SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.67 issue3Las revistas científicas "Open Access": ¿una alternativa cuestionable?Detection of aflatoxin M1 in raw cow milk samples in cooling tanks in Boyacá (Colombia) author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

Related links

  • On index processCited by Google
  • Have no similar articlesSimilars in SciELO
  • On index processSimilars in Google

Share


Revista de la Facultad de Medicina Veterinaria y de Zootecnia

Print version ISSN 0120-2952

Rev. Med. Vet. Zoot. vol.67 no.3 Bogotá Sep./Dec. 2020  Epub Apr 30, 2021

https://doi.org/10.15446/rfmvz.v67n3.93928 

Artículos de investigación

Prevaléncia de tremátodos y algunos factores de riesgo en vacas lecheras en Paipa, Boyacá (Colombia)

Prevalence of trematodes and some risk factors in dairy cows in Paipa Boyacá (Colombia)

R. J. Andrade-Becerra 1   *  

L. E. Tarazona-Manrique 1  

J. C. Vargas-Abella 1  

1 Grupo de Investigación en Salud y Producción Animal del Trópico alto Colombiano-GIPATRACOL. Laboratorio de Microbiología Veterinaria, Escuela de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia. Tunja (Colombia).


RESUMEN

Este estudio se llevó a cabo para establecer la prevalencia e identificar los factores de riesgo asociados con las infestaciones por trematodos en ganado lechero Holstein en el valle de Paipa, Boyacá. Las muestras fecales recogidas de 100 bovinos seleccionados aleatoriamente se examinaron utilizando una técnica de sedimentación simple para el recuento diferencial de huevos de trematodos. Se buscaron huevos de tres grupos de trematodos: Fasciola hepatica, Paramphistomum spp., y Cotylophorum spp. La prevalencia específica de trematodos para cada grupo fue del 12, 9 y 4%, respectivamente. Se observó una superposición sustancial en el recuento de F. hepatica y Paramphistomum spp. La prevalencia de los tres trematodos identificados en este estudio se asoció significativamente (P < 0,05) con la condición corporal y la raza, mientras que la prevalencia de Fasciola hepatica y Paramphistomum spp., se asoció con la edad. La prevalencia de los tres principales trematodos de importancia para la salud animal con una alta tasa de infestación mixta junto con una mala condición corporal, sugiere una pérdida económica sustancial incurrida debido a la reducción de la productividad del ganado en el área de estudio.

Palabras clave: bovino; Fasciola hepatica; Paramphistomum spp.; infestación; trematodos

ABSTRACT

This study was carried out to establish the prevalence and identify the risk factors associated with trematode infestations in Holstein dairy cattle in the Paipa-Boyacá valley. Fecal samples collected from 100 randomly selected cattle were examined using a simple sedimentation technique for differential trematode egg count. Eggs were sought from three groups of trematodes: Fasciola hepatica, Paramphistomum spp., and Cotylophorum spp. The specific prevalence was 12, 9 and 4%, respectively. Substantial overlap was observed in the count of F. hepatica and Paramphistomum spp. The prevalence of the three flukes identified in this study was significantly associated (P < 0.05) with body condition and race, while the prevalence of Fasciola hepatica and Paramphistomum spp., was associated with age. The prevalence of the three main trematodes of importance for animal health with a high rate of mixed infestation together with a poor body condition, suggests a substantial economic loss incurred due to the reduction of livestock productivity in the study area.

Key words: bovine; Fasciola hepatica; Paramphistomum spp.; infestation; trematodes

INTRODUCCIÓN

La parasitosis es uno de los problemas sanitarios más importantes en las ganaderías a nivel mundial debido a las múltiples afectaciones a la salud y la productividad de los animales infestados, esta puede generarse por parásitos como los nematodos, cestodos, protozoarios y los trematodos, estos últimos generan variadas pérdidas productivas en los rebaños no solo por el daño en la salud del animal, sino también por la pérdida de partes de la canal como en el caso de la infestación por F. hepatica (Palacio et al. 2020). Todas las especies de parásitos trematodos en el ganado pertenecen a la subclase Digenea (Aregay et al. 2013). Los trematodos adultos se denominan comúnmente "trematodos hepáticos" y las familias que incluyen parásitos de gran importancia veterinaria son Fasciolidae, Dicrocoeliidae, Paramphistomatidae y Cotylophoronia (Taylor et al. 2016, Love 2017).

Estos parásitos se ubican en diversas partes del organismo de los bovinos, Fasciola hepática es el principal trematodo hepático; Paraphistomas es un trematodo ruminal / estomacal, y por su parte, Cotylophora se ubica a nivel reticular y en el intestiano delgado. Estos tres se constituyen como los trematodos más significativos registrados en diferentes partes del mundo (Lloyd et al. 2007, Love 2017).

La fasciolosis es una enfermedad económicamente significativa del ganado doméstico, particularmente ganado vacuno y ovino y ocasionalmente del hombre. F hepatica y F. gigantica son las dos especies más comúnmente implicadas como agentes etiológicos de fasciolosis (Palmer 2013). La infestación del ganado adulto con duelas hepáticas, a menos que sean infestaciones graves, no suele ser clínicamente evidente. Por lo tanto, en condiciones normales la enfermedad clínica sólo es probable en ganado joven (Dreyfuss et al. 2006, Kassaye y Hana 2019).

