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Introducción
Las características de los suelos son variables a nivel mundial, regional y específicamente en el Ecuador, país que, por tener tres regiones geográficas, presenta suelos de origen volcánico, mineral, aluvial, sedimentario, etc. En el trópico predominan los dos últimos, que difieren en su fertilidad (Hidalgo- Moreno et al., 2022) y pueden presentar problemas por presencia de metales pesados, especialmente por Cd, que se encuentra bajo diferentes formas disponibles (Muyulema-Allaica et al., 2019).
La presencia del Cd en el suelo puede ser producto de actividades antrópicas como minería, agricultura (Soto-Benavente et al., 2020), aguas de riego (Pilco y García, 2020), uso de combustibles fósiles, etc. (Rosales-Huamaní et al., 2021) o por procesos naturales, como producto de meteorización de rocas o por la deposición de cenizas volcánicas (Kubier et al., 2019), que, al no sufrir degradación microbiana o química, podría permanecer durante mucho tiempo disponible (Romero-Estévez et al., 2022). De igual manera, ingresa en la cadena trófica en el consumo de vegetales contaminados que pueden provocar efectos tóxicos en animales y humanos (Ochoa et al., 2020). Así, valores superiores a 20 mg kg-1 presentes en el riñón (Tsai et al., 2021) provocan trastornos a la salud de las personas, por tanto, el Codex Alimentarius ha normado su presencia en productos de consumo; por ejemplo, el chocolate con ≥ 50 % a < 70 % de sólidos de cacao no debe sobrepasar 0.8 mg kg-1 de Cd (Meter et al., 2019).
Numerosos estudios de remediación de suelos con niveles elevados de Cd se han realizado utilizando técnicas de fitorremediación (Hesami et al., 2018; Mahajan y Kaushal, 2018; Konkolewska et al., 2020) o fijación (Sakpirom et al., 2019), todos intentando disminuir la biodisponibilidad del Cd en el suelo. Para ello, se utilizan plantas bioextractoras, como el arroz, que son excelentes bioindicadores de la disponibilidad del Cd (Khaliq et al., 2019; Qiu et al., 2019) al absorberlo del suelo por las raíces y distribuirlo por todas las partes de la planta (Sterckeman y Thomine, 2020).
La técnica del elemento faltante u omisión de nutrientes es muy utilizada en trabajos de fertilidad del suelo y nutrición de cultivos como maíz, arroz, papa, etc. (Hasang et al., 2018; Alves et al., 2019), con ella se consigue determinar el impacto que tiene el no aplicar un elemento sobre el rendimiento de los cultivos. Bajo esta premisa, se pretende conocer el efecto de la omisión de macronutrientes sobre la absorción de Cd por plantas de arroz, cuyo propósito es obtener granos de arroz libres de contaminantes.
Por lo tanto, una alternativa para disminuir la biodisponibilidad del Cd en el suelo es la competencia entre iones, pues la ausencia de uno podría elevar la absorción de otro o viceversa (Carrillo-González y González-Chávez, 2015). Es importante determinar el sinergismo (Li et al., 2022) o antagonismo entre elementos (Li et al., 2021), ya que en algunos casos se encuentra un sinergismo entre macronutrientes como el nitrógeno y fósforo (Ulloa y Valle, 2021).
Adicionalmente, se debe analizar la reducción de la absorción de Cd en diferentes tipos de suelo, dado que la eficiencia de la técnica de omisión está muy relacionada con las condiciones edafoclimáticas de la zona donde se aplique. La reducción de la absorción de Cd es más eficiente en suelos alcalinos que en suelos ácidos (Hamid et al., 2018), lo cual es importante debido a la variabilidad de suelos de las zonas tropicales del Ecuador.
Por lo indicado, es necesario evaluar métodos de manejo de suelos según las condiciones de fertilidad para disminuir la disponibilidad de Cd, su absorción por las plantas y su presencia en los alimentos de consumo humano; por tanto, esta investigación se desarrolló con el objetivo de conocer la respuesta en absorción de Cd por plantas de arroz sembradas en seis suelos tropicales y sometidas a diferentes tratamientos de fertilización bajo la técnica del elemento faltante.
