Diversidad encontrada.

Se recolectaron 16.768 especímenes, dentro de los cuales se identificaron 126 morfotipos en 12 órdenes. 106 morfotipos fueron agrupados en 53 familias y 42 morfotipos a nivel de género o especie. Hemiptera, Coleoptera, Diptera, Hymenoptera y Lepidoptera fueron los órdenes con más riqueza de especies (Fig. 1). Mientras que Hemiptera, Diptera, Araneae, Lepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera y Orthoptera los de mayor abundancia (Fig. 2).

Figura 1 Riqueza de especies según el orden en cultivos de arroz en Yopal, Casanare. 

Figura 2 Número de individuos de cada orden en cultivos de arroz en Yopal, Casanare. 

En los grupos funcionales se encontró que las especies de hábito chupador, así como los masticadores de follaje son los grupos más diversos, que junto con los minadores de hojas completan el 50 % de la diversidad de especies en el cultivo con hábito herbívoro (Fig. 3). En cuanto a la abundancia, los depredadores fueron el grupo más abundante, seguido de los masticadores y chupadores de follaje (Fig. 4).

Figura 3 Número y porcentaje de especies por grupo funcional en cultivos de arroz en Yopal, Casanare. 

Figura 4 Número de individuos y porcentaje por grupo funcional en cultivos de arroz en Yopal, Casanare. 

Dentro de los depredadores se encontró 20 morfotipos de los cuales el 50 % fueron arañas Tetragnathidae (Araneae), con una especie del género Tetragnatha sp. como la más abundante de las recolectas (Tabla 1). En otros estudios ya se ha reconocido este género como depredadores muy efectivos para el control de T. orizicolus reduciendo sus poblaciones entre un 25 y 68 % cuando hay una densidad de cuatro Tetragnatha por metro cuadrado, siendo capaz de alimentarse hasta 3,5 adultos de T. orizicolus por día (^{Cuevas 1994}). En este grupo también se encontraron libélulas Coenagrionidae, adultos de Syrphidae y avispas Vespidae y Pompilidae.

En el grupo de los chupadores se presentó un complejo de 32 morfotipos del orden Hemiptera, dentro del que se encuentran T. orizicolus, Draeculacephala Ball, 1902 (Hemiptera: Cicadellidae), Oebalus, Euschistus, Blissus, y Aeneolamia varia Fabricius, 1781 (Hemiptera: Cercopidae), conocidos tradicionalmente como plagas del arroz (^{Meneses 2008}). T. orizicolus en particular, se destaca como el segundo morfotipo más abundante durante todo el estudio con 2.078 individuos encontrados (Tabla 1). T. orizicolus es reportada localmente como una de las principales plagas del arroz (^{Peñaranda Rincón et al. 1999}), no solo por su hábito chupador, sino por ser vector el virus de la hoja blanca que genera pérdidas para el sector (^{Meneses et al. 2005}).

En los masticadores de follaje se encontraron 30 morfotipos, entre los más comunes están larvas de S. frugiperda, Diatraea sp., M. latipes y Rupela sp. y algunos adultos de la familia Chrysomelidae. S. frugiperda, en particular, es reportada como una especie problemática cuando se presenta en las primeras etapas del cultivo cuando puede arrasar por completo con las plántulas (^{Meneses 2008}). Como minador se encontró una especie común en la región: Hydrellia sp., la cual en su estado larval forma galerías en las hojas, afectando el desarrollo de la planta.

En los parasitoides se encontraron 19 morfotipos de Ichneumonidae, Braconidae y Chalcididae. Una especie afín al género Iphiaulax Foerster, 1862 (Hymenoptera: Braconidae) fue la más abundante para este grupo. Iphiaulax ha sido reportado como efectivo parasitoide de larvas de Diatraea grandiosella Diar, 1911 (^{Lee y Chippendale 1985}).

Como observación adicional, se hallaron quistes oscuros y agujeros en el abdomen del 14 % de los machos y en el 10 % de las hembras de T. orizicolus, que muestran evidencia de ectoparasitismo por avispas de la familia Drynidae (Fig. 5) según lo descrito por (^{Hernández y Belloti 1984}; ^{Mora-Kepfer y Espinoza 2009}).

Figura 5 Tagosodes orizicolus con evidencia de ectoparasitismo en el abdomen. Las flechas rojas muestran los quistes que sobresalen del área abdominal.  

Riqueza y abundancia en relación con las variedades, densidades de siembra y el sistema de siembra.