Sin embargo, incluso una infestación moderada puede resultar en una reducción significativa en el rendimiento y la calidad de la leche (Elliott et al. 2015), una reducción en el aumento de peso (Gebrie et al. 2015, Giraldo et al. 2016) y en el rendimiento reproductivo (Hansen y Perry 1994). Además de su efecto sobre la productividad, la fasciolosis es una causa de pérdidas económicas significativas a través de la pérdida del hígado en el sacrificio (Love 2017, Thrusfield 2005), estas pérdidas se han calculado hasta en tres mil millones de dólares al año para la industria según múltiples autores (Palacio et al. 2020, Kialanda et al. 2013, Selemetas 2015, Alison et al. 2015)

Los paramphistomes (Amphistomes) se consideran tradicionalmente sin importancia clínica (Gebrie et al. 2015, Iglesias et al. 2016). Sin embargo, una infestación grave con trematodos inmaduros, que se adhieren al revestimiento de la parte superior del intestino delgado, puede causar enfermedades graves e incluso la muerte. Las infestaciones moderadas de estado inmaduro pueden aumentar la pérdida de peso y reducir la producción de leche. Sin embargo, la mayoría del ganado solo tiene infestaciones estomacales leves con la forma adulta y aquellos con pequeñas cantidades de formas inmaduras generalmente no muestran signos de enfermedad (Kassaye y Hana 2019, Lloyd et al. 2007, Love 2017).

Para un programa de control de helmintos racional y sostenible es requisito previo el conocimiento exhaustivo de la epidemiología de los parásitos y su interacción con el huésped en un clima específico y un sistema de gestión (Taylor et al. 2016, Thrusfield 2005). Por lo tanto, este estudio se realizó con el objetivo de establecer la prevalencia e identificar los factores de riesgo asociados con la infestación por trematodos en ganado lechero en el valle de Paipa, Boyacá (Colombia).

MATERIALES Y MÉTODOS

Declaración ética

El muestreo para el diagnóstico de parasitismo es parte de la rutina de vigilancia epidemiológica de animales domésticos en granjas lecheras en la región y no es una práctica invasiva que ponga en riesgo la integridad de los animales. El grupo de investigación tuvo acceso al laboratorio de parasitología apropiado para las técnicas y propósitos del estudio. Esta investigación estuvo libre de riesgos de acuerdo con las disposiciones de resolución 8430 de 1993 Ministerio de Salud de Colombia.

Área de estudio y animales

El estudio se realizó en la ciudad de Paipa, departamento de Boyacá en el centro oriente de Colombia (Latitud: 5.77894, Longitud: -73.1185 5° 46' 44" Norte, 73° 7' 7" Oeste a 2502 m s. n. m., a una distancia de 180,6 km de Bogotá). La temperatura media anual en Paipa es de 14,4°C y su precipitación media anual es de 911 mm. La topografía del terreno es plana con suelos orgánicos dedicados a la ganadería y el valle está rodeado de lagos (Alcaldía de Paipa 2020). El área tiene un drenaje deficiente y hay inundaciones anuales durante las temporadas lluviosas, dejando cuerpos de agua durante un período prolongado en la estación seca (IDEAM 2020). El estudio incluyó ganado bovino mayor de 1 año de ambos géneros, tanto animales puros Holstein, como cruces de Holstein con otras razas lecheras, manejados en potrero y con 2 ordeños diarios. Las muestras se tomaron en la segunda temporada de lluvias, que según el IDEAM (2020) se extiende desde finales de agosto hasta mediados de diciembre.

Diseño del estudio y técnica de muestreo

Se realizó un estudio transversal que involucró a 100 animales seleccionados usando un método de muestreo aleatorio simple. El tamaño de la muestra se calculó según Thrusfield (2005) con una prevalencia estimada del 40% de los parásitos, un intervalo de confianza del 95% y una precisión del 5%.

Muestra fecal y recolección de datos

Se recogieron las heces directamente del recto de los animales del estudio con manos enguantadas; al momento de la recolección se tomó registro de la localidad (vereda), raza, edad, género y condición corporal de cada uno de los animales. La edad se calculó utilizando la dentición de acuerdo con Sánchez y Venegas (2009), lo que implica anotar el tiempo de aparición y el grado de desgaste en los dientes temporales y permanentes. El ganado menor de 4 años se consideró ganado joven, mientras que el mayor de 4 años adulto (Kassaye y Hana 2019).

La condición corporal se clasificó en tres categorías amplias (delgada, media y grasa) utilizando las recomendaciones de Kassaye y Hana (2019):

  • Delgada: apófisis espinosas dorsales y transversas prominentes, así como las tuberosidades coxales sin cobertura por músculo y tejido adiposo, fáciles de percibir a la palpación.

  • Media: apófisis espinosas dorsales y transversas son apenas discernibles a la inspección, tuberosidades coxales cubiertas por músculo y tejido adiposo. Para la percepción de estas estructuras a la palpación debe realizarse presión.

  • Grasa: apófisis espinosas dorsales y transversas, así como las tuberosidades coxales imperceptibles a la inspección, gran cobertura de músculo y tejido adiposo. La palpación en estos sitios no permite la percepción de las estructuras óseas.

Examen coprológico

El examen coprológico se realizó en el Laboratorio de Microbiología de la Escuela de Medicina Veterinaria de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia en Tunja, Boyacá. Las muestras fecales que no se examinaron inmediatamente a su llegada se almacenaron en un refrigerador a 4 ° C hasta su examen.

Se utilizó una técnica de sedimentación simple para la detección y el recuento de huevos de trematodos reportadas por Kassaye y Hana (2019), Palmer (2013) y Vargas et al. (2020) con modificaciones menores.

Gestión de datos y análisis estadísticos

Los datos recopilados durante la recolección de muestras y los resultados de los exámenes coprológicos se ingresaron y almacenaron para su análisis en una hoja de cálculo de Microsoft Excel®. Un animal era considerado positivo a la infestación si se encontraba al menos un huevo de alguno de los tres grupos de trematodos previamente citados (Kassaye y Hana 2019).

