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Introducción
La cebolla (Allium cepa L.) es una de las hortalizas cultivadas más importante, debido al alto consumo a escala global, siendo los principales productores China, India, Egipto y USA, Irán, Turquía, Brasil y México (HANCI, 2015). En Venezuela su cultivo está ampliamente difundido principalmente en la zona occidental del país, destacando la depresión de Quíbor del estado Lara como la más importante (Banko, 2019).
La producción de cebolla es además una actividad económica altamente especializada que cada vez demanda nuevas tecnologías de cultivo (Brenes-Peralta et al., 2019). La semilla de buena calidad debe reunir una serie de atributos para garantizar rendimientos óptimos en cosecha (Patil et al., 2019); no obstante, esta calidad puede ser afectada por factores intrínsecos relacionados con el potencial genético de los materiales, la capacidad de adaptación a diferentes condiciones edafoclimáticas y condiciones de almacenamiento, los cuales ocasionan reducción del porcentaje de germinación, la velocidad de emergencia y el vigor de las plántulas (Jeromini et al., 2019).
Existe una estrecha relación entre la calidad de la semilla y el producto final, así, para que una semilla de cebolla sea considerada de alta calidad debe cumplir con una serie de requisitos como son, alto poder germinativo y porcentaje de emergencia, vigor de plántulas y sanidad que garantice la ausencia de patógenos (Jilani et al., 2019). Para obtener las condiciones anteriores es necesario efectuar pruebas agronómicas con el fin de evaluar el poder germinativo, la emergencia, el vigor, la viabilidad y el estado fitosanitario de las semillas (Patil et al, 2019). Estas pruebas deben estar acompañadas de condiciones adecuadas de humedad, temperatura y tiempo de almacenamiento (Tripathi y Lawande, 2019).
Por otro lado, la proliferación de patógenos en las semillas puede ocasionar enfermedades fungosas y bacterianas, que reducen el rendimiento y causan la muerte de las plantas (Aguirre-Medina et al., 2019). Estos patógenos proliferan en condiciones de humedad y temperatura no adecuadas durante el almacenamiento. Para garantizar la sanidad de las semillas es necesario aplicar medidas de control, entre las cuales la presencia de metabolitos secundarios como fenoles y flavonoides disminuyen considerablemente la proliferación de patógenos (Dutta et al., 2019).
Con el objetivo de conocer la inocuidad de materiales comerciales se evaluó el potencial fisiológico de semillas de cebolla variedades Texas 438 y Yellow Granex y de esta manera diagnosticar los posibles factores que inicien en el desempeño fisiológico del cultivo.
Materiales y métodos
Localización
Los ensayos fueron establecidos en diciembre de 2019 en los Laboratorios de Micología y Microtecnia, localizados en las instalaciones de Posgrado de Agronomía de la Universidad Centroccidental Lisandro Alvarado (UCLA), Cabudare, Municipio Palavecino del estado Lara, Venezuela, a10°01’30”LN, 69°16’30’’ LO, a 495 m.s.n.m.
Material experimental
Se utilizaron los materiales de cebolla Texas 438 y Yellow Granex, cada uno de ellos con dos muestras de diferentes fechas de producción: Texas 438 (TX1) de junio 2017 y Texas 438 (TX2) de mayo de 2017; y Yellow Granex (YG1) de mayo de 2017 y Yellow Granex (YG2) de octubre de 2016.
Prueba de germinación estándar
La capacidad de germinación se evaluó mediante la prueba de germinación estándar (GE) que se realizó de acuerdo con los procedimientos establecidos por ISTA (2016), para ello se dispusieron 400 semillas que fueron distribuidas de forma aleatoria en cuatro bandejas por lote (100 semillas por bandeja), dentro de una cámara de germinación a una temperatura de 26 ± 2 °C. Los conteos de germinación fueron realizados 6 y 12 días después, considerando como germinadas sólo las plántulas normales o aquéllas que no superaran 50% de manchas necróticas.
En el primer conteo se registraron y evaluaron las semillas germinadas, las cuales fueron eliminadas, mientras que el resto de las semillas se mantuvieron en las bandejas.
