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Revista Colombiana de Entomología

Print version ISSN 0120-0488On-line version ISSN 2665-4385

Rev. Colomb. Entomol. vol.45 no.2 Bogotá July/Dec. 2019  Epub Dec 20, 2019

https://doi.org/10.25100/socolen.v45i2.8480 

Sección Agrícola

Ácaros asociados a la zarzamora (Rubus sp. cv. Tupy) en dos localidades del estado de Michoacán, México

Mites associated with blackberry (Rubus sp. cv. Tupy) in two areas of Michoacan, Mexico

José de Jesús Ayala-Ortega1 
http://orcid.org/0000-0002-5916-3440

Ana Mabel Martínez-Castillo2 
http://orcid.org/0000-0002-6476-382X

Samuel Pineda-Guillermo3 
http://orcid.org/0000-0001-9237-1180

José Isaac Figueroa-De La Rosa4 
http://orcid.org/0000-0002-6278-1768

Jesús Acuña-Soto5 
http://orcid.org/0000-0002-0856-4615

Mayra Ramos-Lima6 
http://orcid.org/0000-0002-3398-1728

Margarita Vargas-Sandoval7 
http://orcid.org/0000-0002-4835-8779

1 Estudiante de Maestría, Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, UMSNH, Tarímbaro, Michoacán, CP 58880, México, cordoba_1821@hotmail.com.

2 Dr. Investigador, Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, UMSNH, Tarímbaro, Michoacán, CP 58880, México, amabel_66@hotmail.com.

3 Dr. Investigador, Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, UMSNH, Tarímbaro, Michoacán, CP 58880, México, spineda_us@yahoo.com.

4 Dr. Investigador, Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, UMSNH, Tarímbaro, Michoacán, CP 58880, México, figueroaji@yahoo.com.mx.

5 Dr. Investigador Colegio de Posgraduados, Texcoco CP 56230, Montecillo, Estado de México, México, acunas@colpos.mx.

6 Dr. Profesor-Investigador, Instituto Tecnológico Superior de Los Reyes, Los Reyes CP 60300, Michoacán, México, ramosmayra1954@gmail.com.

7 Dr. Investigador, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, UMSNH, Ciudad Universitaria, Morelia CP 58030, Michoacán, México, vargasmarga@hotmail.com.


Resumen

Los daños ocasionados por ácaros fitófagos es uno de los principales problemas fitosanitarios con los que se enfrenta el cultivo de la zarzamora. La identificación de especies asociadas a este cultivo es una actividad fundamental para la implementación de un programa de manejo integrado de plagas. El objetivo del presente trabajo fue identificar las especies de ácaros fitófagos, depredadores y de otros hábitos asociadas a este cultivo. La investigación se realizó en dos huertos ubicados en los municipios Ziracuaretiro y Tacámbaro, en Michoacán, México y estos tuvieron como característica el tipo de manejo: convencional y no-convencional, respectivamente. En cada huerto se recolectaron, quincenalmente, 18 muestras durante un ciclo anual, de junio del 2015 a mayo de 2016. Los ácaros se montaron en preparaciones permanentes para su determinación taxonómica la que se realizó mediante claves especializadas. Se identificaron 17 especies de ácaros pertenecientes a diez familias, seis corresponden a fitófagas, seis son depredadoras y cinco con hábitos diversos. Seis de los 17 taxones identificados representan nuevos registros de ácaros asociados al cultivo de la zarzamora. El mayor porcentaje de ácaros (65,4 %) se recolectó en el huerto con un manejo convencional, mientras que la abundancia de ácaros depredadores fue mayor en el huerto con manejo no-convencional.

Palabras clave: Acari; depredadores; fitófagos; México; Rubus sp; zarzamora; Asetadiptacus; Tetranychus ludeni.

Abstract

Damage caused by phytophagous mites is one of the main phytosanitary problems on blackberry crop. The mite species identification is a very significant activity to implement a program of integrated pest management. The aim of this study was to identify the species of phytophagous mites, predators, and other mites associated with blackberry crop in two locations of Michoacan, Mexico. The research was performed in two blackberry orchards located at Ziracuaretiro and Tacambaro municipalities, which had different type of management: conventional and non-conventional, respectively. In each orchard, 18 samples were collected at 15 d-intervals during an annual cycle, from June 2015 to May 2016. The collected mites were mounted in permanent slide for their taxonomic determination with specific keys with specific keys. Seventeen mite species belonging to ten families were identified, which six were phytophagous species, six were predatory, and five had varied habits. Six of the 17 taxa identified are new records of mites associated with blackberry crop. Most of the mites were collected in the conventional crop (65.4 %), while the abundance of predator mites was highest in the no-conventional crop.

Keywords: Acari; predator; phytophagous; Mexico; Rubus sp; blackberry; Asetadiptacus; Tetranychus ludeni.

Introducción

En México, la producción de zarzamora (Rubus sp. cv. Tupy), se ha incrementado exponencialmente en los últimos 15 años. Entre 2000 y 2014, la superficie sembrada pasó de 1.200 a 12.961 ha (Secretaría de Hacienda y Crédito Público (SHCP) 2015). Aunque el país cuenta con 13 estados productores de frutillas, Michoacán es el máximo productor de zarzamora al aportar, aproximadamente, el 95 % de la producción total nacional. Esto representa un valor superior a 200 millones de dólares en el mercado internacional (Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP 2015).

Los ácaros son un grupo de artrópodos ampliamente distribuido alrededor del mundo, puesto que se pueden encontrar en todas las latitudes, excepto en los polos. Dicho grupo, presenta una amplia diversidad de hábitos alimentarios, entre los que destacan la fitofagia, depredación, micofagia, hematofagia, saprofagia y necrofagia, entre otros (Krantz 2009; Vázquez y López-Campos 2012; Pérez et al. 2014).

Entre los ácaros fitófagos existen varias familias asociadas a los cultivos agrícolas que pueden ser de importancia económica. Una de ellas es Tetranychidae, la cual incluye especies que impactan sobre una importante diversidad de cultivos. Las familias Tenuipalpidae, Tarsonemidae y la superfamilia Eriophyoidea incluyen ácaros que pueden ser vectores y transmisores de enfermedades (Zhang 2003; Gerson et al. 2003; Krantz y Walter 2009). Por otro lado, también están asociados ácaros depredadores pertenecientes a las familias Tydeidae, Cheyletidae, Anystidae, Stigmaeidae y Phytoseiidae, esta última incluye a los ácaros depredadores de mayor importancia a nivel mundial (Chant 1985).

Existen diversos factores que limitan el cultivo de la zarzamora, dentro de los cuales los ácaros juegan un papel muy importante (Rebollar-Alviter 2011). Al respecto, se han reportado 39 especies alrededor del mundo, algunas de las especies fitófagas de mayor importancia son Acalitus esigii Hassan, 1928, Phyllocoptes gracilis Nalepa, 1890 (Acari: Eriophyidae), Brevipalpus phoenicis Geikskes, 1939 (Acari: Tenuipalpidae) y Tetranychus urticae Koch, 1836 (Acari: Tetranychidae) (Davies et al. 2001; Migeon et al. 2007; Marchetti y Juárez-Ferla 2011; Smith et al. 2019). Si bien, los daños ocasionados por ácaros fitófagos son uno de los principales problemas fitosanitarios a los que se enfrenta el cultivo de la zarzamora y otras frutillas, éstos sólo han sido atribuidos a T. urticae (Rodríguez y Estébanez 1998; Ayala-Ortega 2014). Algunos autores sostienen que esta especie se encuentra atacando follaje en zarzamora, pero no se conocen estudios que comprueben su presencia e interacción con otras especies de la familia Tetranychidae u otras familias (Ávila-Fonseca 2011).