El efecto de la edad, el sexo, la raza y la condición corporal en la infestación con trematodos se analizó utilizando un modelo-análisis de regresión logística múltiple. Se utilizó un análisis logístico univariado para evaluar la relación entre las infestaciones mixtas y las infestaciones por trematodos individuales con la condición corporal. Las estadísticas gamma de Goodman-Kruskal se utilizaron como medida de correlación de la ocurrencia de los tres trematodos. Se produjo un diagrama de Venn para ilustrar el nivel de infestación con trematodos. Los datos de la cuenta de huevos por gramo de materia fecal (HPG) se transformaron en log [log10 (HPG + 1)] y se determinó la diferencia de HPG entre sexo, edad y raza usando la prueba t-dos muestras, mientras que se efectuó un análisis de varianza (ANDEVA) se usó para los HPG con las condiciones coporales (Dreyfuss et al. 2006, Kassaye y Hana 2019, Taylor et al. 2016). Los análisis estadísticos se efectuaron a través del software Statgraphics Centurion XVIII® versión Windows 2010. Los valores P de cada prueba se consideraron estadísticamente positivos si su resultado era menor de 0,05 (p < 0,05)

RESULTADOS

Prevalencia de animales para cada uno de los trematodos

La prevalencia específica de trematodos observados (IC 95%) fue de 12, 9 y 4% para F. hepatica, Paramphistomum spp. y Cotylophorum spp., respectivamente. El 52% de los animales muestreados presentaron infestación con parásitos y la asociación principal fue entre F. hepatica y Paramphistomum spp. con 15% de los animales positivos (Tabla 1).

TABLA 1 Prevalencia de trematodos en vacas lecheras en Paipa (n=100) 

Especies de parásitos N° Positivos Prevalencia (95% CI)
Fasciola hepatica 12 12%
Paramphistomum spp. 9 9%
Cotylophorum spp. 4 4%
F. hepatica + Paramphistomum spp. 15 15%
F. hepatica + Cotylophorum spp. 8 8%
Paramphistomum spp + Cotylophorum spp. 6 6%
F. hepatica + Paramphistomum spp. + Cotylophorum spp. 0 0
Total infestados 52 52%

La Tabla 2 muestra los resultados de la correlación entre infestaciones mixtas y condición corporal (n = 100). La pre-valencia de F. hepatica, Paramphistomum spp. y Cotylophorum spp. se asoció significativamente con la condición corporal (p < 0,05) ya que fue mayor en animales con condición corporal delgada (1,5) que en aquellos con condición corporal normal. Así mismo, la condición corporal se asoció significativamente con la infestación concurrente con F. hepatica y Paramphistomum spp. (p < 0,05) y con la asociación Paramphistomum spp. y Cotylophorum spp., (p < 0,05). La mayor prevalencia de coinfestaciones se observó en animales de condición corporal delgada o animales grasos, comparada con animales de condición corporal óptima o normal (Tabla 2).

TABLA 2 Resultados de la correlación entre infestaciones mixtas y condición corporal (n = 100). 

Infestación con CC N° examinados N° positivos Porcentaje
F. hepatica + Paramphistomum spp. 1,5 27 5 18,5
3,0 61 9 14,7
4,5 12 1 8,3
F. hepatica + Cotylophorum spp. 1,5 27 3 11,1
3,0 61 4 6,5
4,5 12 1 8,3
Paramphistomum spp. + Cotylophorum spp. 1,5 27 2 7,4
3,0 61 3 4,9
4,5 12 1 8,3

CC: condición corporal.

La prevalencia de F. hepatica mostró una tendencia a ser mayor en hembras que en machos. Por su parte, el ganado menor de cuatro años presentó un mayor grado de infestación con este trematodo que los animales mayores (p < 0,05). Adicionalmente, los animales con una condición corporal delgada y obesa sufrieron de una mayor infestación con este parásito y por último, el ganado Holstein puro presentó mayor predisposición a la infestación (Tabla 3).

TABLA 3 Resultados del análisis de asociación entre la prevalencia de infestación por Fasciola hepatica y factores de riesgo en vacas. 

Variable Nivel F. hepatica Prevalencia Ratio Cl (95%) P value (<(J.05)
No Positivos No Negativos
Género Hembra 11 85 0,36 0,08-0,9 0,04
Macho 1 3
CC 3,0 3 61 1,71 0,45-1,60 0,03
1,5 - 4,5 9 27
Edad > 4 años 4 33 1,46 0,80-3,15 0,04
< 4 años 8 55
Razas Cruces 1 62 0,20 0,05-0,20 0,01
H. puro 3 34

CC: condición corporal; H. puro: Holstein puro.

En cuando a la prevalencia de Paramphistomum spp. la Tabla 4 muestra que la única variable para la cual no se determinó una diferencia estadísticamente significativa fue para la edad, aun cuando los animales menores de cuatro años presentaron mayor número de casos positivos. Por su parte, las demás variables sí presentaron diferencias estadísticamente significativas, las hembras fueron más susceptibles a la infestación con Paraphistomum spp. que los machos, al igual que los animales con condiciones corporales de 1,5 y 4,5 comparado con animales de condición corporal 3,0. Por último, los animales puros mostraron mayor susceptibilidad a la infestación que aquellos provenientes de cruces.

TABLA 4 Resultados de los análisis de la asociación entre la prevalencia de infestación por Paramphistomum spp. y factores de riesgo en vacas lecheras (p < 0,05). 