Porcentaje de emergencia (PE)
Se realizó bajo condiciones de temperatura ambiente de 28 ± 2 °C, utilizando como sustrato arena de río previamente esterilizada en autoclave. Se sembraron 100 semillas de cada material, distribuidas en cuatro repeticiones de 25 semillas, a una profundidad de 0,8 cm con una distancia entre semillas de 2,5 cm. La emergencia de plántulas normales fue medida diariamente considerando sólo aquéllas con presencia de las primeras hojas verdaderas.
Velocidad de emergencia (VE)
Para el cálculo de la VE se utilizó la fórmula propuesta por Edmond y Drapala (1959):
donde: VE = velocidad de emergencia (días); E = número de plántulas emergidas en cada repetición; N = número de días entre cada conteo.
Índice de velocidad de emergencia (IVE)
Para el cálculo del IVE se tomaron los resultados obtenidos en la evaluación diaria de porcentaje de emergencia, de acuerdo a la fórmula propuesta por Maguire (1962):
donde: IVE = Índice de velocidad de emergencia; E = número de plántulas emergidas en cada repetición; N = número de días entre cada conteo.
Ensayo de viabilidad por tetrazolio y contenido de humedad en semilla
Para estas mediciones se siguieron las Normas propuestas por ISTA (2016). En el primer caso usando una solución acuosa de cloruro de 2,3,5-trifeniltetrazolio al 1% y 100 semillas por repetición, 4 repeticiones por tratamiento; el contenido de humedad se midió con base en el porcentaje por peso, según fórmula siguiente:
donde: M1 =peso (g) del contenedor con tapa; M2 = peso (g) del contenedor con tapa y semillas antes del secado; M3 = peso (g) del contenedor, la tapa y semillas después del secado.
Microbiota asociada y relación con el potencial fisiológico de la semilla
Para esta medición se dispusieron cuatro repeticiones de 100 semillas en bandejas plásticas rectangulares, las cuales fueron incubadas a temperatura ambiente dentro de una cámara de crecimiento con fotoperiodo de 12 h durante 9 días. Transcurrido este tiempo, se procedió a la identificación de la microbiota mediante uso de claves taxonómicas.
Cuantificación de metabolitos
La determinación de alcaloides, flavonoides y fenoles en los EE, se realizó mediante cromatografía de capa fina, utilizando cromatofolios de papel filtro con dimensiones de 6,5 cm de largo por 2,5 cm de ancho, siguiendo lo indicado por Marcano y Hasegawa (2002)
Análisis estadístico
Para realizar el análisis de varianza de los datos se empleó el programa estadístico Infostat 2019 y en aquellos casos que fue necesario, se hizo la prueba de medias de rangos múltiples de Tukey (P < 0,05). Igualmente se realizó un análisis multivariado para comparar la correlación entre todas las variables, a través de los componentes principales e identificar aquellas variables más importantes para explicar el comportamiento de los materiales evaluados.
Resultados y discusión
Los resultados de la germinación y el vigor de plántulas -porcentaje de germinación (GE), germinación al primer conteo (PC), porcentaje de emergencia (PE), velocidad de emergencia (VE) e índice de velocidad de emergencia (IVE)- se incluyen en la Tabla 1. Para todas las variables evaluadas se observaron diferencias (P < 0,05) entre los diferentes materiales. El mayor porcentaje de germinación (GE) se encontró en TX1 y YG2 con 79% y 74 %, mientras que en TX2 y YG1 los valores fueron muy bajos (GE = 51 y 39%, respectivamente). Esta variable en los cuatro materiales evaluados presentó valores inferiores a los estándares internacionales, que establece valores por encima de 80% de germinación (ISTA, 2016).
Tabla 1 Porcentaje de germinación y pruebas de vigor de cuatro materiales de cebolla (Allium cepa L.).
*Valores en la misma columna seguidos por letras iguales no presentan diferencias significativas (P ≤ 0,05). GE: germinación estándar; PC: primer conteo; PE: porcentaje de emergencia; VE: celeridad de emergencia; IVE: índice de celeridad de emergencia; CV: coeficiente de variación.
La segunda variable evaluada fue el primer conteo del número de semillas germinadas (PC), la cual es considerada como prueba de vigor de la semilla y complementa la GE estándar que se hace en condiciones ambientales controladas. Para esta variable (PC), TX1 en el primer conteo presentó los valores más altos (74%), porcentaje que le permite a este material expresar uniformidad durante el desarrollo de las plántulas, en comparación con los demás materiales que se comportaron de manera diferente. La variedad YG2 presentó un valor de 53% para la germinación al primer conteo, mientras que los valores más bajos se observaron en TX2 y YG1 con valores de germinación de 36 y 32%, respectivamente, lo que se manifiesta en menor uniformidad durante el desarrollo de la planta, debido, entre otros factores, a la pérdida de vigor durante el almacenamiento por condiciones no adecuadas de temperatura y humedad (Khan et al., 2018, Filho, 2015).
El porcentaje de emergencia (PE) permite evaluar el comportamiento de las semillas en condiciones similares a las encontradas in situ; por tanto, las semillas que germinan expresan su potencial en condiciones reales (Lodama et al., 2016), por esta razón la prueba es considera como indicador de vigor. Los resultados muestran que el material TX1 presentó los valores más altos con 75% seguido de YG2 con 58%, mientras que los valores más bajos se encontraron en TX2 y YG1 con valores de 42 y 38%, respectivamente.
La velocidad de emergencia (VE) y el índice de velocidad de emergencia (IVE) son indicadores del comportamiento del lote de semillas en relación con el tiempo de germinación (Rao y Mohan, 2017) que, a su vez, son derivados de la prueba de emergencia (PE). En la Tabla 1 se observa que el material TX1 germinó más rápido (5 días) en comparación a los materiales YG2, TX2 y YG1 que germinaron a los 6 días, el material Tx1 fue más eficiente al presentar un IVE de 3,89 seguido de material YG2 con 2,61 Los IVE más bajo se observaron en TX2 y YG1 con 1,75 y 1,61. Estos resultados indican que el material TX1 presenta mejores atributos de vigor que le permiten conservar cualidades que se perdieron en el resto de los materiales, debido a deficientes condiciones de almacenamiento, estado fitosanitario y contenido de humedad presente en la semilla (Rao y Mohan, 2017 y Khan et al., 2018).
Después del potencial de germinación de los materiales, se evaluó el vigor a través de las pruebas de tetrazolio (Tabla 2). Los materiales YG2 y TX1 presentaron los valores más altos de semillas viables con 51,50 y 50,50%, mientras que los materiales YG1 y TX2 presentaron los valores más bajos (41,75 % y 29,50%).
Tabla 2 Prueba de tetrazolio de semillas de cuatro materiales de cebolla (Allium cepa L.).
*Valores en la misma columna seguidos por letras iguales no presentan diferencias significativas (P ≤ 0.05). PE: porcentaje de emergencia. CV: coeficiente de variación.
Como se mencionó anteriormente, el alto porcentaje de semillas no viables en ambos materiales se explica por deficiencias durante el almacenamiento que ocasiona variaciones de temperatura y humedad. Sowley et al. (2019) indican que la semilla de cebolla pierde rápidamente su viabilidad cuando los procesos de almacenamiento para su conservación no son controlados adecuadamente.
En este estudio, los empaques de las semillas se encontraban en buen estado, por tanto, garantizaban condiciones adecuadas para evitar el ataque de patógenos que afectan el potencial fisiológico de las semillas (Tripathi y Lawande, 2019). En el estudio de la microbiota se encontraron patógenos como Aspergillus, Rhizopus, Fusarium, Penicillum y Mucor, además de aislados bacterianos (Tabla 3).
Tabla 3 Frecuencia de incidencia de hongos y bacterias en materiales de cebolla (Allium cepa L.).
*Valores en la misma columna seguidos por letras iguales no presentan diferencias significativas (P ≤ 0.05)
Para Aspergillus spp. los valores más altos se encontraron en el material YG1 con 14% de semillas infestadas, seguido de TX1 y YG2 con valores de 9,63 y 7,88% de semillas infestadas, mientras que los valores más bajos correspondieron a los materiales TX2 con 2,50% de semillas infestadas. Los materiales YG2 y TG1 presentaron los niveles más altos de semillas de infestadas con A. niger, siendo de 14,38 y 8,63%, respectivamente, mientras que los valores más bajos se encontraron en los materiales TX2 y YG1 con 5,50% de semillas infestadas.
Las semillas del material YG1 presentaron los valores más altos de infestación de Rhizopus (9,25), Fusarium (11,38), Mucor (11,50%) y Penicillum (13,00); por el contrario, el material TX2 presentó bajos niveles de infestación por estos patógenos y por bacterias.
La presencia de hongos define, en gran parte, la calidad fitosanitaria de las semillas, ya que algunos de ellos afectan su desempeño fisiológico (Dauda et al., 2017), bien sea inhibiendo la germinación o afectando el desarrollo de la plántula. Jidda y Benjamin (2016) en el noreste de Nigeria encontraron presencia de hongos en semillas de cebolla, los cuales fueron responsables de reducir la viabilidad de las mismas y aumentar las muertes antes y después de la emergencia. Los patógenos pueden permanecer en estado de latencia en la semilla hasta que se presenten condiciones óptimas para su germinación (Mollah et al., 2016).
Las semillas poseen mecanismos intrínsecos que pueden reducir la aparición de patógenos; entre estos se encuentran los metabolitos secundarios (Pagare et al., 2015) como flavonoides y fenoles. En este estudio los valores más altos de estos se encontraron en el material el YG2 y los más bajos en el material YG1 (Tabla 4). Según Patel et al. (2017) y Li et al. (2010) una alta concentración de flavonoides puede ser debida a la respuesta de la semilla frente al ataque de patógenos, siendo un mecanismo de protección frente a la presencia de algún agente externo.
Tabla 4 Metabolitos secundarios en semillas de materiales de cebolla (Allium cepa L.)
*Valores en la misma columna seguidos por letras iguales no presentan diferencias significativas (P ≤ 0.05).
En el caso de los fenoles se ha demostrado, que los mismo aumentan sus concentraciones cuando las semillas se ven expuestas a condiciones adversas que comprometan su viabilidad (Li et al., 2010), dado que todos materiales presentaron un bajo porcentaje de semillas viables, se observó una alta concentración de fenoles en todos los materiales, particularmente en YG2, el cual presento valores altos de infestación de semillas por Aspergillus niger y Fusarium sp.
Contenido de humedad en semilla
Los materiales presentaron contenidos de humedad entre 7 y 9% (Tabla 5). Estos porcentajes de humedad se encuentran son más altos que el valor (5%) recomendado por Thirusendura y Saraswathy (2018) para la conservación de lotes de semillas comerciales de cebolla.
Análisis de componentes principales
El desempeño de los materiales evaluados en función de su potencial fisiológico fue agrupado mediante un análisis exploratorio de componentes principales (ACP) (Figura 1). Se encontró que, 65,3% de la variación fue explicado por el componente 1, donde se observan dos grupos asociados con mejor desempeño fisiológico (TX1 y YG2), los cuales poseen altos valores de germinación total y en el primer conteo, y de flavonoides y porcentaje de emergencia; mientras que existe otro grupo con un pobre desempeño fisiológico (TX2 y YG1) asociado a alta humedad, semillas muertas, presencias de semillas poco viables y plantas anormales, así como la frecuencia de aparición de los patógenos Penicillum, Rhizopus y Aspergillus.
Figura 1 Análisis de compontes principales para el potencial fisiológico de materiales Texas y Yellow Granex de cebolla (Allium cepa L.).
Los resultados observados muestran que el desempeño fisiológico fue afectado por las condiciones de almacenamiento como el porcentaje de humedad, lo cual se expresó en una mayor frecuencia de patógenos, mientras que aquellos materiales con mejores condiciones de almacenamiento presentaron una mayor viabilidad, menor incidencia de patógenos y, por tanto, un mejor desempeño fisiológico, expresado en un mayor porcentaje de germinación y viabilidad.
Conclusiones
Los materiales evaluados presentaron porcentajes de germinación por debajo de los estándares internacionales con pérdidas de vigor y viabilidad de las semillas, debido a condiciones deficientes de almacenamiento (temperatura y humedad), que favorecieron la proliferación de patógenos. Las semillas evaluadas presentaron una baja viabilidad, lo cual se evidenció en el bajo desempeño fisiológico de las mismas, expresado en bajos porcentajes de germinación y emergencia, velocidad e índice de emergencia, así como número de plántulas anormales. La presencia de patógenos afectó el desempeño fisiológico de todos los materiales, inhibiendo su germinación y evitando su óptimo desarrollo. Se identificaron altas concentraciones de flavonoides en las semillas de cebolla de los materiales TX1 y YG2 lo que aumenta su viabilidad, mientras que la presencia de fenoles en el híbrido YG2 se asocia con patógenos que comprometen la viabilidad de las semillas.