Por otro lado, de las especies depredadoras más importantes se pueden mencionar a Neoseiulus californicus McGregor, 1954 (Acari: Phytoseiidae) y Agistemus brasiliensis Matioli, Ueckermann y De Oliveira, 2002 (Acari: Stigmaeidae) (Marchetti y Juárez-Ferla 2011). En México, sobre zarzamora sólo han sido reportadas Acalitus orthomera Keifer, 1951 (Acari: Eriophyidae) y T. urticae (Flores-Martínez 2010).

La determinación de las especies de ácaros que dañan el cultivo de la zarzamora, así como aquellas depredadoras es fundamental para la implementación de un programa de manejo integrado de plagas, por lo que el objetivo del presente trabajo fue identificarlas en el cultivo de la zarzamora de dos localidades del estado de Michoacán, México.

Materiales y métodos

La investigación se realizó en dos huertos de zarzamora del cultivar “Tupy”. El primer denominado “Santa Marcela”, en el municipio de Ziracuaretiro, Michoacán, México (19º24’50.22”N y 101º55’12.60”O), a 1.317 msnm. En dicho huerto, se llevó un manejo convencional, el cual consistió en actividades de fertilización, poda, defoliación y estimulación para la floración. Así mismo, se realizaron aplicaciones de los insecticidas cipermetrina, z-cipermetrina, spinosad, spinetoram y abacmetina para el control de enrolladores de hojas, trips y ácaros. El segundo huerto llamado “San Manuel” en el municipio de Tacámbaro, Michoacán, México (19º13’30.13”N y 101º25’40.44”O), a 1.590 msnm. En este huerto no se realizó ningún tipo de manejo ni aplicación de plaguicidas y se denominó no convencional. Ambos huertos poseen una superficie de aproximadamente una hectárea, las plantaciones eran de 10 y 8 meses de edad, respectivamente, tenían 1,70 m de altura y una distancia de siembra de 40 cm entre plantas y 2 m entre hileras.

Recolecta, preparación e identificación

Los muestreos se realizaron cada 15 días durante un ciclo anual (junio de 2015 a mayo de 2016). El método de recolecta fue el propuesto por Vargas-Sandoval (com. pers.), que consiste en muestrear dos surcos cercanos a cada uno de los límites del huerto y dos surcos del centro, dejando un surco entre cada uno de ellos. En cada surco se eligieron al azar tres plantas, una al principio, otra en el centro y una al final del surco, para un total de 18 muestras, esto con la finalidad de cubrir la mayor superficie posible. En total se recolectaron 36 muestras mensuales.

Cada muestra estuvo formada de cinco brotes foliares, dos de la parte superior, dos de la inferior y uno del centro de cada planta. Se recolectaron hojas jóvenes, hojas senescentes, además de tres a cinco yemas florales y cinco frutos de diferente tamaño. Los brotes de 10 cm se cortaron con tijeras de podar, se colocaron en bolsas de polietileno con cierre hermético y fueron llevadas al laboratorio de Acarología de la Facultad de Agrobiología “Presidente Juárez” de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Posteriormente, se revisó en microscopio estereoscópico (C-PS, Nikon Instruments Inc.), las hojas por el haz y el envés y todas las demás estructuras vegetativas y los frutos recolectados. Se contabilizaron los adultos y estados inmaduros excepto los huevos; los adultos se colocaron en alcohol al 70 % hasta su preparación.

La preparación se hizo mediante el montaje en laminillas propuesto por Walter y Krantz (2009). Para la determinación taxonómica se utilizó un microscopio de contraste de fases (DM2000, Leica Microscopes International). Para las familias Tarsonemidae, Tenuipalpidae, Tydeidae y Tetranychidae se usaron las claves de Lindquist (1986), Beard et al. (2015), Andre (1980) y Tutle y Baker (1968), respectivamente. Otros grupos se identificaron sólo a nivel de familia, como fue el caso de Acaridae y Uropodidae con la clave de Krantz y Walter (2009). Se calculó la abundancia relativa (AR) de los taxones registrados, mediante la expresión AR = n/N x 100, donde n es la cantidad iésima del ejemplar (fitófagos, depredadores, de otros hábitos o por familia) y N es el total de ácaros encontrados. La separación por hábitos alimenticios se realizó mediante la observación en el laboratorio antes del montaje y se tomaron en cuenta datos bibliográficos.

Resultados

Se recolectaron un total de 67.548 ácaros pertenecientes a 10 familias y 17 especies (Tabla 1). De ellos, el 88,5 % están catalogadas como especies fitófagas, el 11,0 % como depredadoras y 0,46 % de otros hábitos alimentarios. Del total de ácaros recolectados el 65,4 % fue del huerto con manejo convencional y el 34,6 % del no-convencional. En el huerto con manejo convencional, la proporción de ácaros depredadores fue de 1 %, mientras que, en el segundo huerto, su presencia se incrementó a 26 %.

Tabla 1 Abundancia relativa de especies de ácaros y recolectadas en Ziracuaretiro y Tacámbaro, Michoacán, México. 

Orden Familia Especie Huerto Total
Ziracuaretiro manejo convencional Tacámbaro manejo no-convencional
No. % No. % No. %
Mesostigmata Phytoseiidae Neoseiulus californicus 50 0,11 346 1,48 396 0,59
Typhlodromalus peregrinus 426 0,9 863 3,69 1.289 1,90
Euseius quetzali 0 0 4.489 19,20 4.489 6,64
Typhlodromips josephi 42 0,1 345 1,47 387 0,57
Proprioseiopsis asetus 12 0,03 0 0 12 0,02
Trombidiformes Diptilomiopidae Asetadiptacus sp. 27.170 61,53 11.442 48,97 38.612 57,18
Eriophyidae Acalitus sp. 13 0,03 0 0 13 0,02
Stigmaeidae Agistemus sp. 785 1,78 104 0,44 889 1.,2
Tenuipalpidae Brevipalpus yothersi 2.273 5,15 442 1,89 2.715 4,02
Tarsonemidae Tarsonemus sp. 216 0,48 379 1,62 595 0,88
Hemitarsonemus sp. 25 0,06 46 0,19 71 0,10
Polyphagotarsonemus latus 123 0,28 0 0 123 0,18
Tetranychidae Tetranychus ludeni 12.597 28,56 4.580 19,59 17.177 25,43
Tetranychus urticae 346 0,78 120 0,51 466 0,69
Tydeidae Tydeus sp. 75 0,17 181 0,77 256 0,38
Sarcoptiformes Acaridae Sin determinar 12 0,03 4 0,02 16 0,02
Uropodidae Sin determinar 4 0,01 38 0,16 42 0,06
Total 44.169 100 23.379 100 67.548 100

Las familias con mayor número de individuos fueron Diptilomiopidae, Tetranychidae, Phytoseiidae y Tenuipalpidae, las cuales aportaron el 95 % de los ácaros recolectados. Asetadiptacus sp. (Acari: Diptilomiopidae) fue la que presentó el mayor número de individuos (57,18 %), los cuales corresponden a una nueva especie que se encuentra en proceso de descripción. Este ácaro se recolectó sobre la lámina foliar pero no en yemas florales o inflorescencias.

La segunda familia más abundante fue Tetranychidae y de ella Tetranychus ludeni Zacher, 1913 (Fig. 1) fue la especie con mayor presencia (25,43 %) la cual se observó, principalmente, sobre hojas senescentes. T. urticae representó el 0,69 % de todos los ejemplares recolectados de esta familia.

Figura 1 Tetranychus ludeni. A. Pata I. B. Edeago. 

Otras familias de ácaros fitófagos recolectadas en este estudio fueron Tenuipalpidae, Tarsonemidae y Eriophyidae. En la primera se identificó a Brevipalpus yothersi Baker, 1949 (Fig. 2) (4,02 %), localizada cerca de las nervaduras de hojas senescentes. De Tarsonemidae, se registraron a Polyphagotarsonemus latus (Banks, 1904) (0,18 %), Tarsonemus sp. (0,88 %) y Hemitarsonemus sp. (0,10 %). De la familia Eriophyidae se identificó a Acalitus sp. (0,02 %), única especie recolectada en yemas florales y sólo en el huerto con manejo convencional.