Variable Nivel Paramphistomum spp. Prevalencia Ratio Cl (95%) P value (<(J.05)
No Positivos No Negativos
Género Hembras 9 87 0,31 0,08-2,80 0,01
Machos 1 3
CC 3.0 3 57 0,47 0,32-0,69 0,01
1.5 - 4.5 7 33
Edad > 4 años 4 54 0,81 0,40-1,67 0,13
< 4 años 6 36
Raza Cruces 2 62 0,19 0,11-0,50 0,01
H. puro 8 28

CC: condición corporal; H. puro: Holstein puro.

Por su parte, los resultados registrados en la Tabla 5 denotan que la condición corporal 3,0 fue menos prevalente a la infestación por Cotylophorum spp., mientras que las demás condiciones corporales fueron más frecuentes para la positividad a la infestación (p < 0,05). A su vez, las vacas puras de Holstein fueron más prevalentes a la infestación con este trematodo que los animales cruzados (p < 0,05). En contraste, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas para el nivel de infestación por edad; en cuanto al sexo, las hembras mostraron mayor frecuencia de positividad a la infestación que los machos.

TABLA 5 Resultados de los análisis de asociación entre la prevalencia de la infestación por Cotylophorum spp. y factores de riesgo en vacas lecheras (p < 0,05). 

Variable Nivel Cotylophorum spp. N° Positivo N° Negativo Prevalencia Ratio CI (95%) P value (0,05)
Género Hembras 3 93 0,09 0,01-1,06 0,041
Machos 1 3
CC 3.0 1 60 0,19 0,05-0,57 0,012
1.5 - 4.5 3 36
Edad > 4 años 2 58 0,65 0,52-2,50 0,03
< 4 años 2 38
Razas Cruces 1 64 0,16 0,01-0,65 0,01
H. puro 3 32

CC: condición corporal; H. puro: Holstein puro.

De otra parte, hubo una superposición sustancial en la infestación de animales individuales con F. hepatica, Paramphistomum spp. y Cotylophorum spp. (Tabla 6). La superposición fue significativa (p < 0,05) entre F. hepatica y Paramphistomum spp. Mientras que para Cotylophorum spp., contra F. hepatica (p > 0,05) y Cotylophorum spp., contra Paramphistomum spp. (p > 0.05) no fue estadísticamente significativa.

TABLA 6 Resultados de la asociación entre la prevalencia de infestaciones mixtas por trematodos y la condición corporal en vacas. 

Infestación con Valor CC Prevalencia Ratio CI (95%) P valor
3.0 1.5-4.5
F. hepatica + Paramphistomum spp. Positivo 6 9 0,93 0,80-1,20 0,40
Negativo 52 33
F. hepatica + Cotylophorum spp. Positivo 4 4 0,61 0,35-1,20 0,11
Negativo 57 35
Paramphistomum spp. + Cotylophorum spp. Positivo 2 2 0,62 0,25-1,35 0,30
Negativo 59 37

CC: condición corporal.

La Tabla 6 exhibe los resultados de la asociación entre la prevalencia de infestación mixta por trematodos como posibles predictores. La prevalencia de F. hepatica, Paramphistomum spp., Cotylophorum spp., se asoció significativamente con la condición corporal y la raza de los animales en estudio (p < 0,05). La prevalencia de los tres trematodos fue mayor en animales con una condición corporal delgada que con una condición corporal normal. El número de animales encontrados coinfestados con F. hepatica y Cotylophorum spp., (n = 8) y con Cotylophorum spp., y Paramphistomum spp., (n = 4) no fue suficiente para hacer comparaciones estadísticas.

DISCUSIÓN

Hasta el momento en Colombia no hay estudios acerca de la prevalencia de trematodos en bovinos y su asociación con diversos factores de riesgo. Sin embargo, se han realizado algunos estudios a nivel de rebaños y plantas de beneficio. Por ejemplo, en el departamento de Quindío para los años 2012 y 2013 Recalde et al. (2014) reportaron una prevalencia de F. hepatica de 3,74% en el ganado, valor menor al del presente estudio (12%), y no evaluaron los otros dos parásitos. En el departamento de Cesar (Colombia) Pinilla et al. (2018) encontraron una prevalencia de F. hepatica de 3,4% y de Paramphistomum spp., de 0,7%, que fue menor con respecto al presente estudio para ambos parásitos; estos resultados pudieron deberse a las diferencias entre las condiciones de humedad y temperatura de las dos regiones, además de diferencias entre las razas, debido a que el presente estudio se realizó en ganado lechero y Holstein puro.

Los reportes de bajas prevalencias de F. hepatica también puede estar asociados con la expansión de los servicios veterinarios en el área para el control de las trematodosis (Gebrie et al. 2015). La prevalencia elevada de F. hepatica reportada en partes del país sin grandes cuerpos de agua permanentes, en comparación con el área de estudio de la presente investigación, puede mostrar la importancia relativa de F. hepatica en el ganado con fasciolosis en Colombia (Parra et al. 1982). Los hospedadores intermedios de F. hepática, además del caracol, son los anfibios (Andrews 1999) y por lo tanto, este trematodo no necesita necesariamente un ambiente acuático para su supervivencia y proliferación.

Por su parte, la prevalencia de Paramphistomum spp., registrada en el presente estudio (9%) fue mayor a la reportada en un informe anterior (2,6%) para un área similar (Parra et al. 1982) en Rionegro (Antioquia), caracterizada por un clima tropical húmedo con lluvias fuertes. A su vez, la prevalencia de Cotylophorum spp., en el presente estudio (4%), fue menor a la encontrada en la citada investigación (9,0%) en la región antioqueña.