Materiales y métodos
Ubicación geográfica
La investigación se realizó en el invernadero y laboratorio del Departamento de Manejo de Suelos y Aguas (DMSA) de la Estación Experimental Tropical Pichilingue (EETP) del Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias (INIAP), ubicada en el km 5 vía Quevedo - El Empalme, cantón Mocache, Provincia de Los Ríos, geográficamente localizada en las coordenadas 01º 06’ Latitud Sur y 79º 28’ Longitud Oeste; con altitud de 120 m.s.n.m. (Instituto Nacional de Meteorología e Hidrología, INAMHI, 2016).
Suelos
Los suelos para el estudio fueron recolectados en zonas sembradas con cacao, ubicadas en las seis provincias: Esmeraldas, Manabí, Guayas, El Oro, Los Ríos y Sucumbíos (Tabla 1), donde se tomaron muestras en los primeros 0.10 m superficiales de suelo mineral, en cantidad suficiente para llenar los recipientes utilizados. Para el análisis de textura se utilizó el método de Boyoucus (Klein, 2008), para el pH se utilizó una relación suelo: agua de 1:2.5 (Quezada et al., 2017); la materia orgánica se utilizó el método de Walkley-Black; el P se analizó por colorimetría; el Cd se analizó utilizando agua regia (HNO3 y HCl concentrado, proporción 3:1) mediante absorción atómica, la cual también fue utilizad para cuantificar el S, usando como fosfato como extractante calcio monobásico y todos los cationes, utilizando como extractante Olsen modificado.
Tabla 1 Coordenadas geográficas de los sitios de recolección de muestras de suelos para la investigación
Las características físicas y químicas de los suelos analizados se presentan en la Tabla 2, que corresponden a las muestras provenientes de las provincias de Esmeraldas, Manabí, Guayas, El Oro, Los Ríos y Sucumbíos, donde se observa una gran variabilidad producto de sus condiciones edafoclimáticas.
Factores en estudio
En el desarrollo de la investigación fueron evaluados los factores suelos (seis suelos tropicales), cada uno sometido a nueve tratamientos de fertilización (testigo absoluto; testigo + Cd; fertilización completa N-P-K-S- Mg-Ca; y los seis tratamientos restantes aplicando la metodología de omisión de nutrientes para cada uno de los seis nutrientes antes mencionados), lo cual dio un total de 54 tratamientos. Todos fueron instalados con tres repeticiones, lo que arrojó 162 unidades experimentales siguiendo un diseño de bloques completos al azar con parcelas divididas, en los que las parcelas grandes correspondieron a los suelos y las pequeñas a las omisiones de nutrientes (Tabla 3).
Contaminación del suelo
Para asegurar la disponibilidad de Cd se contaminó el suelo con 3 mg kg-1 de Cd utilizando cloruro de cadmio (CdCl2), tal como fue empleado por Carrillo- Zenteno et al. (2022). Se utilizaron fundas plásticas transparentes y gruesas (0.20 x 0.38 m), donde se colocó por triplicado 1 kg de cada suelo y se añadieron 10 mL de una solución de 3 mg kg-1 de Cd. Seguidamente se humedeció con agua desionizada (sistema Barnstead E-pure) hasta capacidad de campo. En estas condiciones se mantuvieron los suelos por un mes; una vez estuvo finalizada la incubación, estos fueron secados a temperatura ambiente en invernadero, molidos en mortero de cerámica, pasados por tamiz de 2 mm y fueron pesados 100.0 g de suelo en recipientes de 100 cm3 de capacidad, previamente identificados según el tratamiento.
Biodisponilidad de Cd
Para conocer la biodisponibilidad del Cd, se utilizó el método de Neubauer (Fernandes et al. 2012); se trasplantaron 25 semillas pregerminadas de arroz de la variedad INIAP-12. La pregerminación consistió en colocar por un día semillas de arroz sobre papel absorbente humedecido con agua ultrapura, después fueron tapadas por dos días con funda plástica negra, periodo en el cual emergió la radícula.