Figura 2 Brevipalpus yothersi. A. Hembras, vista dorsal. B. Espermateca. C. Opisthosoma dorsal entre las setas e1-e1 a h1-h1 con pliegues en forma de V. 

Los ácaros depredadores estuvieron representados por las familias Phytoseiidae y Stigmaeidae. Phytoseiidae fue la tercera con mayor número de individuos y, consecuentemente, con mayor abundancia relativa (9,73 %). Las especies identificadas de esta familia fueron Euseius quetzali McMurtry, 1985 (6,64 %), Typhlodromalus peregrinus (Muma, 1955) (Fig. 3) (1,9 %) Neoseiulus californicus (1,59 %), Typhlodromips josephi (Yoshida-Shaul y Chant, 1991) (Fig. 4) (0,57 %) y Proprioseiopsis asetus (Chant, 1959) (Fig. 5) (0,02 %). T. peregrinus fue la más abundante en el huerto con manejo convencional, mientras que la presencia de E. quetzali se destacó en el huerto con manejo no convencional (19 %). De la familia Stigmaeidae se identificó a Agistemus sp., la cual se observó sobre hojas senescentes infestadas con tetraníquidos.

Figura 3 Typhlodromalus peregrinus A. Hembra vista ventral. B. Macrosedas de la pata IV. C. Espermateca. D. Placa ventrianal de la hembra. 

Figura 4 Typhlodromips josephi. A. Hembra, vista dorsal. B. Placa ventrianal. D. Espermateca. 

Figura 5 Proprioseiopsis asetus. A. Macrosedas de la pata IV. B. Placa ventrianal. 

También se recolectaron familias con hábitos alimentarios variados como Acaridae, Uropodidae y Tydeidae, que en su conjunto representaron el 0,5 % del total de ácaros recolectados. Las especies de la familia Tydeidae fueron observadas muy activas probablemente alimentándose de hongos, polen o materia orgánica sobre la lámina foliar.

Discusión

En el presente estudio, se identificaron ácaros depredadores, de otros hábitos alimentarios y fitófagos, estos últimos en mayor proporción. Este trabajo presenta resultados muy similares con lo informado por Marchetti y Juárez-Ferla (2011) para R. fruticosus var. Tupy (sic) en Brasil.

En el huerto de Ziracuaretiro (manejo convencional), T. ludeni, T. urticae y B. yothersi se colectaron durante todas las etapas fenológicas del cultivo; T. ludeni y T. urticae alcanzaron sus mayores poblaciones en febrero y marzo durante el periodo vegetativo, B. yothersi de mayo a octubre durante la floración y fructificación. Se registró Asetadiptacus sp. a partir de noviembre hasta junio, en enero aumenta su población con un máximo en febrero y marzo durante la etapa de desarrollo vegetativo y disminuye drásticamente a finales de marzo, con pocos individuos entre abril y junio, y ya ausente entre julio y octubre. En lo que respecta a las especies depredadoras Typhlodromalus peregrinos y Agistemus sp. se recolectaron en todas las etapas fenológicas del cultivo y ambas alcanzaron poblaciones altas en enero, marzo, agosto y octubre.

En Tacámbaro (manejo no-convencional), T. ludeni y T. urticae tuvieron un comportamiento similar al de Ziracuaretiro, mientras que B. yothersi solo se recolectó en octubre. Asetadiptacus sp. estuvo presente durante todas etapas fenológicas del cultivo y presentó varios picos poblacionales en enero, marzo, mayo, agosto y noviembre. Euseius quetzali se recolectó en todas las etapas fenológicas y fue más abundante en febrero y marzo en el periodo de desarrollo vegetativo, que coincide con el aumento de población de Tetranychidae; mientras que Agistemus sp. solo se recolectó en octubre.

No se observaron diferencias en la distribución intra-planta, se colectó un número similar de ácaros en los brotes de las parte baja, media y alta, es probable que esto suceda debido a que la zarzamora es un arbusto lo que no permite que se acentúen las diferencias, como se observa en frutales de porte alto en los cuales el número de ácaros varía de acuerdo con los estratos de la planta (Abato-Zárate et al. 2014).

Dentro de los taxa determinados algunos se reportan como una de las principales plagas de este cultivo y de otras frutillas en el estado de Michoacán, como es el caso de T. urticae (Ávila-Fonseca 2011). Sin embargo, en este estudio se observa que T. urticae representa sólo el 2,6 % del total de los tetraniquidos recolectados, mientras que T. ludeni fue el más abundante (97 %), especialmente en el huerto con un manejo convencional.

Tetranychus ludeni es una plaga ampliamente distribuida alrededor del mundo que registra en más de 50 países, entre los que destacan México, Estados Unidos, Nueva Zelanda, Irán, España e India (Gupta y Gupta 1994; Domínguez-Da Silva 2002; Arimoto, et al. 2013; Beyzavi et al. 2013). Es polífaga asociada a más de 50 familias de plantas, principalmente a los cultivos de vid, jitomate, papa, chile, manzano, durazno, maíz, frijol, cítricos, calabaza, pepino, papayo y coco (Gupta y Gupta 1994; Ohno et al. 2010; Vacante 2010; Seeman y Beard 2011; Ben-David et al. 2013). La presencia de T. ludeni es un registro nuevo sobre Rubes sp. cv. Tupy. Sin embargo, es posible que este ácaro haya estado asociado al cultivo de la zarzamora, pero sin ser identificado correctamente. Por lo tanto, su presencia en el cultivo de zarzamora trae consigo nuevas interrogantes sobre las condiciones que predisponen a su abundancia, la exploración de nuevas fuentes de alimento y las medidas para su manejo.

Otras de las observaciones interesantes fue la presencia de una especie del género Asetadiptacus Carmona, 1971 (Acari: Diptilomiopidae), del cual se tienen pocos registros de su presencia en cultivos agrícolas (Oldfield 1996; Pye y De Lillo 2010). Las características de esta especie no coinciden con ninguna de las informadas para la zarzamora y otros cultivos, por lo que se trata de una especie nueva para la ciencia y actualmente está en proceso de descripción. Los ácaros de la familia Diptilomiopidae son considerados como especies sin importancia económica en la agricultura, debido a que se alimentan de una sola célula epidérmica a la vez, y por un período de tiempo corto. Se resalta que el ácaro retrae su estilete y, sin dejar daños evidentes, busca un nuevo sitio para alimentarse (Royalty y Perring 1996). Cabe destacar que, del total de ejemplares recolectados, poco más de la mitad (57 %) perteneció a Asetadiptacus sp., consecuentemente, superó a las especies de la familia Tetranychidae, las cuales se han considerado como el principal problema de ácaros plaga y uno de los principales problemas fitosanitarios del cultivo de la zarzamora en todo México. Este es un hallazgo de significativa importancia para la fitosanidad del cultivo e implica que es necesario profundizar sobre la biología de esta especie con el fin de determinar si su abundancia se relaciona con factores inherentes al manejo del cultivo o coincide con algún otro elemento en torno a este sistema agrícola.

Dentro de la familia Eriophyidae, que es donde se encuentra el mayor número de especies de importancia económica de la superfamilia Eriophyoidea (Lindquist y Amrine 1996), se identificó al género Acalitus Keifer, 1965 que cuenta con setenta y tres especies asociadas a veinte familias alrededor del mundo y que se asocian con el necrosamiento de yemas florales, así como a daños en frutos en zarzamora (Davies et al. 2001; Scott et al. 2008; Flores-Martínez 2010). Regularmente se encuentra en agallas o frutos y rara vez sobre las hojas (Royalty y Perring 1996). De este género se han registrado a Acalitus esigii en Europa (Davies et al. 2001) y en México Acalitus spp. (Flores-Martínez 2010; Lemus-Soriano et al. 2016) aunque estos autores no ha confirmado las identificación a nivel de especies.