Por otro lado, en el municipio de Une, Cundinamarca (Colombia) Giraldo et al. (2016) determinaron una prevalencia de F. hepatica de 15,5%, por la presencia de huevos en materia fecal o canalículos biliares; dicho estudio se realizó en una planta de beneficio (postmortem) y el porcentaje fue similar a lo reportado en el presente trabajo, aun cuando en la investigación comparativa los animales procedían de diferentes zonas, climas y topografías, además de que no eran de razas puras.

En Cuba se encontró una prevalencia de F. hepatica del 70% en cruces de Si-boney y animales entre 5 y 7 años (Soca et al. 2016), porcentaje diferente a los datos obtenidos en el presente estudio pues aunque ambos son países tropicales, las condiciones de producción difieren entre sí. En este mismo país Palacio et al (2020) determinaron una prevalencia de F. hepatica en dos plantas de beneficio durante 6 años de estudio de entre 6,1% y 50,3%, que fue asociada a las condiciones medioambientales de las regiones en donde se ubicaban las dos plantas, tales como: el pobre drenaje de potreros y las diversas temporadas de lluvias, determinando que estos sistemas ganaderos tenían una gran infestación de este parásito; sin embargo, los demás parásitos no fueron determinados, lo cual denota la importancia de la infestación por F. hepatica en rebaños cubanos.

En varias encuestas de plantas de beneficio realizadas en diferentes partes de África se demostró la coinfestación del ganado con F. hepatica y Paramphistomum spp. (Abebe et al. 2010; Abebe et al. 2011, Aregay et al. 2013). Resultados que no se obtuvieron en Colombia ni en Cuba en los estudios de plantas de beneficio.

En este estudio se registró la prevalencia más alta para F. hepatica (12%) seguido de Paramphistomum spp., (9%) y Cotylophorum spp., (4%). En 2019 se reportaron para Etiopía prevalencias de F. hepatica de 20,1%, de Paramphistomum spp., de 48,5% y de Cotylophorum spp., de 16,5% (Kassaye y Hana 2019); de igual forma, en Tanzania se determinó una prevalencia consistentemente más alta de Paramphistomum spp. que F. hepatica en ganado manejado bajo diferentes condiciones (Keyyu et al. 2005); resultados que no solo son superiores en porcentaje de prevalencia con respecto a los reportados en este estudio, sino que muestra una diferencia en la positividad al parásito, debido a que se cree que en todos los rebaños, la problemática por trematodos es debida principalmente a F. hepatica.

También en África se han obtenido resultados diferentes a los previamente reseñados donde F. hepatica dominaba la prevalencia, seguida de Paramphistomum spp., y Cotylophorum spp., en diferentes partes de Etiopía (Phiri et al. 2005, Yabe et al. 2008) y en otros lugares de África (Nzalawahe et al. 2014). Este patrón de infestación es similar al reportado para Colombia en el presente estudio.

La prevalencia de F. hepatica observada en esta investigación es superior a la pre-valencia del 2,4% reportada por (Yeneneh et al. 2012); sin embargo, fue menor en comparación con otros informes recientes de áreas adyacentes al lago Tana (Gebrie et al. 2015, Tsegaye et al. 2012) e informes de otras partes de África (Abebe et al. 2011, Telila et al. 2014). La diferencia en la prevalencia puede deberse a la discrepancia en la cantidad de lluvia y otras condiciones climáticas y agroecológicas.

En cuanto a la prevalencia de Paramphistomum spp., puede explicarse en parte por el hecho de que el parásito adulto se considera no patógeno y, consecuentemente, no es el objetivo del tratamiento antihelmíntico. También podría estar relacionada con la biología del parásito y los huéspedes intermedios; los Paramphistomum adultos pueden sobrevivir en el huésped durante años y son muy prolíficos en la producción de muchos huevos, mientras que la multiplicación de parásitos en los caracoles infectados es extremadamente alta (Hansen y Perry 1994). Para Paramphistomum spp., el huésped intermedio también es extremadamente adaptable y masivo (Dreyfuss et al. 2006).

La falta de disponibilidad de medicamentos efectivos contra los parafistomas también podría haber contribuido a la prevalencia del parásito presentada en este estudio. Los antihelmínticos comunes utilizados para la desparasitación de rutina para tratar los principales nematodos y trematodos hepáticos en Colombia, como el albendazol, la ivermectina y el triclabendazol, tienen poco o ningún efecto sobre los parafistomes (Kassate y Hana 2019, Mage et al. 2002). Al respecto, se ha documentado una prevalencia creciente de Paramphistomum spp. en comparación con F. hepatica en Francia, en parte debido a la falta de un tratamiento efectivo contra la parafistomosis bovina (Mage et al. 2002).

Los estudios realizados en África, cerca de una gran zona pantanosa atravesada por un río en el noreste de Etiopía (75%) y alrededor de un pequeño lago en el norte del mismo país (65,3%) demostraron una mayor prevalencia de Paramphistomum spp. (Kassaye y Hana 2019). La prevalencia de Paramphistomum spp., (cuyos huéspedes intermedios son caracoles acuáticos) observada en la presente investigación podría explicarse por el hecho de que se realizó cerca de cuerpos de agua permanentes en comparación con algunos de los otros estudios que se desarrollaron en áreas más secas (Rahman et al. 2007).

También en África se determinó una prevalencia del 13,7% en un área adyacente al lago Tana (Chanie et al. 2013) y en 2015 se encontró una prevalencia de 13,5% en el oeste de Etiopía (Abebe et al. 2011). Sin embargo, la prevalencia fue baja en comparación con los informes anteriores de la cuenca del lago Tana del 28% (Yeneneh et al. 2012). Las variaciones observadas entre investigaciones sobre la prevalencia de trematodos en general se pueden atribuir a las diferencias en las condiciones climáticas y ecológicas entre las áreas de estudio, a la diferencia en las precipitaciones entre años, a las estaciones y a las prácticas de manejo de animales.

