número de adultos/semana/trampa y los individuos reportados en las capturas se retiraron del cultivo.

Los individuos capturados con los dos métodos fueron sexados en campo con base en su dimorfismo sexual (las hembras son de mayor tamaño que el macho, último segmento abdominal terminado en punta en las hembras y romo en los machos).

Variables ambientales

Para determinar la posible relación entre los resultados de las capturas de adultos de C. viridivittatus con las variables ambientales (precipitación y humedad relativa), se usaron los datos de la estación climatológica ubicada a una distancia inferior a 3.000 metros (Caicedonia, Valle del Cauca), complementada con información diaria de pluviómetros instalados en las parcelas experimentales. Se relacionaron los periodos de máximas y mínimos promedios de precipitación con patrones de emergencia de adultos que emergían del suelo.

Análisis estadísticos

Los análisis estadísticos se realizaron con el programa STATGRAPHICS centurión XV versión 15.2.06 (^{STATGRAPHICS 2007}). Para determinar la influencia de las variables ambientales sobre las poblaciones de C. viridivittatus, se optó por el uso de un análisis de varianza mediante un modelo lineal generalizado. Los valores promedios de capturas entre parcelas se analizaron utilizando ANOVA y Diferencia Mínima Significativa (LSD) de Fisher (P ≤ 0,05). En los valores de diferencias entre sexos se usó la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis. La relación entre los métodos de monitoreo efectuó un análisis multivariado de correlaciones, transformados a raíz cuadrada y el índice de correlación de Pearson. Valores de precipitaciones de la zona se agruparon en rangos: 1) 0 y 30 mm por semana; 2) 31 y 60 mm; 3) 61 y 90 mm y 4) Valores mayores a 90 mm de lluvias acumuladas en la semana anterior a la revisión de las trampas.

Trampas de emergencia tipo cono

En las 51 semanas de monitoreo los resultados mostraron heterogeneidad en el número de capturas de adultos de C. viridivittatus entre parcelas.

En la Parcela I, la distribución de los registros semanales reveló dos valores atípicos en las semanas 32-33, alcanzando promedios de 1,26 y 1,6 adultos/trampa, respectivamente (Fig. 2). Entre las semanas 32-35, se capturó un total de 70 adultos que corresponde al 35 % de toda la población de picudo, reportada para esta parcela. El número total de capturas fue de 201 individuos, el 69 % hembras y el 31 % restantes machos (Tabla 2). En esta parcela, la abundancia de adultos de picudo fue baja, con promedios entre 0-1 adultos/trampa.

Figura 2 Parcela I, promedio (ES) de adultos de C. viridivittatus capturados con trampas de emergencia. 

En la Parcela II, se registraron promedios máximos de captura, considerados como periodos de alta emergencia de nuevos adultos. En las semanas 1 a 11, los valores promedio de captura fluctuaron entre 0,1-0,4 adultos/trampas. En la semana 26, se encontraron 1,05 adultos/trampa y en la semana 46, se registró el promedio más alto de capturas (1,25 adultos/trampa). Las capturas de los cinco periodos de máxima emergencia de adultos representan el 40 % del total de la población registrada en esta parcela (Fig. 3). El número total de adultos capturados con las trampas de emergencia en la parcela II, fue de 191, de los cuales 64 % fue hembras y el 36 % machos (Tabla 2).

Figura 3 Parcela II, promedio (ES) de adultos de C. viridivittatus capturados con trampas de emergencia. 

La parcela III, reveló siete semanas en las cuales se presentó un mayor número de adultos, siendo, los promedios mayores o iguales a 1,5 adultos/trampa (Fig. 4). En la semana 3, el promedio de capturas fue de 2,35 adultos de C. viridivittatus por trampa, seguido del registro de la semana 8 con 2,5 adultos/ trampa. La semana 28, mostró el mayor promedio de capturas, 2,85 adultos/trampa, un comportamiento similar se presentó en semana 32, con 2,75 adultos/trampa. En estos periodos, las capturas representaron el 30 % del total de la población registrada. En esta parcela se encontraron las mayores capturas (1.020 adultos) con las trampas de emergencia y se presentaron los picos más altos de emergencia de picudo, comparados con las otras parcelas, siendo el 70 % hembras y el 30 % restante machos (Tabla 2).

Figura 4 Parcela III, promedio (ES) de adultos de C. viridivittatus capturados con trampas de emergencia. 