Brevipalpus yothersi forma parte del complejo de especies de Brevipalpus phoenicis el cual ha sido dividido en ocho diferentes especies (Beard et al. 2015). B. phoenicis además de causar daños mecánicos al alimentarse de las hojas, se caracteriza por ser vector de patógenos de plantas y como el vector principal de la “leprosis de los cítricos” que ataca a varias especies de Rutaceae (Méndez-Méndez et al. 2012). Además se asocia con varios hongos fitopatógenos en el cultivo de la guayaba (Psidium guajava L. Myrtaceae) (Quirós et al. 2005). En México, se ha encontrado atacando cítricos (Mora-Aguilera y Santillán-Galicia 2013), pero no asociado a zarzamora. Otros estudios registran a B. phoenicis sobre el cultivo de zarzamora en Brasil, en densidades muy bajas y no es considerado de importancia (Marchetti y Juárez-Ferla 2011). La presencia de B. yothersi fue constante en ambos huertos, incluso en temporada de lluvias cuando no estaba presente ningún tetraníquido.

La presencia de P. latus, conocido en México comúnmente como “ácaro blanco”, representa el primer registro a nivel mundial sobre zarzamora. Aunque esta especie es reconocida por ser polífaga y cosmopolita (Fasulo 2013), no había sido informada anteriormente sobre este cultivo. Ha sido reportado sobre frijol, tomate, chile, papa, té, café, algodonero y cítricos (Peña y Campbell 2005). En México ataca al papayo, tomate, papa, frijol, mango, aguacatero y cítricos (Alcántara et al. 2011). La presencia de P. latus sólo se observó en el huerto con manejo convencional, posiblemente las atenciones culturales hayan influido en este resultado, sobre todo los tratamientos con plaguicidas y no se estableció como plaga en la parcela no convencional, sin embargo, estas observaciones deberán ser confirmados en estudios futuros.

Del resto de las especies de Tarsonemidae recolectadas, Tarsonemus sp. y Hemitarsonemus sp., se desconoce si son ácaros fitófagos o con algún otro hábito alimenticio, aunque hay antecedentes de especies atacando otros cultivos. Por ejemplo, Tarsonemus pallidus (Banks, 1901) puede alimentarse del ciclamen en Florida, en Estado Unidos de América y Tarsonemus bilobatus Suski, 1965 de cítricos en Egipto (Denmark 2014). Marchetti y Juárez-Ferla (2011), reportaron a Tarsonemus sp. sobre R. fruticosus. Del género Hemitarsonemus (Ewing, 1939), el cual también es un registro nuevo para la zarzamora, no se tienen informes de especies plaga, sólo Hemitarsonemus tepidariorum Warburton, 1904 que ataca helechos en Reino Unido (Hortweek 2014). Es importante señalar que, a pesar que las especies de ácaros se estudian con particular profundidad desde los años 40 del siglo pasado, aún constituyen uno de los principales factores que pueden generar pérdidas económicas en la producción agrícola en general y de zarzamora en particular, tanto por su impacto en el rendimiento, como por el costo en insumos químicos utilizados para su control (Krantz 2009; De Moraes y Fletchmann 2008; Estrada-Venegas 2012).

El porcentaje de ácaros encontrados en el huerto con manejo convencional fue dos veces mayor al no-convencional, principalmente con especies fitófagas, sin embargo, en el huerto con manejo convencional, la proporción de ácaros depredadores fue mucho menor, mientras que, en el huerto con manejo no convencional, su presencia fue 25 % mayor y más diverso.

Se considera probable que la diferencia del número de depredadores entre los dos huertos evaluados se deba a que las aplicaciones de productos químicos limiten su establecimiento. Forero­Patiño et al. (2010), reportaron una mortalidad del 54 % de Neoseiulus californicus después de aplicaciones de metomilo en laboratorio, mientras que Ramírez (2003), registró una mortalidad del 55 % al 100 % con otros plaguicidass para Phytoseiulus persimilis (Athias-Henriot, 1957) en cultivos de rosa (Rosa sp. Rosaceae); en contraste algunas especies plaga no son afectadas, ya que han generado resistencia a estos productos en los cultivos de las frutillas en Michoacán (Cerna et al. 2009; Villegas-Elizalde et al. 2010).

En relación al ácaro depredador N. californicus se caracteriza por alimentarse únicamente de especies de la familia Tetranychidae, se encuentra distribuido en zonas áridas y húmedas de las zonas subtropicales y templadas, además ha sido ampliamente estudiado y utilizado como agente de control biológico en diversos cultivos como el tomate y fresa en diversos países como Argentina, Reino Unido, Argentina, España y México (Escudero y Ferragut 1996; Greco et al. 1999; Gugole-Ottaviano 2012; Landeros et al. 2013). Este ácaro ha demostrado su habilidad depredadora sobre especies importantes como Tetranychus urticae, T. gloveri Banks, 1900, T. ludeni, Oligonychus perseae Tuttle, Baker y Abbatiello, 1976 y Panonychus ulmi (Koch, 1836) (Jolly 2001; Takano-Lee y Hodle 2002; Turcios-Rivera 2009). Marchetti y Juárez-Ferla (2011) reportaron a N. californicus en zarzamora variedad “Tupy” en Brasil, pero en densidades muy bajas lo que concuerda con este estudio, ya que sólo se recolectaron 50 ejemplares en todo el año. En México, pese a que no se había registrado en este cultivo, ya es utilizada como agente de control biológico en experimentos en campo y laboratorio en otros cultivos (Landeros et al. 2013). Es probable que esta especie esté relacionada con la presencia de T. ludeni puesto que es una de las presas más comunes de N. californicus junto con T. urticae, T. cinnabarinus (Boisduval, 1867), T. turkestani (Ugarov y Nikolskii, 1937) y P. ulmi (Bautista et al. 2005).

Typhlodromalus peregrinus es una especie generalista que se alimenta tanto de polen como de microartrópodos; aunque que ha comprobado que tiene capacidad depredadora sobre ácaros fitófagos como P. latus y Phyllocoptruta oleivora (Ashmead, 1879) (Acari: Eriophydae) (Peña 1992). Aunque T. peregrinus es una especie nativa de México, registrada en Chiapas y Veracruz, tampoco había sido reportada con anterioridad a este estudio en zarzamora en México; sin embargo, Bucio-Soto et al. (2016) la registraron sobre arándano Vaccinium corymbosum L. (Ericales: Ericaceae) en el mismo municipio de Ziracuaretiro.

Otros nuevos registros de ácaros sobre el cultivo de zarzamora fueron E. quetzali, P. asetus y T. josephyi. El primero es una especie que se encuentra distribuida en el Centro y Norte de América y ha sido evaluada como agente de control biológico en algunos cultivos como el algodón (Colfer et al. 2004). En California, Estados Unidos de América, se ha observado sobre otras especies de mora (Rubus spp.) (Congdon y Mc Murtry 1986). P. asetus es generalista y puede alimentarse tanto de ácaros fitófagos como de polen (Fouley 1997), además, tiene capacidad como depredador de microartrópodos. En Cuba por ejemplo se registró en cultivos de plátano, calabaza, pepino y crisantemos asociado a tetraniquidos y trips (Ramos y Rodríguez 2006) en China se ha probado su efectividad contra Thrips tabaci Lindeman, 1889 (Insecta: Tysanoptera), en espárrago y en Costa Rica, se recolectó como depredador asociado a Stenotarsonemus spinki Smiley, 1967 (Acari: Tarsonemidae) sobre arroz (Camargo 2013; Huang et al. 2014). T. josephi fue descrita por Yoshida-Shaul y Chant (1991) como Amblyseius josephi. En Centroamérica, existen pocos reportes sobre esta especie, ya que actualmente no se ha profundizado en su estudio.