La prevalencia de los tres trematodos considerados en esta investigación fue mayor en animales delgados o gordos en comparación con animales con condición corporal normal. La infestación grave con F. hepatica en el ganado, especialmente en ganado joven, puede causar una enfermedad grave caracterizada por anemia, hipoalbuminemia (edema), problemas de condición corporal y pérdida de peso (Love 2017; Thrusfield 2005). Del mismo modo, una infestación grave con trematodos inmaduros puede causar disminución del apetito, apatía y pérdida de peso (Lloyd et al. 2007).

Incluso las infestaciones moderadas de F. hepatica y Paramphistomum spp., con formas inmaduras pueden afectar el aumento de peso o la pérdida de apetito, lo que podría contribuir a una condición corporal deficiente, que es también uno de los signos clínicos de la fasciolosis crónica (Lloyd et al. 2007, Love 2017, Thrusfield 2005). Sin embargo, debe tenerse en cuenta que es difícil separar los efectos de diferentes géneros de trematodos en la condición corporal, ya que tienden a actuar en simultáneo. Nuestro hallazgo respalda informes anteriores que asociaban F. hepatica (Phiri et al. 2005), Paramphistomum spp. (Mariam et al. 2014) y Cotylophorum spp., con mala condición corporal (Abebe et al. 2011).

El resultado puede incluso sugerir un efecto patogénico aditivo o sinérgico de la coinfestación con trematodos. Investigaciones han determinado una alta tasa de mortalidad en infestaciones concurrentes que involucran F. gigantica y Cotylophorum spp., en vacas lecheras (Rahman et al. 2007). Después de observar una correlación positiva entre F. hepatica y Paramphistomum spp., otro estudio sugiere que la interacción heteróloga de estos dos parásitos puede agravar los efectos económicos de la duela hepática en la industria ganadera (Yabe et al. 2008).

La prevalencia de F. hepatica y Paramphistomum spp., fue mayor en el ganado adulto (> 4 años), en comparación con sus homólogos jóvenes. Por el contrario, otros investigadores registraron una mayor prevalencia de F. hepatica en el ganado más joven (Aregay et al. 2013, Tsegaye et al. 2012). Sin embargo, muchos estudios sobre Paramphistomum spp., en Etiopía y en otros lugares no encontraron diferencias en la prevalencia entre los grupos de edad (Abebe et al. 2011). La variación podría atribuirse en parte a las diferencias en la clasificación de las categorías de edad entre los estudios. El desarrollo de la inmunidad debido a la exposición a F. hepatica que limita la vida útil de la infestación primaria, ralentiza la migración de la infestación secundaria y en última instancia aumenta el número de trematodos establecidos (Thrusfield 2005), puede ser responsable de una mayor prevalencia de F. hepatica en el ganado más viejo. Del mismo modo, se ha establecido el desarrollo de una mejor inmunidad adquirida contra los parafistomas (Taylor et al. 2016, Phiri et al. 2005, Urquhart et al. 1996).

Por último, se encontró que el ganado puro fue el más afectado con los tres trematodos y excretaba una mayor cantidad de huevos en sus heces que los animales cruzados, contrario a algunos informes previos de Etiopía (Gebrie et al. 2015, Hansen y Perry, 1994). Esta diferencia probablemente se deba a la diferencia en la exposición y la resistencia natural, ya que los estudios con F. hepatica sugieren que el ganado Bos indicus parece ser más resistente que Bos taurus a la infestación con F. hepatica (Taylor et al. 2016; Thrusfield 2005). Es posible que se preste mayor atención a los animales valiosos y que su probabilidad de pastoreo en áreas infestadas de caracoles sea limitada o que hayan sido desparasitados con mayor frecuencia que los animales cruzados. No obstante, algunos estudios encontraron mayor prevalencia de trematodos en ganado cruzado que en animales puros (Tsegaye et al. 2012, Yeneneh et al. 2012).

CONCLUSIONES

El presente estudio mostró que los principales trematodos de importancia para la salud y el bienestar de los animales son relativamente prevalentes en el área de estudio, especialmente en el ganado adulto con una alta tasa de infestaciones mixtas. El estudio sugiere que puede existir una considerable pérdida económica debido a las infestaciones por trematodos a través de la reducción de la eficiencia de producción ganadera en el área de estudio, debido al poco conocimiento de las dinámicas epidemiológicas de los parásitos.

REFERENCIAS

Abebe R, Abunna M, Berhane S, Mekuria B, Megersa A, Regassa F. 2010. Prevalence, financial losses due to liver condemnation and evaluation of a simple sedimentation diagnostic technique in cattle slaughtered at Hawassa Municipal abattoir, southern Ethiopia. Ethiop Vet J. 14 (1): 39-52. [ Links ]

Abebe F, Behablom M, Berhanu M. 2011. Major trematode infections of cattle slaughtered at Jimma municipality abattoir and the occurrence of the intermediate hosts in selected water bodies of the zone. Journal Animal and Veterinary Advances. 10(12): 1592-1597. Doi: 10.3923/javaa.2011.1592.1597. [ Links ]

Alcaldía de Paipa. 2020. Página principal [Internet]. [Citado 2020 febrero 26]. Disponible en: Disponible en: http://www.paipa-boyaca.gov.co/Paginas/default.aspxLinks ]