Preparación de tratamientos
Las soluciones nutritivas para aplicar los tratamientos de omisión de elementos se prepararon utilizando los reactivos C2H7NO2, Ca(NO3)2 4H2O, Mg(NO3)2(6H2O), K(N03), (NH4)2(SO4), NaH2PO4H20, CaCO3, MgCO3, CaCl2, KCl, CaHO4P y K2SO4 tipo p.a. de las marcas J.T Baker, Fluka y Merck y el testigo consistió en agua ultrapura. Las dosis de nutrientes aplicados fueron el equivalente a 1.5 veces las necesidades requeridas por el arroz según interpretación de resultados de análisis de suelos, cuyo equivalente correspondió a 241.5 kg ha-1 de N, 103.5 kg ha-1 de P2O5, 90 kg ha-1 de K2O, 81 kg ha-1 de MgO, 66 kg ha-1 de S y 36 kg ha-1 de CaO.
Análisis estadístico
Se empleó el programa estadístico INFOSTAT (Di Rienzo et al., 2019) para realizar el análisis de varianza de los resultados de las variables estudiadas, y en aquellos casos que fue necesario se hizo la prueba de medias de rangos múltiples de Tukey (P<0.05); así mismo, se realizó un análisis multivariado para comparar la correlación entre todas las variables, a través de los componentes principales y para identificar las variables más importantes que explican los cambios en el comportamiento de los suelos evaluados; también se realizó la prueba de Bonferroni (P<0.05) para conocer la interacción entre los diferentes factores.
Resultados y discusión
Los resultados muestran que la técnica de omisión de nutrientes fue eficiente en la mayoría de los suelos evaluados, sin embargo, se observó que en algunos casos la exclusión de un nutriente no resultó eficiente en minimizar la absorción de Cd y en otros casos las características edáficas y el manejo del suelo produjeron una acidificación de este, lo cual puede afectar la disponibilidad del Cd, como se discute a continuación.
Omisión de nutrientes y tipo de suelo sobre la absorción total de Cd
El primer resultado que se presenta es el efecto de interacción entre la omisión de nutrientes y tipos de suelos (sobre la absorción total de cadmio por la planta de arroz [mg kg-1], cuyos resultados se presentan en la Figura 1, donde se evidencia que la absorción de Cd fue mayor en los suelos de Esmeraldas y Sucumbíos en comparación con resto el de los suelos evaluados. La absorción de Cd fue menor en los suelos de las provincias de El Oro, Guayas y Manabí.
Figura 1 Efectos de la interacción entre la omisión de nutrientes y el tipo de suelo sobre la absorción total de Cd en las plántulas de arroz.
Los resultados obtenidos en los suelos de El Oro, Guayas y Manabí concuerdan con Sadeghipour (2018), quien, al evaluar la concentración de Cd en plantas de fríjol sembradas en un suelo franco-arenoso contaminado con 100 mg kg-1 de Cd y sometido a dosis de 200 y 400 mg kg-1 de K, determinó que la concentración de Cd se redujo en un 41 % y 46 %, respectivamente.
Con relación a la absorción de Cd, esta fue más alta cuando se aplicó la fertilización completa o solamente fueron excluidos el Ca y el Mg, pero se reduce considerablemente cuando es excluido el suministro de N y P, que constituyen los elementos químicos más requeridos en la nutrición mineral de plantas. Sin embargo, debe encontrarse un equilibrio entre la cantidad de N y P que se va a omitir y los beneficios ambientales generados por la reducción de la absorción de Cd en la planta.
Concentración de cadmio en la raíz de plantas de arroz
El segundo factor evaluado fue el efecto de la interacción entre la omisión de nutrientes y tipos de suelos sobre la concentración de cadmio en la raíz de la planta de arroz (mg kg-1) (Figura 2). Los resultados muestran que en los suelos de Sucumbíos la concentración de Cd en las raíces fue mayor, seguido de los suelos de Esmeraldas, mientras que la acumulación de Cd en las raíces fue menor en los suelos de Guayas, Manabí y El Oro; este resultado mostró una reducción significativa del Cd a nivel de las raíces, lo cual puede ser un efecto benéfico desde el punto de vista ambiental.
Figura 2 Efectos de la interacción entre la omisión de nutrientes y el tipo de suelo sobre la concentración de Cd en raíces de plántulas de arroz.
En relación con los tratamientos evaluados, la concentración en la raíz tuvo un comportamiento similar en el tratamiento donde se aplicó la fórmula completa, pero no se observaron diferencias cuando se ocluyeron otros nutrientes, cuyos valores fueron estadísticamente similares, pero significativamente superiores al testigo. Este resultado es promisorio, dado que se puede lograr la reducción del Cd en las raíces a través de la exclusión de una menor cantidad de nutrientes, incluso sin recurrir a la no suplementación de N y P, que son los macroelementos primarios.
Estos resultados pueden explicarse porque en la medida que el pH disminuye, las plantas aumentan absorción del Cd. Diversos autores han encontrado una relación lineal indirecta (Liu et al., 2009), es decir, cuando aumenta el pH en el suelo, el cadmio es removido y adsorbido por los coloides del suelo, restringiendo su movilidad y biodisponibilidad (Furcal-Beriguete y Torres-Morales, 2020). Adicionalmente, dependiendo de la acidez del suelo, la eficiencia de transferencia suelo-planta permite que el cadmio viaje con otros micronutrientes a las partes aéreas de la planta, lo que conduce a una alta acumulación de cadmio en su parte comestible (Khan et al., 2017).
Diversos autores han encontrado que los cambios en el pH inciden de manera importante en la absorción del Cd, dado que las solubilidades de los metales son significativamente más altas en condiciones ácidas (Wan et al., 2019), mientras que la biodisponibilidad se reduce cuando en el suelo los niveles de pH son superiores a seis, debido a que el cadmio tiende a unirse a los compuestos orgánicos y a otros minerales (Hou et al., 2020).
Concentración de cadmio en la biomasa aérea de plantas de arroz
Una vez evaluada la concentración de Cd en las raíces de plántulas de arroz, se evaluó el efecto de la interacción entre la omisión de nutrientes y los tipos de suelos sobre la concentración de Cd obtenido en la parte aérea de la plántula de arroz (Figura 3). Se observó que la mayor concentración de Cd e la parte aérea de la planta se encontró en los suelos de Esmeraldas, seguida de Los Ríos y Sucumbíos, un comportamiento similar a lo observado en la absorción total de Cd. La menor absorción se encontró en los suelos provenientes de las provincias de Guayas, Manabí y El Oro, donde se logró una reducción efectiva del Cd presente en la parte aérea de las plántulas de arroz, lo cual potencializa la inocuidad de los alimentos.
Figura 3 Efectos de la interacción entre la omisión de nutrientes y el tipo de suelo sobre la concentración de Cd en parte aérea de plántulas de arroz.
En relación con los tratamientos evaluados, al igual que lo observado en el resto de las variables estudiadas, cuando se aplicó la formulación completa ocurrió mayor absorción, seguido de aquellos tratamientos donde solamente se limitó la suplementación de Ca y Mg a la planta, mientras que la menor concentración de Cd en la parte aérea se observó cuando fue limitado el aporte de P, por lo que se considera que es factible la exclusión de este para poder lograr un adecuada reducción de la absorción de Cd a nivel de la parte aérea.
Por otro lado, se aprecia que con la omisión de nitrógeno (N) se redujo la concentración de Cd en la parte aérea del arroz en todos los suelos, indicativo de sinergismo entre este elemento con el Cd. Estos resultados concuerdan con lo obtenido por Nasraoui-Hajaji et al. (2012), quienes también encontraron sinergismo al realizar su investigación en cultivo hidropónico de tomate adicionando 0.5 µM y 25 µM de Cd en forma de CdCl2 y sometiéndolo a dos tipos de fertilizantes nitrogenados (nitrato de potasio y sulfato de amonio).
Diversos autores han demostrado que la aplicación de enmiendas al suelo disminuyen los niveles de Cd en las plantas, y afirman que una combinación de ellas pueden disminuir los niveles de Cd en mayor medida que su uso de manera individual, debido a los cambios en la translocación y distribución de Cd entre los tejidos de las plantas y la inhibición de la biodisponibilidad de Cd en el suelo a través de la alteración de las propiedades del suelo (pH, CIC, MO) (Yu et al., 2018; Rahman et al., 2019).
Absorción de cadmio en plantas de arroz y pH del suelo
Aunque la exclusión de nutrientes tiene un efecto positivo para reducir la acumulación de Cd en las raíces, también puede afectar el pH del suelo, y conducir, en algunos casos, a la acidificación del mismo, por ello se evaluó (Figura 4) la interacción entre la omisión de nutrientes con el pH medido en suelos contaminados con cadmio. Se observa que en los suelos donde se logró una mayor reducción del Cd, como Guayas, Manabí y El Oro, los valores de pH tienden a ser alcalinos, mientras que en aquellos suelos donde los valores de Cd son mayores, el pH tiende a ser ácido.
Figura 4 Efectos de la interacción entre la omisión de nutrientes y el tipo de suelo, analizados sobre el pH de suelos con Cd y sembrados con plántulas de arroz.
En relación con los tratamientos, no se observaron diferencias significativas (P<0.05) entre ellos, por lo que la reducción del pH no estuvo relacionada a la exclusión o no de algún macroelemento, sino a las condiciones intrínsecas del suelo que pueden afectar el valor del pH, así como a su manejo.
Los dos primeros suelos están clasificados como oxisoles (Esmeraldas y Sucumbíos), ácidos, con baja CIC; por tanto, con baja capacidad de adsorción de Cd (Gardi et al., 2014). Las concentraciones elevadas encontradas en las raíces y en la parte aérea, se debe a que el Cd adicionado no podía lixiviarse; por tanto, podía ser fácilmente absorbido y traslocado por las plantas.
Uno de los factores determinantes en la absorción de cadmio es el pH: a medida que este disminuye, aumenta la absorción del Cd por parte de las plantas. Esto se debe a que, cuando el pH del suelo aumenta, el cadmio es removido y adsorbido por los coloides del suelo, restringiendo de esta manera su movilidad y biodisponibilidad. Shen et al. (2019) afirman que las enmiendas orgánicas, así como la fertilización química en altas dosis, incrementan el pH del suelo, disminuyendo la biodisponibilidad de Cd.
Absorción de cadmio en plantas de arroz y pH de la rizosfera
Cuando se evaluó la interacción entre la omisión de nutrientes y los tipos de suelos sobre el pH medido en la rizosfera del suelo contaminado con cadmio, los resultados fueron similares a los observados a nivel edáfico (Figura 5), donde se observa que los suelos en los que la reducción del Cd fue mayor presentaron valores altos de pH, mientras que en los suelos donde la absorción de Cd fue mayor el pH del suelo tienden a ser ácido.
Figura 5 Efectos de la interacción entre la omisión de nutrientes y el tipo de suelo sobre el pH de la rizosfera con Cd sembrado con plántulas de arroz.
Estos resultados coinciden con los reportados por He et al. (2015), quienes afirman que la disminución del pH del suelo provoca incrementos en la absorción del Cd por las plantas; sin embargo, existe un punto de inflexión en la disponibilidad del Cd cuando el pH llega a seis, tal como lo muestran los resultados presentados por Meng et al. (2019), quienes encontraron que las enmiendas del suelo aumentaron significativamente el pH de este y redujeron la biodisponibilidad de Cd, y se encontró que en el análisis de regresión lineal el Cd se correlacionó significativa y positivamente con el aumento del pH del suelo (P < 0.001), lo cual reportó que las enmiendas del suelo fueron eficientes para reducir la absorción de Cd por la raíz del arroz, así como la translocación de la raíz a las partes aéreas de la planta.
En relación a los tratamientos, al igual que lo observado a nivel edáfico, la exclusión o no del algún elemento no conduce a cambios significativos del pH, a excepción del suelo proveniente de la provincia de Sucumbíos donde se observa una acidificación del suelo cuando es ocluido el P y en Los Ríos cuando es ocluido el K, sin embargo, en la mayoría de los suelos, los cambios en el pH son condicionados por las condiciones edáficas del mismo y su manejo.