Las especies de Agistemus Summers, 1960 (Acari: Stigmaeidae) también se caracterizan por ser depredadoras y más prometedoras como agentes de control biológico (Khan 2014). Se han registrado varias especies con capacidad para controlar tanto ácaros fitófagos como algunos insectos plaga, tal es el caso A. aimogastaensisLeiva, Fernández, Pieter, Theron y Rollard, 2013, A. brasiliensis Matioli, Ueckermann & Oliveira, 2002 y A. exsertus González, 1963 (El-Sawi y Momen 2006; Leiva et al. 2013; Da Silva et al. 2015). A. brasiliensis es la única especie del género que se ha registrado asociada a R. fruticosus (Marchetti y Juárez-Ferla 2011). Se ha demostrado que A. brasiliensis en conjunto con N. californicus son depredadores de ácaros del género Brevipalpus Donnadieu, 1875 (Acari: Tenuipalpidae) (Da Silva et al. 2015).

Diferentes especies de Tydeidae se alimentan de pequeños artrópodos u hongos presentes sobre en las plantas y están consideradas como fitófagas, debido a ello existe discordancia en su biología, ya que aún no se ha comprobado la verdadera función que tienen en los cultivos (Otero-Colina 2012). Marchetti y Juárez-Ferla (2011) encontraron a Tydeus sp. en Brasil como la única especie de esta familia registrada sobre zarzamora. El tideido recolectado en ambos huertos de Michoacán en este estudio no se observó alimentándose de la planta, lo que podrá ser objeto de investigaciones futuras.

Finalmente, los ácaros de familia Acaridae presentan una gran diversidad de hábitos que van desde fitófagos y carnívoros hasta micófagos (Rodríguez-Navarro 2012). Asociado al cultivo de la zarzamora se registró a Tyrophagus putrescentiae (Schrank, 1781), la cual fue recolectada en Brasil sobre la variedad “Tupy” en muy bajas poblaciones (menos del 1 % de los organismos recolectados) (Marchetti y Juárez-Ferla 2011), sin embargo, las características de la morfoespecie recolectada en la presente investigación no concuerdan con las características de T. putrescentiae.

Conclusiones

El tipo de manejo de los huertos tuvo una fuerte influencia sobre la abundancia y diversidad de los ácaros, puesto que el huerto con un manejo convencional presentó el mayor número de ácaros fitófagos, mientras que, el huerto con manejo no-convencional tuvo una alta cantidad de ácaros depredadores. Por lo tanto, es posible que en este último, los depredadores ejerzan un control natural de las especies fitófagas. Asetadiptacus sp. (Diptilomiopidae) fue el ácaro fitófago más abundante. Sin embargo, no se detectó un daño que pueda considerarse de importancia económica. Tetranychus ludeni y T. urticae (Tetranychidae) estuvieron presentes en ambos huertos de zarzamora; sin embargo, la primera especie fue la de mayor abundancia. Esto contrasta con otras investigaciones, en donde se ha reportado que T. urticae es la que causa el mayor daños al cultivo; posiblemente esto sucede porque, en la mayoría de los casos, no se profundizan en la taxonomía de las especies y se da por hecho la dominancia de T. urticae. Las especies T. josephi y P. asetus son nuevos registros para México y para el cultivo. Además, se citan por primera vez el género Hemitarsonemus y cuatro especies de ácaros asociados al cultivo de la zarzamora (T. peregrinus, B. yothersi, P. latus, T. ludeni). Se considera que las especies fitófagas Acalitus sp., B. yothersi, P. latus, T. ludeni y T. urticae pueden constituir plagas de importancia económica para el cultivo.

Agradecimientos

Al doctor José López Medina por su ayuda en la taxonomía de la zarzamora. A Rogelio Rubio Maldonado y Gustavo García Aguilar propietarios de las huertas de Ziracuaretiro y Tacámbaro, respectivamente, por permitirnos realizar las recolectas. A la Coordinación de la Investigación Científica, UMSNH por el apoyo al proyecto “Estudio de los ácaros plaga y depredadores en el cultivo de la zarzamora en los municipios de Taretan y Ziracuaretiro”. Al CONACyT por la beca otorgada al primer autor para sus estudios de maestría. A los revisores de este artículo, por sus valiosas aportaciones.

Literatura citada

ABATO-ZÁRATE, M.; VILLANUEVA-JIMÉNEZ, J. A.; OTERO-COLINA, G.; ÁVILA-RESÉNDIZ, C.; HERNÁNDEZ-CASTRO, E.; REYES-PÉREZ, N. 2014. Acarofauna associated to papaya orchards in Veracruz, Mexico. Acta Zoológica Mexicana 30 (3): 595-609. https://doi.org/10.21829/azm.2014.30379Links ]

ALCÁNTARA J., J. A.; SANTILLÁN-GALICIA, M. T.; OTERO-COLINA, G.; MORA A., A.; GUTIÉRREZ E., M. A.; HERNÁNDEZ, C. E. 2011. Relación entre Polyphagotarsonemus latus (Acari: Tarsonemidae) y el virus de la mancha anular del papayo (PRSV-p). Revista Colombiana de Entomología 37 (2): 228-233. [ Links ]

ANDRE, H. M. 1980. A generic revision of the family Tydeidae (Acari: Actinedida). Bulletin et Annales de la Societé Royale Belge d’Entomologie 116: 104-169. [ Links ]

ARIMOTO, M.; SATOH, M.; UESUGI, R.; OSAKABE, M. 2013. PCR-RFLP Analysis for identification of Tetranychus spider mite species (Acari: Tetranychidae). Journal of Economic Entomology 106 (2): 661-668. https://doi.org/10.1603/EC12440Links ]

ÁVILA-FONSECA, F. 2011. Cultivo de la Zarzamora. Experiencias profesionales ingeniero agrónomo en horticultura. Universidad Autónoma Agraria “Antonio Narro”. División de Agronomía: Saltillo, Coahuila, México. 44 p. Disponible en: Disponible en: http://repositorio.uaaan.mx:8080/xmlui/bitstream/handle/ 123456789/5082/T18890%20%20%20AVILA%20FONSECA,%20FIDEL%20%20MEMORIA.pdf?sequence=1 . [Fecha revisión: 15 marzo 2017]. [ Links ]

AYALA-ORTEGA, J. J. 2014. Ácaros de importancia agrícola en trece cultivos de exportación del estado de Michoacán. Tesis Ingeniero Agrónomo. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Facultad de Agrobiología Presidente Juárez. Uruapan, Michoacán, México. 104 p. [ Links ]

BAUTISTA, L.; ARNAL, E.; APONTE, O. 2005. Relación forética de Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Acari: Tarsonemidae) y adultos de Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae). Entomotropica 20 (1): 79-80. [ Links ]

BEARD, J. J.; OCHOA, R.; BRASWELL, W. E.; BAUCHAN, G. R. 2015. Brevipalpus phoenicis (Geijskes) species complex (Acari: Tenuipalpidae)-a closer look. Zootaxa 3944: 1-67. https://doi.org/10.11646/zootaxa.3944.1.1Links ]

BEN-DAVID, T.; UECKERMANN, E.; GERSON, U. 2013. An annotated list of the spider mites (Acari: Prostigmata: Tetranychidae) of Israel. Israel Journal of Entomology 43: 125-148. [ Links ]

BEYZAVI, G.; UECKERMANN, E. A.; FARAJI, F.; OSTOVAN, H. 2013. A catalog of Iranian prostigmatic mites of superfamilies Raphignathoidea & Tetranychoidea (Acari). Persian Journal of Acarology 2 (3): 389-474. [ Links ]