Alison H, Matthew SR, Pinchbeck G, Williams D. 2015. Epidemiology and Impact of Fasciola hepatica Exposure in High-Yielding Dairy Herds. Prev Vet Med. 121(1-2): 41-48. [ Links ]

Andrews SJ. 1999. The life cycle of Fasciola hepatica. 3 ed. Editorial CABI Publishing. [ Links ]

Aregay J, Bekele Y, Ferede M, Hailemelekot F. 2013. Study on the prevalence of bovine fasciolosis in and around Bahir Dar, Ethiopia. Ethiop Vet J . 17(1): 1-11. Doi: 10.4314/evj.v17i1.1. [ Links ]

Chanie M, Dejen B, Fentahun T. 2012. Prevalence of cattle schistosomiasis and associated risk factors in Fogera cattle, South Gondar zone, Amhara National Regional State, Ethiopia. J AdvVet Res. 2 (3): 153-156. [ Links ]

Dreyfuss G, Alarion N, Vignoles P, Rondelaud D. 2006. A retrospective study on the metacercarial production of Fasciola hepatica from experimentally infected Galba truncatula in central France. Par Res. 98(2): 162-166. Doi: 10.1007/s00436-005-0048-0. [ Links ]

Elliott TP, Kelley JM, Rawlin G, Spithill TW. 2015. High prevalence of fasciolosis and evaluation of drug efficacy against Fasciola hepatica in dairy cattle in the Maffra and Bairnsdale districts of Gippsland, Victoria, Australia. Vet Parasitol. 209(1-2): 117-124. Doi: 10.1016/j.vetpar.2015.02.014. [ Links ]

Gebrie Y, Gebreyohannes M, Tesfaye A. 2015. Prevalence of bovine fasciolosis in and around Bahir Dar, north west Ethiopia. J Par Vec Bio. 7(4): 74-79. Doi: 10.5897/JPVB2015.0163. [ Links ]

Giraldo J, Diaz A, Pulido M. 2016. Prevalencia de Fasciola hepatica en Bovinos Sacrificados en la Planta de Beneficio del Municipio de Une, Cundinamarca, Colombia. Rev Inv Vet Perú. 27(4): 751-757. Doi: 10.15381/rivep.v27i4.12572. [ Links ]

Hansen J, Perry B. 1994. The epidemiology, diagnosis and control of helminth parasites of ruminants, a handbook. 1° ed. Editorial International Laboratory for Research on Animal Disease (ILRAD). 171p. [ Links ]

Iglesias J, González J, Castro J, Córdoba M, González C, Manga Y, Mezo M. 2016. Transmission of Calicophoron daubneyi and Fasciola hepatica in Galicia (Spain): Temporal follow-up in the intermediate and definitive hosts. Par Vec. 9(610): 2-14. Doi: 10.1186/s13071-016-1892-8. [ Links ]

[IDEAM] Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales. 2020. Boletín meteorológico [Internet]. [Citado 2020 Febrero 28]. Disponible en: Disponible en: http://www.ideam.gov.co/web/tiempo-y-clima/tiempo-clima . [ Links ]

Kassaye A, Hana T. 2019. Coprological Study of trematode infections and associated host risk factors in cattle during the dry season in and around Bahir Dar, northwest Ethiopia. Vet Anim Sci. 7: 100041. Doi: 10.1016/j.vas.2018.11.002. [ Links ]

Keyyu J, Monrad J, Kyvsgaard N, Kassuku A. 2005. Epidemiology of Fasciola gigantica and amphistomes in cattle on traditional, small-scale dairy and large-scale dairy farms in the southern highlands of Tanzania. Trop Anim Health Prod. 37(4): 303-314. Doi: 10.1007/s11250-005-5688-7. [ Links ]

Kialanda M, Monteiro N, De Fontes-Pereira A, Castillo R, Simão E, Miranda I. 2013. Prevalencia de hígados confiscados y pérdidas económicas por Fasciola sp. en Huambo, Angola. Rev Health Animal. 35(2):12-15. [ Links ]

Lloyd J, Boray J, Love S. 2007. Stomach fluke (paramphistomes) in ruminants [Internet]. Primefact 452 NSW DPI. [Citado 2020 Marzo 14]. Disponible en: NSWDPI. Disponible en: NSWDPI. http://www.wormboss.com.au/files/pages/worms/flukes/stomachfluke/Prime_Fact_452_Stomach_fluke-paramphistomesin_ruminants.pdfLinks ]

Love, S. 2017. Liver fluke- a review [Internet]. Primefact 813, NSW DPI. [Citado 2020 Marzo 14]. Disponible en: Disponible en: https://www.dpi.nsw.gov.au/data/assets/pdffile/0005/249116/Liver-fluke-a-review.pdfLinks ]

Mage C, Bourgne H, Toullieu J, Rondelaud D, Dreyfuss G. 2002. Fasciola hepatica and Paramphistomum daubneyi: Changes in prevalences of natural infections in cattle and in Lymnaea truncatula from central France over the past 12 years. Vet Res. 33(5): 439-447. Doi: 10.1051/vetres:2002030. [ Links ]

Mariam T, Mohamed A, Ibrahim N, Baye D. 2014. Prevalence of Fasciolosis and Paramphistomosis in dairy farm and house hold in Hawassa town. Europ J Bio Sci. 6(2): 54-58. Doi: 10.5829/idosi.ejbs.2014.6.02.85226 [ Links ]

Nzalawahe J, Kassuku A, Stothard J, Coles G, Eisler M. 2014. Trematode infections in cattle in Arumeru District, Tanzania are associated with irrigation. Par Vec. 7(1): 107-112. Doi: 10.1186/1756-3305-7-107. [ Links ]