Factor de translocación
El factor de translocación del Cd desde la raíz a la parte aérea fue escaso en todos los suelos, por efecto de la fertilización completa, mientras que los efectos de las omisiones fueron variables entre los suelos (Figura 6). Para el suelo de Esmeraldas, las omisiones de S y Mg provocaron reducciones en la translocación del Cd en el orden de 11.4 % y 14.3 %. En el suelo del Guayas, se redujo en 26.7 % y 46.7 % con las omisiones de P y S. En el suelo de Manabí, se consiguió reducir en 1.7 % y 6.8 % con las omisiones de Mg y N.
Figura 6 Efectos de la interacción entre la omisión de nutrientes y el tipo de suelo sobre la traslocación del Cd desde la raíz a la parte aérea en plántulas de arroz.
Para el suelo de El Oro, con omisiones de P y N, se redujo la translocación en 47.7 % y 52.3 %, en su orden. En el suelo de Los Ríos, la translocación fue reducida en 29.4 % con las omisiones de Mg y N y en el suelo proveniente de la provincia de Sucumbíos el P, Mg y S se redujeron en 40 % los dos primeros y 20 % el último. Estos elementos no deberían ser considerados, al menos por un lapso de tiempo, en los planes de fertilización, por cuanto sus adiciones elevarían los contenidos de Cd en la parte aérea de las plantas.
Deng et al. (2020) encontraron que el uso racional de fertilizantes completos en arroz no solo contribuye a proporcionar los nutrientes básicos para promover su crecimiento normal, sino que también aumentó el pH del suelo y, por lo tanto, redujo la biodisponibilidad de Cd en él. Una aplicación inicial, combinada con fertilizantes inorgánicos alcalinos y urea, puede ser una táctica prometedora y rentable para la remediación de suelos de arroz contaminados con Cd.
Qi et al. (2020) sugieren que las barreras apoplásticas reducen la translocación de Cd desde la raíz, lo que conduce a una menor acumulación en las partes superiores de las plantas de arroz. En el ensayo las barreras apoplásticas se depositaron más cerca de la punta de la raíz y fueron más gruesas en los cultivares de baja acumulación de Cd que en los de alta acumulación. Esta técnica tiene gran potencial para usarse como un indicador de detección para cultivares de arroz con baja acumulación de Cd, como complemento a la técnica de exclusión de nutrientes.
Conclusiones
La aplicación completa de fertilizante aumenta la absorción de cadmio en todos los suelos evaluados, por lo que se considera necesaria aplicar la práctica de exclusión de nutrientes para reducir su concentración en raíces y en la parte área de las pantas de arroz y así garantizar la inocuidad de los alimentos.
Las omisiones de nutrientes que disminuyen la absorción de cadmio por las plantas son diferentes para cada suelo estudiado; fue eficiente la aplicación de esta técnica en los suelos de Manabí, El Oro y Guayas, pero no para los suelos de Esmeraldas y Sucumbíos, donde la exclusión de ningún elemento disminuyó la absorción de Cd.
El nitrógeno en todos los suelos de las provincias estudiadas presentó una relación de sinergismo con el Cd, pues disminuyó su absorción cuando fue omitido; similar situación fue observada cuando se limitó el P. Aunque este es un beneficio ambiental, ya que logra plantas de arroz libres de Cd, debe buscarse un equilibrio entre los rendimientos esperados para que garanticen un beneficio económico óptimo para los productores.
Para todos los suelos que cumplan con las características similares a los de Guayas, Manabí y El Oro se puede aplicar la técnica de exclusión de nutrientes para lograr la reducción de Cd en plantas de arroz, siempre y cuando las condiciones de pH a nivel del suelo y rizosfera sean alcalinas, lo que se puede alcanzar gracias a las condiciones edáficas de la zona o a través un manejo agronómico que conduzca al aumento del pH y, con ello, a la reducción de la absorción de cadmio.