BUCIO-SOTO, G.; AYALA-ORTEGA, J. J.; VARGAS-SANDOVAL, M.; LARA-CHÁVEZ, M. B. N.; AGUIRRE-PALEO, S.; NEGRETE-RODRÍGUEZ, O. M. 2016. Acarofauna asociada al cultivo del arándano (Vaccinium corymbosum L. var. biloxi) en Ziracuaretiro Michoacán. Entomología Mexicana 3 :120-124. [ Links ]

CAMARGO, I. 2013. Ácaros depredadores asociados a Steneotarsonemus spinki Smiley (Acari: Tarsonemidae) en Costa Rica, Nicaragua y Panamá. Disponible en: Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/272179284_Acaros_depredadores_asociados_a_Steneotarsonemus_spinki_Smiley_AcariTarsonemidae_en_Costa_Rica_Nicaragua_y_Panama . [Fecha revisión: 14 marzo 2016]. [ Links ]

CERNA, E.; OCHOA, Y.; AGUIRRE, L.; BADII, M.; GALLEGOS, G.; LANDEROS, J. 2009. Niveles de resistencia en poblaciones de Tetranychus urticae en el cultivo de la fresa. Revista Colombiana de Entomología 35 (1): 52-56. [ Links ]

CHANT, D. 1985. The Phytoseiidae. pp. 3-33. En: Helle, W.; Sabelis, M. (Eds.). Spider mites, their biology, natural enemies and control. Elsevier Science Publishing: Amsterdam, Holanda. 458 p. [ Links ]

COLFER, R. G.; ROSENHEIM, J. A.; GODFREY, L. D.; HSU, C. L. 2004. Evaluation of large-scale releases of western predatory mite for spider mite control in cotton. Biological Control 30: 1-10. https://doi.org/10.1016/j.biocontrol.2003.09.007Links ]

CONGDON, B. D.; McMURTRY, J. A. 1986. The distribution and taxonomic relationships of Euseius quetzali McMurtry in California (Acari: Phytoseiidae). International Journal of Acarology 12 (1): 7-11. https://doi.org/10.1080/01647958608683433Links ]

DA SILVA, M. Z.; SATO, M. E.; LEITE-DE OLIVEIRA, C. A.; NICASTRO, R. L. 2015. Interspecific interactions involving Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae) and Agistemus brasiliensis (Acari: Stigmaeidae) as predators of Brevipalpus phoenicis (Acari: Tenuipalpidae). Experimental and Applied Acarology 65 (3): 319-29. https://doi.org/10.1007/s10493-014-9874-zLinks ]

DAVIES, J. T.; ALLEN, G. R.; WILLIANS, M. A. 2001. Intraplant distribution of Acalitus essigi (Acari: Eriophyoidea) on blackberries (Rubus fruticosus agg.). Experimental and Applied Acarology 25: 625-639. [ Links ]

DE MORAES, G.; FLETCHMAN, C. H. W. 2008. Manual de Acarologia: acarologia básica e ácaros de plantas cultivadas no Brasil. Holos: São Paulo, Brasil. 288 p. [ Links ]

DENMARK, H. A. 2014. Cyclamen mite, Phytonemus pallidus (Banks) (Arachnida: Acari: Tarsonemidae). Disponible en: Disponible en: https://edis.ifas.ufl.edu/in33500.pdf [Fecha revisión: 20 septiembre 2015]. [ Links ]

DOMÍNGUEZ-DA SILVA, C. A. 2002. Biologia e exigências térmicas do ácaro-vermelho (Tetranychus ludeni Zacher) em folhas de algodoeiro. Pesquisa Agropecuaria Brasileira 37 (5): 573-580. https://doi.org/10.1590/S0100-204X2002000500001Links ]

EL-SAWI, S.; MOMEN, F. 2006. Agistemus exsertus Gonzalez (Acari: Stigmaeidae) as a predator of two scale insect of the family Diaspididae (Homoptera: Diaspididae). Archives of Phytopathology and Plant Protection 39 (6): 421-427. https://doi.org/10.1080/03235400500321388Links ]

ESCUDERO, A.; FERRAGUT, F. 1996. Comportamiento de Phytoseiulus persimilis Athias-Henriot y Neoseiulus californicus (McGregor) (Acarí: Phytoseiidae) ante diferentes densidades de presa. Boletín de Sanidad Vegetal, Plagas 22: 115-124. [ Links ]

ESTRADA-VENEGAS. E. G. 2012. Ácaros de importancia Agrícola. pp. 6-7. En: Estrada-Venegas, E. G.; Acuña-Soto, J. A.; Chaires-Grijalva, M. P.; Equihua-Martínez, A. (Eds.). Ácaros de importancia agrícola. Colegio de Postgraduados, Sociedad Mexicana de Entomología. 276 p. [ Links ]

FASULO, T. R. 2013. Broad mite, Polyphagotarsonemus latus (Banks) (Arachnida: Acari: Tarsonemidae). Disponible en: Disponible en: https://edis.ifas.ufl.edu/pdffiles/IN/IN34000.pdf . [Fecha revisión: 20 noviembre 2015]. [ Links ]

FLORES-MARTÍNEZ, B. A. 2010. Organismos asociados a la necrosis de las yemas florales de zarzamora (Rubus sp.) y su distribución en las zonas productoras de Michoacán. Tesis Maestría en Ciencias. Universidad Autónoma de Chapingo. Chapingo, Estado de México, México. 89 p. Disponible en: Disponible en: http://www.sidalc.net/cgi-in/wxis.exe/?IsisScript=parasi.xis&method=post&formato=2&cantidad=1&expresion=mfn=009844 . [Fecha revisión: 20 octubre 2015]. [ Links ]

FORERO-PATIÑO, J. J.; ARGÜELLES, Z. P.; CANTOR R., F.; RODRÍGUEZ, D. 2010. Bioensayo para evaluar la compatibilidad de adultos de Neoseiulus californicus (Parasitiformes: Phytoseiidae) con algunos pesticidas de uso comercial en condiciones semicontroladas. Agronomía Colombiana 28 (2): 1-7. [ Links ]

GERSON, U.; SMILEY, R. L.; OCHOA, R. 2003. Mites (Acari) for pest control. Oxford Blackwell Science, Oxford539 p. https://doi.org/10.1002/9780470750995Links ]

GRECO, N.; LILJESTHRÕM, G.; SÁNCHEZ, N. 1999. Spatial distribution and coincidence of Neoseiulus californicus and Tetranychus urticae (Acari: Phytoseiidae: Tetranychidae) on strawberry. Experimental and Applied Acarology 23: 567-579. [ Links ]

GUGOLE-OTTAVIANO, M. F. 2002. Manejo Integrado de la plaga Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae) en cultivos de frutilla del Cinturón Hortícola Platense. Tesis Doctoral. Universidad Nacional de La Plata. Facultad de Ciencias Naturales y Museo. 199 p. [ Links ]

GUPTA, S. K.; GUPTA, Y. N. 1994. A taxonomic review of Indian Tetranychidae (Acari: Prostigmata) with description of new species, re-descriptions of known species and keys to genera and species. Memoirs of the Zoological Survey of India 18: 1-196. [ Links ]

HORTWEEK. 2014. Pest & Disease Management - Tarsonemid and eriophyid mites. Disponible en: Disponible en: http://www.hortweek.com/pest-disease-management-tarsonemid-eriophyid-mites/ornamentals/article/1296253 . [Fecha revisión: 23 junio 2015]. [ Links ]

HUANG, J. H.; FREED, S.; WANG, L. S.; QIN, W. J.; CHEN, H. F.; QIN, H. G. 2014. Effect of temperature on development and reproduction of Proprioseiopsis asetus (Acari: Phytoseiidae) fed on asparagus thrips, Thrips tabaci. Experimental and Applied Acarology 64 (2): 235-44. https://doi.org/10.1007/s10493-014-9819-6Links ]

JOLLY, R. L. 2001. The status of the predatory mite Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae) in the UK, and its potential as a biocontrol agent of Panonychus ulmi (Koch) (Acari: Tetranychidae). Tesis de Doctorado. The University of Birmingham. 173 p. [ Links ]