En la Parcela IV, en la semana 32 se obtuvo el mayor número de adultos y un promedio de 6,55 adultos/trampa (Fig. 4). Este registro, fue atípico comparado con el conjunto de datos de capturas que osciló entre 0-1 adultos por trampa y representa el registro más alto de capturas de las cuatro parcelas evaluadas (Fig. 5). Entre la semana 32-35, emergió el 41 % de toda la población registrada con las trampas de emergencia en esta parcela. Se capturaron 72 % de hembras y 28 % de machos (Tabla 2).

Figura 5 Parcela IV, promedio (ES) de adultos de C. viridivittatus capturados con trampas de emergencia. 

Se encontraron diferencias en la abundancia de poblaciones, entre parcelas cuando se utilizaron como métodos de monitoreo las trampas de emergencia. Los promedios de capturas mostraron que el número de adultos en las parcelas I (4,12 adultos) y II (3,75 adultos), fueron similares entre si y significativamente diferentes comparadas con las parcelas III (20,19 adultos) y IV (13,3 adultos) (LSD P ≤ 0,05; seguido de Fisher P ≤ 0,001) (Tabla 2).

En las cuatro parcelas, la población de hembras de C. viridivittatus, capturadas fue significativamente mayor comparada con los machos (LSD P ≤ 0,05; seguido de Fisher P ≤ 0,001). El mayor número de hembras capturadas se obtuvo en la parcela III, siendo, 80, 83 y 46 %, mayor a las parcelas, I, II y IV, respectivamente (Tabla 2). Los análisis de la población total capturada, mostraron que el porcentaje de hembras fue igual en las parcelas I y III (69 %) y similar, para las parcelas II y IV, 63 y 71 %, respectivamente. La relación de hembras y machos de la población de adultos emergentes fue de 2:1.

Lona al piso

En la Parcela I, se encontraron tres periodos de máximas capturas, siendo el mayor en la semana 7 (6,05 adultos/árbol), semana 16 (5,4 adultos/árbol) y finalmente en la semana 28 (3,8 adultos/árbol) (Fig. 6). En esta parcela entre la semana 26 y 30, se registró el 20 % de la población total. La captura total de adultos fue de 1.447 (60 % hembras y 40 % machos) (Tabla 3) (Fig. 6).

Figura 6 Parcela I, promedio (ES) de adultos de C. viridivittatus capturados con lona al piso. 

La parcela II, los periodos de mayor captura se registraron en la semana tres (3,55 adultos/árbol), seguido por la semana 18, donde se obtuvo el más alto valor (4,83 adultos/árbol). El periodo comprendido entre las semanas 13-21, se alcanzó el 21 % del total de capturas. En la semana, 34, 42 y 47, se presentaron promedios de 3,45; 2 y 2,25 adultos/árbol, respectivamente (Fig. 7). El total de adultos de picudo capturados fue de 1.738 (60 % hembras y 40 % machos).

Figura 7 Parcela II, promedio (ES) de adultos de C. viridivittatus capturados con lona al piso. 

En la parcela III, los mayores registros de captura, 3,4; 4,95 y 4,05 adultos por árbol se registraron en las semanas, 4, 6 y 10, respectivamente, periodos en los que se capturo el 17 % de la población total (Fig. 8). El 64 % del total de adultos capturados fue hembras y el 36 % machos.

Figura 8 Parcela III, promedio (ES) de adultos de C. viridivittatus capturados con lona al piso. 

En la Parcela IV, dos registros resultaron atípicos; estas corresponden a las semanas 29 y 30, con promedios de captura de 1,5 y 5 adultos/árbol, respectivamente. Durante este periodo se obtuvo el 29 % del total de capturas (Fig. 9). En general el promedio de captura en los otros periodos fue de 0-1,2 adultos/árbol. El número total capturas en esta parcela fue de 447 adultos (63 % hembras y 37 % machos).

Figura 9 Parcela IV, promedio (ES) de adultos de C. viridivittatus capturados con lona al piso. 

La abundancia de las poblaciones de C. viridivittatus, presentó variabilidad entre las parcelas, cuando se utilizó el método de lona al piso. Los promedios de capturas mostraron que el número de adultos en las parcelas I, II y III, fueron similares entre si y significativamente diferentes comparados con la parcela IV (LSD P ≤ 0,05; seguido de Fisher P ≤ 0,001) (Tabla 3).

En las parcelas evaluadas, la población de hembras de C. viridivittatus fue significativamente mayor comparada con los machos (LSD P ≤ 0,05; seguido de Fisher P ≤ 0,001). El mayor número de hembras capturadas se obtuvo en la parcela II (1.046), siendo, 18, 12 y 72 %, mayor a las parcelas, I, III y IV, respectivamente (Tabla 3). En la población total capturada, el porcentaje de hembras fue igual en las parcelas I y II (60 %) y similar, para las parcelas III y IV, 64 y 65 %, respectivamente. La relación de hembras y machos de la población de adultos presentes en el follaje fue de 2:1.

Variables ambientales y abundancia de adultos de C. viridivittatus emergentes

En la figura 10, se presentan los datos de monitoreo con trampas de emergencia de las cuatro parcelas y los datos del acumulado semanal de precipitaciones. Se reconocieron siete periodos con registro de altas precipitaciones (mm/día) y altos promedios de poblaciones emergentes de adultos de picudo. En la semana 8 (parcela III), se presentó un valor acumulado de lluvias de 97 mm y uno de los mayores registros de emergencia (2,5 adultos / trampa). La semana 15, mostró un promedio acumulado de lluvias de 60 mm, registro no relacionado con incremento de poblaciones emergentes del insecto, sin embargo, se encontró nuevamente un aumento de la población emergente en al menos tres momentos y sitios. En la semana 28, se reportó el promedio acumulado más alto de lluvias (103 mm) y el incremento en la emergencia de adultos en la semana 29. Un comportamiento similar se observó en las semanas 45-46. El último periodo identificado como de alta emergencia de insectos y alta precipitación fue la semana 48, durante este periodo, las parcelas II y III, registraron incremento en las poblaciones de picudo (Fig. 10).

Figura 10 Variación entre el promedio de capturas de adultos de C. viridivitattus con trampas de emergencia y promedio semanal acumulado de precipitaciones, escala (1:15). Parcelas I, II, III, IV. 

Variables ambientales y abundancia de adultos de C. viridivitattus en follaje

Heterogeneidad fue observada entre las poblaciones de picudo y los valores promedios/semana acumulados de las precipitaciones (mm/día) en las parcelas (Fig. 11). Sin embargo, los resultados mostraron cortos periodos en los cuales después de promedios máximos (acumulados), las poblaciones de adultos presentaron alta abundancia relativa sugiriendo un efecto de la precipitación sobre la fluctuación de adultos. Estas relaciones se pueden observar en las semanas 33-34, donde se presentó un valor acumulado de 103 mm y un rango promedio de capturas entre 2,5 y 5 adultos de C. viridivitattus (Fig. 10). Entre las semanas 41-42 se registró un promedio acumulado de lluvias de 48 mm e incrementos de adultos a partir de la semana 43 (parcelas II y III). Similar comportamiento se registró en la semana 47 con un promedio acumulado de lluvia de 50 mm (Fig. 11).

Figura 11 Variación entre el promedio de capturas de adultos de C. viridivitattus con lona al piso y promedio semanal acumulado de precipitaciones, escala (1:15). Parcelas I, II, III, IV. 

Relaciones entre métodos de monitoreo

Un análisis del número de capturas de adultos entre los métodos trampas de emergencia y lona al piso, mostró diferencias entre métodos y sexo en las cuatro parcelas (Fig. 12). Las mayores poblaciones de adultos se encontraron en el follaje, registrando un mayor número de capturas con lona al piso. El número de adultos emergentes capturados con la trampa de emergencia fue aproximadamente tres veces menor a las capturas obtenidas con lona al piso. La mayoría machos, sin embargo, la proporción de machos y hembras estuvo cercana a 1:1 con los dos métodos de captura en las parcelas III y IV. La parcela IV, fue el único sitio donde, el número de machos y hembras recuperados de las trampas de emergencia superó al número de adultos capturados con lona al piso.

Figura 12 Promedio de individuos de machos y hembras de C. viridivittatus capturados con trampas emergencia y lona al piso por parcela. 

Las series de tiempo de las Figuras 13-16, muestran la distribución de las poblaciones de picudo capturadas con trampas de emergencia y lona al piso en las cuatro parcelas. En la parcela I, se encontró el mayor índice correlación; I.C. = 0,661 (P = 0,0009), seguido de la parcela II; I.C. = 0,6559 (P = 0,0009), parcela IV; I.C. = 0,6104 (P = 0,0009) y la parcela III; I.C. = 0,5047 (P = 0,0008). Los valores de correlación, sugieren que en las parcelas I, II y IV, el crecimiento de las poblaciones de adultos presentes en el follaje, puede ser explicado en un 66 %, por las poblaciones emergentes del suelo.

Figura 13 Parcela I, Comparación de las variaciones poblacionales de C. viridivitattus en trampa de emergencia y lona piso. 

Figura 14 Parcela II, Comparación de las variaciones poblacionales de C. viridivittatus en trampa de emergencia y lona piso. 

Figura 15 Parcela III, Comparación de las variaciones poblacionales de C. viridivittatus en trampa de emergencia y lona piso. 

Figura 16 Parcela IV, Comparación de las variaciones poblacionales de C. viridivittatus en trampa de emergencia y lona piso. 

Un prerrequisito para implementar un programa exitoso de manejo de poblaciones de insectos plaga es el desarrollo de un método de monitoreo, en lo posible seguro, simple y de bajo costo, que permita su adopción por los asistentes técnicos y productores. La investigación demostró que el uso de los métodos de lona al piso y trampas tipo cono para el monitoreo de aduos presentes en el follaje y tenerales de C. viridivittatus, son eficientes y eficaces. No obstante, ^{Nigg et al. 2002)}, sugieren que el método de trampas de emergencia cuando se usa para el monitoreo de D. abbreviatus tiene limitaciones porque provee información sobre el número absoluto de adultos que emergen en el área que cubre la trampa, mostrando, la necesidad de ampliar su número para alcanzar una mayor información (^{Nigg et al. 2002}).

La variabilidad encontrada en la abundancia de adultos entre sitios, obtenidos con trampa de emergencia, sugiere que la heterogeneidad entre número de adultos y los patrones de emergencia puede estar determinados por factores bióticos y abióticos de cada parcela, además, de factores relacionados con el tipo de suelo, interacción patrón/variedad, la edad del cultivo y las prácticas de manejo.

La trampa tipo cono, mostró ser un método eficiente, al registrar una muestra promedio representativa de la población total capturada, alcanzando un 40 % de adultos emergentes, concentrados en pocas semanas. La mayor emergencia de nuevos adultos estuvo asociada a periodos de mayor precipitación, hecho que demuestra el rol que puede jugar el contenido de humedad en el suelo, convirtiéndose en un factor significativo al momento explicar el comportamiento poblacional de emergencia de adultos de C. viridivittatus en cultivos de cítricos.

Análisis de los registros de capturas en el tiempo obtenidos con el método de lona al piso, sugieren que el método, se podría considerar también de control, resultado de los altos promedios de captura que se obtienen cada semana. Los análisis de los datos revelaron alta correlación serial en las parcelas, mostrando, interdependencia de los datos registrados cada semana. Estos resultados fueron consistentes con los encontrados por ^{Cano (2000)}, quien registra una disminución en el número de adultos de C. viridivittatus a través del tiempo, cuando se empleó este método.

Se registró alta variabilidad entre parcelas en los promedios de captura de adultos de C. viridivittatus con la técnica de lona al piso. Sin embargo, se identificaron periodos que presentan una tendencia similar. La variación en la abundancia de adultos con el método de lona al piso no está relacionada con los cambios que experimentan los regímenes de lluvias, no obstante, el estudio no descarta por completo la influencia de este factor en los datos de abundancia de esta especie.

El modelo lineal generalizado corroboro que los adultos capturados en los árboles no se encuentran relacionados con factores como las lluvias y que la ubicación geográfica de las parcelas no representa una determinante en este fenómeno. Estos resultados concuerdan con los obtenidos por ^{Cano (2000)}, quien no encontró asociación entre el número de adultos capturados con la técnica y factores ambientales, como temperatura, humedad relativa, brillo solar y precipitaciones.

Al comparar los datos de captura de los dos métodos de monitoreo, se demostró que existe correlación en cada sitio del estudio, por lo tanto, se afirma que el uso de cualquiera de estos métodos refleja positivamente los cambios poblacionales de adultos del picudo de los cítricos. Nuestros resultados concuerdan con los obtenidos por ^{Nigg et al. (2002)}, quienes demostraron que existe una correlación significativa entre el número de adultos de D. abbreviatus registrados con la técnica de lona al piso y el número de adultos de las trampas de emergencia.