Al comparar las comunidades de artrópodos entre variedades de arroz no se encontraron diferencias significativas en la riqueza de especies o la abundancia de individuos (Tabla 2). En cuanto a las diferentes densidades de siembra, no se encontraron diferencias para la abundancia de artrópodos, pero si en cuanto a la riqueza, donde la densidad de 60 kg/ha presentó un número menor de especies con respecto a las densidades de 100 kg/ha y 180 kg/ha. El sistema de siembra con riego presentó una mayor abundancia total de artrópodos en comparación con el sistema secano, pero en el sistema secano hubo una mayor riqueza de especies (Tabla 2). La mayor abundancia en el sistema de riego puede explicarse por las mayores temperaturas en ese momento del año que pueden, en general, acelerar los ciclos de vida de los artrópodos (^{Mirhosseini et al. 2017}).

Dinámica poblacional de grupos funcionales y su relación con las variables climáticas.

Los cambios poblacionales de los diversos grupos funcionales representa la interacción entre los mismos. En la Tabla 3, se presenta los resultados de cómo se afecta la abundancia entre grupos. Se evidencia que las poblaciones de masticadores y chupadores está significativamente relacionadas, puesto que cualquiera de los dos grupos puede usarse como variable predictora del otro. Esto podría esperarse por ser dos grupos de herbívoros relacionados con un mismo cultivo.

Por otro lado, las poblaciones de chupadores no fueron significativamente reguladas por los depredadores o los parasitoides y, teniendo en cuenta que T. orizicolus es el chupador más abundante en el cultivo, se podría suponer que no se presentó regulación biológica efectiva de esta plaga. Sin embargo, las poblaciones de depredadores si dependieron de los chupadores al mostrar la típica interacción depredador y presa, donde las poblaciones de depredadores aumentan con relación a la disponibilidad de alimento (^{Berryman 2002}), pero su efecto no fué suficiente para regular las poblaciones.

Los masticadores por el contrario fueron afectados significativamente tanto por depredadores como por parasitoides, lo que indica una regulación biológica activa que valdría la pena ser explorada posteriormente para determinar las interacciones específicas entre especies. Las poblaciones de parasitoides no se vieron afectadas por ningún otro grupo.

Entre el sistema de siembra secano y sistema de riego se presentaron variaciones en la dinámica de los grupos funcionales, en relación a las fases del cultivo de arroz. En el sistema secano (Fig. 6) se observaron dos picos de masticadores durante la fase vegetativa, el primero estuvo dominado por poblaciones de S. frugiperda, las cuales prefieren consumir la planta en estados jóvenes, frecuentemente cortándola desde la base (^{Casmuz et al. 2010}). En el segundo pico Diatraea sp. fue más abundante, seguida, nuevamente, por S. frugiperda. Este comportamiento es similar al reportado por ^{Saavedra de Castro y Fernández Herrera (2019)} quienes encontraron una fuerte asociación de S. frugiperda con la fase vegetativa del cultivo, que se extiende hasta parte de la fase reproductiva. El último pico poblacional de los masticadores estuvo dominado por Orthoptera, que a pesar de generar disminución del área foliar, se considera una plaga de poco impacto económico pues la planta logra compensar los daños sin afectar gravemente la producción (^{Meneses 2008}). Sin embargo, se sugiere revisar este supuesto para las condiciones de Casanare.

Figura 6 Promedio del número de artrópodos por grupo funcional en las diferentes etapas fenológicas del cultivo de arroz para el sistema de siembra secano.  

Las poblaciones de los chupadores fueron siempre menores a los masticadores y su abundancia es determinada por T. oriziculus que fue la especie más común y que presentó leves fluctuaciones a lo largo del ciclo del cultivo sin darse una fuerte asociación con alguna fase fenológica en particular. Esto podría indicar el solapamiento de varias generaciones de la especie a lo largo del ciclo. Las bajas poblaciones también coinciden con lo encontrado en Venezuela por ^{Vivas-Carmona et al. (2017)}, estos es, bajas poblaciones de T. oriziculus durante junio a agosto.

A partir del día 24 de la fase vegetativa, cuando las plantas se encontraban en pleno macollamiento, se observa cómo los depredadores aumentan sus poblaciones de forma similar a los masticadores brindando algún grado de control de las poblaciones de herbívoros y fluctuando con respecto a su crecimiento. Esta dinámica entre depredadores y presas ha sido observada en otras comunidades de artrópodos (^{Dominik et al. 2018}), donde la abundancia de depredadores se correlaciona con los herbívoros del cultivo.

En el sistema con riego (Fig. 7), con excepción de los chupadores, la artropofauna se empieza a incrementar a partir del final de la fase vegetativa. Las poblaciones de depredadores y parasitoides, en particular, aumentaron durante la fase reproductiva llegando a superar las poblaciones de masticadores y chupadores lo que ofrece evidencia de su efecto en la regulación de plagas. Los depredadores más abundantes fueron arañas Tetragnathidae y para los parasitoides la familia Braconidae. En el caso de los chupadores, este grupo estuvo dominado de nuevo por T. oriziculus que presentó un comportamiento similar al sistema secano.

Figura 7 Promedio del número de artrópodos por grupo funcional en las diferentes etapas fenológicas del cultivo de arroz para el sistema de siembra con riego.  

Las dinámicas diferenciales entre ciclos de cultivo, permiten entender cómo factores climáticos o de manejo como el riego pueden influir en las poblaciones de plagas y de controladores biológicos.

Efecto de las variables climáticas en la dinámica poblacional.

A partir del análisis Random Forest se estimó la relevancia de cada una de las variables climáticas en la abundancia de las poblaciones de artrópodos (Tabla 4). Para entender estos efectos se construyeron gráficas que muestran los puntos críticos de inflexión de las poblaciones en función de la variable climática más relevante (Figs. 8 y 9).

En la Figura 8A. se observa que a partir de 26 °C en promedio las poblaciones de chupadores presentan una alta disminución mientras que los masticadores de follaje aumentan significativamente las poblaciones a partir de 21 °C de temperatura mínima (Fig. 8B). Esto significa que existe un rango de temperatura entre 21 a 26 °C que es óptimo para ambos grupos de plagas, pero a partir de 26 °C la atención se debe centrar en los masticadores; lo cual se relaciona con el hecho de que las poblaciones de chupadores sean menores en el segundo semestre cuando la humedad relativa y las precipitaciones son significativamente reducidas en la zona y las temperaturas son mucho más altas que durante el ciclo de cultivo secano (^{Bustamante Lozano et al. 2013}). Los depredadores también son fuertemente influenciados por la temperatura (Fig. 8C), aumentando sus poblaciones a partir de 21 °C de temperatura mínima de forma similar a los masticadores, lo que se relaciona con las similitudes en fluctuaciones poblaciones que se presentan en estos dos grupos. Para los parasitoides (Fig. 8D), la humedad relativa fue más relevante al disminuir las poblaciones a partir de 73 %, lo cual se refleja en las poblaciones más abundantes en el segundo semestre cuando las condiciones son mucho más secas en Casanare (^{Bustamante Lozano et al. 2013}).

Figura 8 Rango de mayor variación en la abundancia promedio de grupos de artrópodos en función de la variable climática de mayor influencia para ambos ciclos de siembra de arroz. Gráficas obtenidas a partir de la función “partialplot” en el paquete Random Forest de R con base en 2.000 árboles y 100 bosques. 

En la Figura 9 se observan las variables climáticas más relevantes para las familias de artrópodos más abundantes en el cultivo. Para Tetragnathidae, el grupo de arañas más común, observamos cómo a partir de 21 °C se marca un aumento en las poblaciones (Fig. 9A), similar al comportamiento presentado por el grupo de depredadores en su conjunto (Fig. 8C) y a la correlación positiva de temperatura y aumento en arañas encontrado en otros estudios (^{Masika et al. 2017}). En la familia Delphacidae, donde la especie más común fue T. orizicolus, la variable climática más relevante es la humedad relativa, donde las poblaciones se reducen consideradamente a partir de 83 % (Fig. 9B).

Figura 9 Rango de mayor variación en la abundancia promedio de familias comunes de artrópodos en función de la variable climática de mayor influencia para ambos ciclos de siembra de arroz. Gráficas obtenidas a partir de la función “partialplot” en el paquete Random Forest de R con base en 2.000 árboles y 100 bosques.  

Para depredadores Syrphidae, la alta humedad relativa también parece ser limitante, especialmente a partir del 75 %, cuando las poblaciones desaparecen del cultivo (Fig. 9C). Para el caso de Ephydridae, básicamente el minador Hydrellia, la temperatura es la variable que más impacta su flujo poblacional reduciéndose a partir de 26 °C. Para los Noctuidae, en este caso representado principalmente por S. frugiperda, M. latipes y Diatraea, las poblaciones aumentaron a partir de 21 °C similar a lo reportado en otros estudios (^{Meneses 2008}; ^{Masika et al. 2017}).