KHAN, B. 2014. A new predatory mite species of the genus Agistemus (Agistemus saeedii) (Stigmaeidae: Acari) from Punjab, Pakistan. Disponible en: Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/267521153_A_new_predatory_mite_species_of_the_genus_Agistemus_Agistemus_saeedii_StigmaeidaeAcari_from_Punjab_Pakistan . [Fecha revisión: 2 diciembre 2015]. [ Links ]

KRANTZ, G. W. 2009. Habits and habitats. pp. 64-82. En: Krantz, G. W.; Walter, D. E. (Eds.). A manual of acarology. 3er Ed. Texas Tech University Press. Texas, Estados Unidos, 795 p. [ Links ]

KRANTZ, G. W.; WALTER, D. E. 2009. A manual of acarology. 3er Ed. Texas Tech University Press. Texas, Estados Unidos. 795 p. [ Links ]

LANDEROS, J.; CERDA, P.; BADII, M. H.; AGUIRRE, L. A.; CERNA, E.; OCHOA, Y. M. 2013. Functional response of Neoseiulus californicus on Tetranychus urticae on apple leaves. Southwestern Entomologist 38 (1): 79-84. https://doi.org/10.3958/059.038.0108Links ]

LEIVA, S.; FERNÁNDEZ, N.; THERON, P.; ROLLARD, R. 2013. Agistemus aimogastaensis sp. n. (Acari, Actinedida, Stigmaeidae), a recently discovered predator of eriophyid mites Aceria oleae and Oxycenus maxwelli, in olive orchards in Argentina. ZooKeys 312: 65-78. https://doi.org/10.3897/zookeys.312.5520Links ]

LEMUS-SORIANO, B. A.; PÉREZ-AGUILAR, D. A.; GARZA-BLANCO, J. 2016. Insecticidas biorracionales para el control de Acalitus sp. (Prostigmata: Eriophyidae) en zarzamora. Entomología Mexicana 3: 316-319. [ Links ]

LINDQUIST, E. E. 1986. The world genera of Tarsonemidae (Acari: Heterostigmata): a morphological, phylogenetic, and systematic revision, with a reclassification of family group taxa in the Heterostigmata. Memoir of the Entomological Society of Canada. 517 p. https://doi.org/10.4039/entm118136fvLinks ]

LINDQUIST, E. E.; AMRINE JR., J. W. 1996. Systematics, diagnosis for major taxa, and keys to families and genera with species on plants of economic importance. pp. 33-87. En: Lindquist, E. E.; Sabelis, M. W.; Bruin, J. (Eds.). Eriophyoid mites - Their biology, natural enemies and control. Elsevier Science Publishing. Amsterdam, Holanda. 789 p. https://doi.org/10.1016/S1572-4379(96)80004-2Links ]

MARCHETTI, M. M.; JUÁREZ-FERLA, N. 2011. Diversidade e flutuação populacional de ácaros (Acari) em amora-preta (Rubus fruticosus, Rosaceae) no estado do Rio Grande do Sul, Brasil. Iheringia, Série Zoologia 101 (1-2): 43-48. https://doi.org/10.1590/S0073-47212011000100005Links ]

MÉNDEZ-MÉNDEZ, P.; SÁNCHEZ-SOTO, S.; ROMERO-NÁPOLES, J.; ORTIZ-GARCÍA, C. F. 2012. Fluctuación poblacional de Brevipalpus phoenicis (Acari: Tenuipalpidae), vector de la leprosis de los cítricos en Tabasco, México. Fitosanidad 16 (2): 73-77. [ Links ]

MIGEON, A.; MALAGNINI, M.; NAVAJAS, M.; DUSO, C. 2007. Notes on the genus Eotetranychus (Acari: Tetranychidae) in Italy and France with a redescription of Eotetranychus fraxini Reck, new record for Italy and Western Europe. Zootaxa 1509: 51-60. https://doi.org/10.11646/zootaxa.1509.1.5Links ]

MORA-AGUILERA, G.; SANTILLÁN-GALICIA, M. T.; RIVAS-VALENCIA, P. 2013. Leprosis de los cítricos Citrus leprosis virus C. Ficha Técnica No. 35. Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria. México D. F . 25 p. [ Links ]

OHNO, S.; MIYAGI, A.; GANAHA-KIKUMURA, T.; GOTOH, T.; KIJIMA, K.; OOISHI, T.; MOROMIZATO, C.; HARAGUCHI, D.; YONAMINE, K.; UEZATO, T. 2010. Non-crop host plants of Tetranychus spider mites (Acari: Tetranychidae) in the field in Okinawa, Japan: determination of possible sources of pest species and inference on the cause of peculiar mite fauna on crops. Applied Entomology and Zoology 45 (3): 465-475. https://doi.org/10.1303/aez.2010.465Links ]

OLDFIELD, G. N. 1996. Diversity and host plant specificity. pp. 199-216. En: Lindquist, E. E.; Sabelis, M. W.; Bruin, J. (Eds.). Eriophyoid mites their biology, natural enemies and control. World Crop Pests Volume 6. Editorial Elsevier Publishing. Amsterdam, Holanda. 779 p. https://doi.org/10.1016/S1572-4379(96)80011-XLinks ]

OTERO-COLINA, G. 2012. Bioecología de las principales familias y especies de ácaros fitófagos. pp. 109-121. En: Estrada-Venegas, E. G.; Acuña-Soto, J. A.; Chaires-Grijalva, M. P.; Equihua-Martínez, A. (Eds.). Ácaros de importancia agrícola. Colegio de Posgraduados. México, D. F. 276 p. [ Links ]

PEÑA, J. E. 1992. Predator-prey interactions between Typhlodromalus peregrinus and Polyphagotarsonemus latus: Effects of alternative prey and other food resources. Florida Entomologist 75 (2): 241. https://doi.org/10.2307/3495626Links ]

PEÑA, J. E.; CAMPBELL, C. W. 2005. Broad mite. Disponible en: Disponible en: http://ufdc.ufl.edu/IR00004618/00001 . [Fecha revisión: 12 diciembre 2015]. [ Links ]

PÉREZ, T. M.; GUZMAN-CORNEJO, C.; MONTIEL-PARRA, G; PAREDES-LEON., R.; RIVAS, G. 2014. Biodiversidad de ácaros en México. Revista Mexicana de Biodiversidad 85: 399-407. https://doi.org/10.7550/rmb.36160Links ]

PYE, D. R. L.; DE LILLO, E. 2010. A review of the eriophyoid mites (Acari: Eriophyoidea) on Rubus spp. in Britain, with a new species (Diptilomiopidae) and two new records. Zootaxa 2677: 15-26. https://doi.org/10.11646/zootaxa.2677.1.2Links ]

QUIRÓS, M.; PETIT, Y.; POLEO, N.; GÓMEZ, A. 2005. Distribución de Brevipalpus phoenicis (Geijskes) (Acari: Tenuipalpidae) en la planta del guayabo (Psidium guajava L.) en La Coruba, municipio Mara, estado Zulia, Venezuela. Entomotropica 20 (1): 39-47. [ Links ]

RAMÍREZ G., A. 2003. Estudio de la compatibilidad de agentes de control biológico de tres plagas de rosa. Tesis de maestría. Facultad de Agronomía, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá. 74 p. [ Links ]

RAMOS, M.; RODRÍGUEZ, H. 2006. Riqueza de especies de ácaros fitoseidos (Acari: Mesostigmata) en agroecosistemas de Cuba. Fitosanidad 10 (3): 203-207. [ Links ]

REBOLLAR-ALVITER, A. 2011. Manejo integral de la fitosanidad del arándano y zarzamora. Disponible en: Disponible en: http://www.cofupro.org.mx/cofupro/images/contenidoweb/file/Plagas.pdf . [Fecha revisión: 10 julio 2016]. [ Links ]

RODRÍGUEZ, N. S.; ESTÉBANEZ G., M. L. 1998. Acarofauna asociada a vegetales de importancia agrícola y económica en México. Universidad Autónoma Metropolitana. México, D. F. 103 p. [ Links ]

RODRÍGUEZ-NAVARRO, S. 2012. Acaridae. pp: 205-222. En: Estrada-Venegas, E. G.; Acuña-Soto, J. A.; Chaires-Grijalva, M. P.; Equihua-Martínez, A. (Eds.). Ácaros de importancia agrícola. Colegio de Posgraduados. México, D. F. 276 p. [ Links ]

ROYALTY, R. N.; PERRING, T. M. 1996. Natura of damage and its assessment. pp: 493-512. En: Lindquist, E. E.; Sabelis, M. W.; Bruin, J. (Eds.). Eriophyoid mites: Their biology, natural enemies and control. World Crop Pests Volume 6. Elsevier Science Publishing. Amsterdam, Holanda. 779 p. https://doi.org/10.1016/S1572-4379(96)80031-5Links ]

SCOTT, J. K.; YEOH, P. B.; KNIHINICKI, D. K. 2008. Redberry mite, Acalitus essigi (Hassan) (Acari: Eriophyidae), an additional biological control agent for Rubus species (blackberry) (Rosaceae) in Australia. Australian Journal of Entomology 47 (3): 261-264. https://doi.org/10.1111/j.1440-6055.2008.00654.xLinks ]

SEEMAN, O. D.; BEARD, J. J. 2011. Identification of exotic pest and Australian native and naturalised species of Tetranychus (Acari: Tetranychidae). Zootaxa 2961: 1-72. https://doi.org/10.11646/zootaxa.2961.1.1Links ]

SECRETARÍA DE HACIENDA Y CRÉDITO PÚBLICO (SHCP). 2015. Panorama de la zarzamora. Disponible en: Disponible en: http://www.financierarural.gob.mx/informacionsectorrural/Panoramas/Ficha%20Zarzamora.pdf . [Fecha revisión: 22 agosto 2015]. [ Links ]

SERVICIO DE INFORMACIÓN AGROALIMENTARIA Y PESQUERA (SIAP). 2015. Cierre de la producción agrícola por cultivo. Disponible en: Disponible en: http://www.siap.gob.mx/cierre-de-la-produccion-agricola-por-estado /. [Fecha revisión: 12 diciembre 2015]. [ Links ]

SMITH, J. F.; CATCHOT, A. L.; MUSSER, F. R.; GORE, J. 2013. Survey of twospotted spider mite (Acari: Tetranychidae) host plants in the Mississippi delta. Journal of Entomological Science 48 (4): 279-290. https://doi.org/10.18474/0749-8004-48.4.279Links ]

TAKANO-LEE, M.; HODDLE, M. 2002. Predatory behaviors of Neoseiulus californicus and Galendromus helveolus (Acari: Phytoseiidae) attacking Oligonychus perseae (Acari: Tetranychidae). Experimental and Applied Acarology 26 (1-2): 13-22. [ Links ]

TURCIOS-RIVERA, C. W. 2009. Preferencia de depredación de Neoseiulus californicus (McGregor) (Acari: Phytoseiidae) sobre huevos, ninfas y adultos de Tetranychus gloveri (Banks) y T. ludeni (Zacher) (Acari: Tetranychidae) en Zamorano, Honduras. Trabajo de grado Ingeniero Agrónomo. Escuela Agrícola Panamericana, Zamorano. San Antonio de Oriente, Honduras. 181 p. [ Links ]

TUTLE, D. M.; BAKER, E. W. 1968. Spider Mites of Southwestern United States and a Revision of the Family Tetranychidae. University of Arizona Press. Arizona, Estados Unidos. 143 p. [ Links ]

VACANTE, V. 2010. Citrus mites. Identification, bionomy and control. CABI Editores. Reino Unido. 312 p. https://doi.org/10.1079/9781845934989.0000Links ]

VÁZQUEZ, I. M.; LÓPEZ-CAMPOS, M. G. 2012. Introducción a la Acarología. pp. 2-11. En: Estrada-Venegas, E. G.; Acuña-Soto, J. A.; Chaires-Grijalva, M. P.; Equihua-Martínez, A. (Eds.). Ácaros de importancia agrícola. Colegio de Posgraduados, México, D. F. 276 p. [ Links ]

VILLEGAS-ELIZALDE, S. E.; RODRÍGUEZ-MACIEL, J. C.; ANAYA-ROSALES, S.; SÁNCHEZ-ARROYO, H.; HERNÁNDEZ-MORALES, J.; BUJANOS-MUÑIZ, R. 2010. Resistencia a acaricidas en Tetranychus urticae (Koch) asociada al cultivo de fresa en Zamora, Michoacán, México. Agrociencia 44 (1): 75-81. [ Links ]

WALTER, D. E.; KRANTZ, G. W. 2009. Collection, rearing, and preparing specimens. pp. 83-96. En: Krantz, G. W.; Walter, D. E. (Eds.). A manual of acarology. 3er Ed. Texas Tech University Press.Texas. 795 p. [ Links ]

YOSHIDA-SHAUL, E.; CHANT, D. A. 1991. Five new species of Phytoseiidae from Central and South America (Acari: Gamasina). International Journal of Acarology 17 (2): 93-102. https://doi.org/10.1080/01647959108683888Links ]

ZHANG, Z. Q. 2003. Mites of Greenhouses. Identification, Biology and Control. CABI Editores. Nueva Zelanda. 235 p. https://doi.org/10.1079/9780851995908.0000Links ]

Origen y financiación El artículo es parte del proyecto de investigación financiado por la Coordinación de la Investigación Científica de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, que fue realizado como tesis de maestría de José de Jesús Ayala Ortega dirigida por las doctoras Ana Mabel Martínez-Castillo y Margarita Vargas-Sandoval.

3Citación sugerida / Suggested citation: AYALA-ORTEGA, J. D. J.; MARTÍNEZ-CASTILLO, A. M.; PINEDA-GUILLERMO, S.; FIGUEROA-DE LA ROSA, J. I.; ACUÑA-SOTO, J.; RAMOS-LIMA, M.; VARGAS-SANDOVAL, M. 2019. Ácaros asociados a la zarzamora (Rubus sp. cv. Tupy) en dos localidades del estado de Michoacán, México. Revista Colombiana de Entomología 45 (2): e8480. https://doi.org/10.25100/socolen.v45i2.8480

Recibido: 01 de Marzo de 2018; Aprobado: 09 de Junio de 2019

Autor de correspondencia: Margarita Vargas-Sandoval, Ph. D. Investigador Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, UMSNH, Gral. Francisco J. Múgica S/N A-1, Felicitas de Río, Edificio “R” Planta Baja, Ciudad Universitaria, Morelia CP 58030, Michoacán, México, vargasmarga@hotmail.com, https://orcid.org/0000-0002-4835-8779.

Contribución de los autores

José de Jesús Ayala-Ortega: alumno de maestría encargado de ejecutar el proyecto, colectas, preparación del material, determinación preliminar y preparación preliminar del manuscrito. Ana Mabel Martínez-Castillo: directora de tesis, contribución al escrito. Samuel Pineda-Guillermo: parte del comité tutoral y sinodal de la tesis, contribución al escrito. José Isaac Figueroa-de la Rosa: parte del comité tutoral y sinodal de la tesis, contribución al escrito. Jesús Acuña-Soto: parte del comité tutoral y sinodal de la tesis, corroborar la identificación de los ácaros eriófidos y contribución al escrito. Mayra Ramos-Lima: corroborar la identificación taxonómica de las especies de ácaros depredadores y contribución al escrito. Margarita Vargas-Sandoval: directora de tesis, corroborar la determinación de los ácaros de las familias restantes y contribución al escrito.

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