Palacio D, Bertot J, Beltrao M, Vázquez Á, Ortíz R, Fortune C. 2020. Pérdidas económicas y prevalencia de Fasciola hepaticaen bovinos sacrificados en dos provincias cubanas. Rev MVZ Córdoba. 25 (1): 10-16. Doi: https://doi.org/10.21897/rmvz.1610. [ Links ]

Palmer D. 2013. Detection of trematode eggs and Eimeria leuckarti-sedimentation method (FEST) - Faecal Samples [Internet]. Department of Agriculture and Food, Western Australia Press. [Citado 2020 Marzo 13] Disponible en: Disponible en: https://www.agric.wa.gov.au/sites/gateway/files/DAFWA%20approved%20fluke%20egg%20 sedimentation%20test%20%28FEST%29.pdf . [ Links ]

Parra D, Gallego M, Griffiths I. 1982. Prevalencia de la paramfistomiasis bovina en hatos lecheros de Colombia. Rev Col Cien Pecu. 982: 33-34. [ Links ]

Pinilla J, Flórez P, Sierra M, Morales E, Sierra R, Vásquez M, Tobón J, Sánchez A, Ortiz D. 2018. Prevalencia del parasitismo gastrointestinal en bovinos del departamento Cesar-Colombia. Rev Inv Vet Perú . 29(1): 278-287. https://doi.org/10.15381/rivep.v29i1.14202Links ]

Phiri A, Phiri I, Sikasunge C, Monrad J. 2005. Prevalence of fasciolosis in Zambian cattle observed at selected abattoirs with emphasis on age, sex and origin. J Vet Med. 52(9): 414-416. Doi: 10.1111/j.1439-0450.2005.00872.x. [ Links ]

Rahman MB, Zakia AM, Osman AY, Bakhiet HA, Mohammed-Ahmed O, Halima MO. 2007. Concurrent Infection of Schistosoma bovis and Fasciola gigantica in a dairy cattle in Khartoum State, Sudan. Sudan J Vet Res. 22: 63-70. [ Links ]

Recalde-Reyes D, Padilla L, Giraldo M, Toro L, González M, Castaño J. 2014. Prevalencia de Fasciola hepática, en humanos y bovinos en el departamento del Quindío, Colombia. Infectio. 18(4): 153-157. Doi: 10.1016/j.in-fect.2014.09.001. [ Links ]

Soca M, Giupponi P, López O, Sanavria A, Sánchez T, Labrada A. 2016. Prevalencia de Fasciola hepatica en vacas en pastoreo durante el periodo poco lluvioso. Pastos y Forrajes 39: 281-285. [ Links ]

Sánchez M, Venegas C. 2009. Aprendizaje del examen clínico de los equinos, bovinos y caninos. 1° ed. Editorial Universidad de la Salle. 322p. [ Links ]

Selemetas N. 2015. Spatial Analysis and Risk Mapping of Fasciola hepatica Infection in Dairy Herds in Ireland. Geospat Health. 9(2): 281-291. Doi: 10.4081/gh.2015.350. [ Links ]

Taylor M, Coop R, Wall R. 2016. Veterinary parasitology. 4ta ed. Editorial Wiley Blackwell. 1032p. [ Links ]

Telila C, Abera, D, Lemma D, Eticha E. 2014. Prevalence of gastrointestinal parasitism of cattle in East Showa zone, Oromia regional state, Central Ethiopia. J Vet Med Anim Health, 6 (2): 54-62. Doi: https://doi.org/10.5897/JVMAH2013.0260. [ Links ]

Thrusfield M. 2005. Veterinary epidemiology. 3rd ed. Editorial Blackwell science Ltd. 626p. [ Links ]

Tsegaye B, Abebaw H, Girma S. 2012. Study on coprological prevalence of bovine fasciolosis in and around Woreta, Northwestern Ethiopia. J Vet Med Anim Health. 4 (7): 89-92. Doi: https://doi.org/10.5897/JVMAH12.018Links ]

Urquhart G, Armour J, Duncan J, Dunn A, Jennings F. 1996. Veterinary parasitology. 2d ed. Editorial Blackwell Science Ltd. 307p. [ Links ]

Vargas J, Andrade R, Tarazona L. 2020. Prevalence of Gastrointestinal Parasites in Crossbred Sheep Diagnosed at Different Altitudes in the Highland Boyacá-Colombia. Rev. Electron. Vet. 21: 38-49. [ Links ]

Yabe J, Phiri I, Phiri A, Chembensofu M, Dorny P, Vercruysse J. 2008. Concurrent infections of Fasciola, Schistosoma and Amphistomum spp. in cattle from Kafue and Zambezi river basins of Zambia. J. Helminthol. 82 (4): 373-376. Doi: https://doi.org/10.1017/s0022149x08054904. [ Links ]

Yeneneh A, Kebede H, Fentahun T, Chanie M. 2012. Prevalence of cattle fluke's infection at Andassa livestock research center in north-west of Ethiopia. Vet Res For. 3 (2): 85-89. [ Links ]

Article citation: Andrade-Becerra RJ, Tarazona-Manrique LE, Vargas-Abella JC. 2020. Prevalencia de trematodos y algunos factores de riesgo en vacas lecheras en Paipa, Boyacá (Colombia). [Prevalence of trematodes and some risk factors in dairy cows in Paipa, Boyacá (Colombia)]. Rev Med Vet Zoot. 67(3): 205-218. Doi: 10.15446/rfmvz.v67n3.93928.

Recibido: 23 de Abril de 2020; Aprobado: 15 de Noviembre de 2020

* Autor para correspondencia: roy.andrade@uptc.edu.co

Creative Commons License Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons