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Introducción
En los bovinos las fasciolosis y paramfistomosis son enfermedades del tracto digestivo causadas por digeneos de las familias Fasciolidae y Paramphistomidae. Estos patógenos tienen un ciclo de vida indirecto, con caracoles dulciacuícolas de la familia Lymnaeidae como hospederos intermediarios y diversos vertebrados como hospederos definitivos (Bedoya et al. 2012; Pina 2013). Estos son parásitos con áreas endémicas en todos los continentes (Castillo et al. 2011; Moazeni y Ahmadi 2016). La fasciolosis es, generalmente, causada por Fasciola hepatica, en tanto que la paramfistomosis es ocasionada, principalmente, por especies de los géneros Paramphistomum y Cotylophoron (Castillo et al. 2011).
En el caso de F. hepatica, la acción patógena sobre los bovinos se relaciona con su fase de desarrollo en el hígado y el tracto biliar, donde se localizan las formas juveniles y adultas (Morales y Pino 2004). Las formas juveniles histiófagas migran por el parénquima hepático, donde sus acciones traumáticas aumentan la enzima glutamatodeshidrogenasa, liberada por la destrucción de los hepatocitos. Las formas adultas migran a los canalículos biliares, ocasionando irritación y alteración del metabolismo del hierro (Morales y Pino 2004). La presencia del parásito en los canalículos biliares y las lesiones provocan un aumento sérico de la enzima glutamiltranspectidasa. En consecuencia, los bovinos parasitados pueden presentar anemia, desnutrición, pérdida de peso, diarrea, anorexia, reducción en la producción de leche y carne, y el decomiso de los hígados infectados (Bedoya et al. 2012). Desde el punto de vista reproductivo, F. hepatica reduce la fertilidad y la eficiencia, lo que causa detrimento en la economía pecuaria (Morales y Pino 2004; Radfar et al. 2015; Palacio Collado et al. 2020).
Por su parte, los géneros de Paramphistomidae pueden afectar 2 regiones del tracto digestivo del animal. La mayor patogenicidad es provocada por las masas de larvas inmaduras que se fijan en la pared intestinal. La mucosa se inflama y en el lugar de fijación puede haber destrucción de la pared, así como de glândulas y nódulos linfáticos adyacentes (Morales y Pino 2004), causando petequias, erosiones, necrosis, hemorragia e infecciones bacterianas concomitantes (Castillo et al. 2011). Además, su presencia conlleva la pérdida de peso, diarrea, debilidad, anemia, hipoproteinemia, emaciación e incluso la muerte. Los bovinos jóvenes son más proclives a verse afectados por la infección (Morales y Pino 2004). Por su parte, los trematodos adultos se fijan a la mucosa del rumen donde pueden ocasionar inflamación y atonia ruminal, pero el daño no suele ser grave (Morales y Pino 2004; Castillo et al. 2011).
En Colombia ambas distomatosis afectan especialmente a los bovinos ubicados en diversas regiones del trópico alto andino (Valencia-López et al. 2012). La prevalencia de F. hepatica en los hatos ha sido reportada con valores de 15,5%, en el departamento de Cundinamarca (J.C Giraldo et al. 2016); 19,1%, en el departamento de Caldas (E. Giraldo et al. 2016); y más de 30% en algunos municipios del departamento de Antioquia dedicados a la producción lechera, como la Ceja y Jardín (Alarcón y Velásquez 2009; Valencia-López et al. 2012). En el departamento de Sucre (costa Caribe colombiana) se registran prevalencias hasta de 16,2% (Sánchez et al. 2019).
En cuanto a Paramphistomidae, se ha reportado su presencia en los departamentos del Meta y Guaviare, asociada a infecciones por Cotylophoron panamensis en ganado de producción de carne (López y Velásquez 2012), y en Antioquia (Alarcón y Velásquez 2009), con una prevalencia del 100% en un hato lechero de ganado Holstein (López et al. 2008) y de 47,6% en hatos de doble propósito (Bedoya et al. 2012). Estas 2 últimas publicaciones senalan coinfección con F. hepatica.
Para la subregión del Bajo Cauca de Antioquia no hay registros disponibles sobre estas distomatosis en bovinos, lo cual resulta extraño, considerando que la producción pecuaria ocupa el segundo lugar en la economía local (Cámara de Comercio 2019). Allí se encuentra una sede de la Universidad de Antioquia, entidad estatal que cuenta con la hacienda La Candelaria y es propietaria de un hato ganadero dedicado a la investigación y reproducción. A estos bovinos no se les han realizado estudios sobre digeneos; por lo tanto, la presente investigación tuvo como objetivo determinar la prevalencia de ese grupo de parásitos en dicho hato y establecer la presencia de caracoles hospederos intermediarios en el predio.
Materiales y métodos
Sitio de muestreo
El estudio se realizó entre noviembre de 2018 y enero de 2020 en la hacienda La Candelaria de la Universidad de Antioquia, ubicada en el municipio de Caucasia, Antioquia (Colombia), a 8°43'37,90'' de latitud norte y 75°10'54,92'' de longitud oeste, a 150 m s. n. m. La temperatura ambiente de la región oscila entre los 27°C y 32°C, presenta una humedad relativa de 84% y una precipitación promedio anual de 2992 mm (estación meteorología Rainwise Inc® de la hacienda La Candelaria). La zona de estudio está categorizada como bosque húmedo Tropical (Bh-T) (Holdridge y Grenke 1971) del trópico bajo andino colombiano, con periodos bimodales de lluvia y sequía al año.
Aspectos éticos
El protocolo de la investigación cumplió con los lineamientos establecidos por el Comité de Ética para Experimentación con Animales de la Universidad de Antioquia, según consta en el acta n.° 115 del 6 de febrero de 2018.
Comité de ética
La hacienda se visitó en 3 ocasiones cada 3 meses, para recolectar materia fecal bovina y moluscos dulciacuícolas. Los muestreos de materia fecal se realizaron en el embudo de separación del potrero al que los animales son llevados para la revisión médica veterinaria de rutina, y los moluscos se buscaron en ecosistemas acuáticos naturales y artificiales. Además, se determinaron los valores de altitud, latitud y longitud de cada sitio de muestreo por medio de un sistema de posicionamiento global (GPS, por sus siglas en inglés) Garmin® eTrex. Con el personal veterinario de la hacienda, se obtuvo información referente al uso de medicamentos, prácticas de manejo, adquisición y comercialización de los animales.
Cálculo de la muestra
La población de estudio estuvo conformada por bovinos en pastoreo. Para el cálculo de la muestra se consideró la representatividad de la muestra a través del tamaño (ecuación 1) y la selección de las unidades de análisis. Para calcular n se tuvieron en cuenta los siguientes valores: la población total de bovinos en pastoreo de la hacienda (N=180), el valor teórico de prevalencia (para Paramphistomidae de 0,476 y para F. hepatica de 0,131 [Bedoya et al. 2012]), un error de muestreo de 5% y un nivel de confianza de 95%. Se determinó un tamaño máximo de 123 individuos.
Donde:
n: tamaño de la muestra.
N: tamaño de la población.
Z: nivel de confianza del 95% (Z=1,96).
p: prevalencia.
q: no prevalencia.
e: error muestral.
Recolección de materia fecal bovina
Se realizaron muestreos en noviembre de 2018, y febrero y mayo de 2019. Un médico veterinario obtuvo las muestras de materia fecal del recto del animal, mientras este se encontraba en el embudo de separación del corral. Cada muestra se depositó en un recipiente de plástico con tapa rosca, rotulado con el código asignado al animal, la raza, la edad y la fecha de recolección. Todos los recipientes se depositaron en una nevera con aislante térmico. Luego, en el laboratorio se mantuvieron refrigerados (4°C) hasta su procesamiento. Durante los procedimientos se usaron guantes, bata y tapabocas.
Diagnóstico parasitológico
Las muestras de materia fecal se procesaron mediante la técnica modificada de Dennis, como lo indica el protocolo de Correa et al. (2016). Los sedimentos se depositaron en un recipiente con formol al 5% y se almacenaron a 4°C hasta su análisis. Cada sedimento se observó en su totalidad en un estereomicroscopio (Nikon® SMZ 445) a un aumento de 5 X. El diagnóstico parasitológico se realizó según las características morfológicas de los huevos de F. hepatica y de los paramfistómidos: color, forma y presencia de opérculo (Bedoya et al. 2012). El resultado se determinó como positivo o negativo bajo el criterio de presencia o ausencia de huevos.
Recolección e identificación de caracoles dulciacuícolas
En 6 ecosistemas acuáticos de la hacienda, 2 personas recolectaron moluscos durante media hora usando coladores con ojo de malla de 2 mm. En cada sitio se hicieron 4 muestreos, se midieron las coordenadas y se tomaron registros fotográficos. Los caracoles obtenidos se conservaron en alcohol al 70%. Los ejemplares se identificaron con base en las características morfológicas de las conchas y de las partes blandas externas (Olivier y Schneiderman 1956; López et al. 2008).
Análisis estadístico
Para cada morfoespecie de digeneo diagnosticado en los bovinos se calcularon la frecuencia absoluta y la frecuencia relativa. Además, se estimó la prevalencia por parásito en cada muestreo. Estos valores se asociaron con las siguientes variables epidemiológicas: raza, edad, sexo y peso de los bovinos. La edad de los bovinos se obtuvo en meses y se distribuyó en 4 categorías: cría (0 a 9), levante (10 a 21), novilla (22 a 48) y adulta (> 48).
Se realizó el análisis de correlación de Spearman para determinar la asociación entre la presencia de digeneos y las variables epidemiológicas de raza, edad, sexo y peso de los bovinos. Para establecer las diferencias estadísticamente significativas entre las prevalencias y las variables epidemiológicas, se usó el análisis de varianza no paramétrico Kruskal Wallis, en el programa Statgraphics® versión XVI centurión.
Resultados
Presencia de digeneos
En el estudio se incluyeron 178 bovinos, de los cuales 2 pertenecían a la raza BON, 37 a la raza Cebú y 137 al cruce entre ellas. En todos los muestreos hubo mayor número de animales adultos, predominaron las hembras y los ejemplares con más de 400 kg de peso (tabla 1). Cabe anotar que, aunque el total de animales del hato correspondía a N=180, se obtuvo materia fecal de 123 ejemplares durante todos los muestreos, de 39 animales en 2 muestreos y de 16 bovinos en una sola muestra. Con respecto a la procedencia de los bovinos de La Candelaria, el 99 % nació en el predio y el 1% corresponde a machos reproductores puros de la raza criolla BON que provienen de una hacienda de la Universidad de Antioquia ubicada en otra región del departamento.
TABLA 1 Variables analizadas en los bovinos, categorias y valores obtenidos en los muestreos
n: tamaño de la muestra.
Fuente: elaboración propia.
Se realizó análisis parasitológico a 466 muestras de materia fecal provenientes de 178 bovinos. En las heces de 4 ejemplares se observaron huevos de 122 µm de largo y 49 µm de ancho, ovoides, operculados, de color amarillo característicos de F. hepatica (figura 1A). En 55 muestras se encontraron huevos compatibles con los Paramphistomidae, con un tamaño de 147 µm de largo y 73 µm de ancho, ovoides, operculados y de coloración gris plata (figura 1B). En las heces de 2 bovinos se observaron huevos de ambos digeneos. En 121 ejemplares no se observaron huevos de trematodos.
Fuente: fotografias tomadas en el laboratorio de la Universidad de Antioquia, seccional Bajo Cauca.
FIGURA 1 A. Huevo de Fasciola hepatica. B. Huevo de Paramphistomidae. Barra: 50µm
En la población evaluada, se observó una menor prevalencia de F. hepatica (2,2%) comparada con la obtenida para Paramphistomidae (30,9%). La prevalencia de coinfección por estos digeneos fue de 1,1% (tabla 2). No hubo asociación estadísticamente significativa entre la prevalencia de F. hepatica y de Paramphistomidae con la edad (p > 0,05). Sin embargo, en el grupo etario adultos se presentó el mayor número de infectados (tablas 3 y 4). La prevalencia de cada parásito fue mayor en las hembras, lo cual fue estadísticamente significativo (p = 0,03) (tablas 3 y 4). Todos los ejemplares infectados con F. hepatica (n = 4) fueron hembras, 1 Cebú y 3 del cruce Cebú/BON (tabla 3). En el hato no hubo hembras puras de la raza criolla BON. Se hallaron huevos de Paramphistomidae en todos los muestreos y en bovinos de las 3 razas estudiadas: Cebú, BON y cruzados. Entre ellos los bovinos cruzados presentaron mayor prevalencia 15,7%, 4,3% y 18,4% en los muestreos 1, 2 y 3, respectivamente (tabla 4). Sin embargo, no se obtuvieron diferencias estadísticamente significativas entre las razas y la prevalencia de esta infección (p > 0,05). Tampoco se obtuvieron asociaciones estadísticamente significativas entre la prevalencia de F hepatica o Paramphistomidae con el peso de los bovinos (p > 0,05) (tablas 3 y 4).
TABLA 2 Prevalencia de F. hepatica y Paramphistomidae en la Hacienda La Candelaria (Caucasia, Antioquia)
| Diagnóstico parasitológico | Frecuencia absoluta | Prevalencia |
|---|---|---|
| F. hepatica | 4 | 2,2 |
| Paramphistomidae | 55 | 30,9 |
| Ambos digeneos | 2 | 1,1 |
| Negativo | 121 | 67,98 |
| Total | 178 | 100 |
Fuente: elaboración propia.
TABLA 3 Prevalencia de Fasciola hepatica según edad, sexo y raza de los bovinos
Fuente: elaboración propia.
TABLA 4 Prevalencia de Paramphistomidae según edad, sexo, raza, y peso de los bovinos
Fuente: elaboración propia.
De acuerdo con los administradores del hato todos los animales pastorean en los potreros de La Candelaria. Se constató que los bovinos no disponen de agua potable para el consumo y las fuentes de abastecimiento son bebederos artificiales que surten con agua de pozos. Los animales también ingieren agua de las quebradas, encharcamientos y acequias. En relación con los medicamentos, solo se suministra a los terneros en el momento del destete un tratamiento contra nematodos gastrointestinales, pulmonares y cestodos, además de las vacunas reglamentarias.
Moluscos dulciacuícolas
Las coordenadas de los ecosistemas acuáticos en los que se hizo el muestreo de caracoles dulciacuícolas se presentan en la tabla 5. En el sitio 1 se obtuvieron moluscos durante 2 de las 3 visitas y en el sitio 4 se recolectaron caracoles en una sola ocasión. El sitio 1 es un ecosistema lótico permanente llamado quebrada San Miguel. En este se obtuvieron 3 caracoles: 2 ejemplares se asignaron a la familia Physidae y se identificaron como Physa cf. marmorata (Paraense 1986) (figura 2A) y 1 ejemplar de la familia Ampullariidae del género Pomacea (Rawlings et al. 2007) (figura 2D). El sitio 4 es un encharcamiento permanente, en el que se recolectaron 13 caracoles asignados a la familia Planorbidae y a los géneros Drepanotrema (figura 2B) y Biomphalaria (Paraense 1979) (figura 2C). En ninguno de los moluscos se observaron formas larvarias de digeneos.
TABLA 5 Coordenadas de los sitios en los que se realizaron muestreos de los caracoles dulciacuicolas en la hacienda La Candelaria (Caucasia, Antioquia)
| Sitio de muestreo | Coordenada | Número de muestreos | Muestreos positivos |
|---|---|---|---|
| 1 | 8°04,686' norte y 075°10,773' oeste | 3 | 2(+) |
| 2 | 8°04,36' norte y 075°10,54' oeste | 3 | |
| 3 | 8°04,36' norte y 075°10,52' oeste | 3 | |
| 4 | 8°04,566' norte y 075°10,913' oeste | 3 | |
| 5 | 8°04,40' norte y 075°10,49' oeste | 3 | |
| 6 | 8°04,40' norte y 075°10,49' oeste | 3 | |
| 7 | 8°04,31' norte y 075°11,03' oeste | 3 | |
| 8 | 8°04,37' norte y 075°10,57' oeste | 3 |
Fuente: elaboración propia.
Discusión
Este estudio registra por primera vez la presencia de F. hepatica y de Paramphistomidae en el hato con bovinos de doble propósito que tiene la hacienda La Candelaria de la Universidad de Antioquia en Caucasia, Antioquia. La mayor prevalencia en Paramphistomidae (30,9%) y la menor en F. hepatica (2,2%), obtenidas durante este estudio, coinciden con los registros para hatos de doble propósito en una vereda de Gómez Plata (Antioquia), a una altitud de 1080 m s. n. m., donde la prevalencia de Paramphistomidae fue de 47,6 % y la de F. hepatica 13,1% (Bedoya et al. 2012). Así mismo, en un hato lechero de ganado Holstein, ubicado a 2140 m s. n. m., también se observó una mayor prevalencia de Paramphistomidae (100%), comparada con la obtenida para F. hepatica (80%) (López et al. 2008). Por consiguiente, se requiere establecer los factores que ocasionan estas diferencias y parecen favorecer a Paramphistomidae en el trópico alto y bajo andino (López et al. 2008; Valencia-López et al. 2012).
En lo que respecta a F. hepatica, el digeneo se registró solo en hembras reproductoras de la raza Cebú y del cruce BONxCebú, todas nacidas en el predio. Por su parte, Paramphistomidae se presentó en hembras y machos de todos los grupos etarios, en ejemplares nacidos en la hacienda y en algunos que nacieron fuera de ella. Lo anterior permite deducir que los bovinos estudiados adquieren en el predio las formas infectantes de ambos distomas (metacercarias).
Cabe senalar que no hubo diferencias significativas entre las prevalencias de F hepatica y Paramphistomidae con la edad de los vacunos. En el caso de Paramphistomidae, otras investigaciones encontraron esta asociación significativa en bovinos mayores de 30 meses (Ferreras et al. 2014), mayores de 36 meses (Pinedo et al. 2010) y mayores de 72 meses (Paucar et al. 2010). Los autores afirman que las exposiciones repetidas al parásito no protegen contra las reinfecciones.
En esta investigación tanto F. hepatica como el Paramphistomidae prevalecieron en las hembras adultas. Una posible explicación es que permanecen más tiempo en la hacienda como reproductoras, a diferencia de los machos que se venden antes de cumplir 2 años. Sin embargo, algunos autores proponen que existe mayor prevalencia en hembras debido a una predisposición genética y al deterioro de la inmunidad humoral (Pinedo et al. 2010; Ferreras et al. 2014; Titi et al. 2014), otros investigadores desestiman la relación entre el género del bovino y la prevalencia de Paramphistomidae (Pinedo et al. 2010) y de F. hepatica (Valderrama Pomé 2016).
El método diagnóstico utilizado en esta investigación, Dennis modificado, confirmó a través del hallazgo de huevos en las heces la presencia de digeneos adultos en los bovinos. Además, en algunos animales la prueba reveló coinfección, que puede estar favorecida por las similitudes en los ciclos biológicos de los parásitos y las condiciones de manejo de los animales. No obstante, este método, con sensibilidad de 73,2% y especificidad de 84,2% (Correa et al. 2016), puede dejar casos positivos sin detectar (E. Giraldo et al. 2016), lo que implicaría mayores valores de prevalencia en los digeneos. De otro lado, Dennis modificada posibilita continuar los estudios de tamizaje para estos y otros digeneos, en los hatos de la subregión del Bajo Cauca, ya que la sede regional de la Universidad de Antioquia cuenta con el personal capacitado, los equipos requeridos y la necesidad de establecer el área geográfica que ocupan los focos de estas trematodosis, para disenar un programa de manejo, adecuado a las condiciones locales.
En la realización de este estudio se identificó la importancia de implementar la aplicación de antihelmínticos contra los digeneos encontrados en los bovinos, pues, como se mencionó, se evidenció infección patente. Por lo tanto, se sugiere suministrar tratamientos específicos contra F. hepatica y la especie de Paramphistomidae, disenando un esquema terapéutico, que alterne el uso de moléculas (Kelley et al. 2016; Romero et al. 2019; Sánchez et al. 2019), para impedir el fenómeno de resistencia a los medicamentos, tan denunciado en todos los continentes (Ortiz et al. 2013; Novobilsky y Höglund 2015). También es conveniente enfatizar en la importancia de identificar la especie de Paramphistomidae, que afecta al hato investigado, para disenar un programa de manejo apropiado contra ese agente etiológico.
Otro aspecto por estudiar en la zona evaluada es la identificación de los hospederos intermediarios de ambos digeneos, pues en este estudio no se identificaron formas intramolusco. Sin embargo, el hallazgo de diversas especies de caracoles en los ecosistemas acuáticos de La Candelaria indica la aptitud de esos hábitats para albergar a los moluscos hospedadores. Se sugiere realizar la búsqueda de los caracoles en los ecosistemas acuáticos aledanos a la hacienda para determinar el área de los focos de infección.
En La Candelaria falta establecer la asociación entre las variables ambientales y la dinámica de infección de los digeneos, como lo senala un estudio realizado en Colombia, el cual revela que la transmisión de F. hepatica aumenta durante los periodos de mayor precipitación (juliofebrero) (Valencia-López et al. 2012). Estos resultados concuerdan con investigaciones sobre paramfistomosis en zonas húmedas de México (González-Garduno et al. 2019) Uruguay (Sanchís et al. 2013), la Amazonia peruana (Rosa Pinedo et al. 2010) y en países del trópico y subtrópico de África (Titi et al. 2014), donde se encontraron mayores prevalencias de Paramphistomidae en la época de lluvias. Además, con relación a las variables ambientales y la paramfistomosis bovina en Colombia, un estudio encontró una asociación estadísticamente significativa con el encharcamiento permanente y las acequias en los potreros. También determinó que los predios con encharcamiento permanente en los potreros tienen el doble de riesgo de que sus bovinos se infecten con paramfistómidos (Bedoya et al. 2012). Por lo anterior, se sugiere establecer la relación de las variables ecológicas y climáticas de la zona y su influencia en ambas infecciones.
Conclusiones
Esta investigación visibilizó un problema de salud bovina en la región del Bajo Cauca ocasionado por parásitos digeneos que es importante resolver. Los bovinos de la hacienda La Candelaria están expuestos a la infección con F. hepatica y Paramphistomidae. Este último es el más prevalente y se reporta en animales de todas las categorías de edad. En este estudio se sugiere suministrar medicamentos contra los digeneos hallados. Se senala también la necesidad de que se identifique la especie de Paramphistomidae y los moluscos hospederos intermediarios de los digeneos. La sede de la Universidad de Antioquia en Caucasia ahora dispone del personal capacitado y los equipos requeridos para trabajar con estas distomatosis y apoyar el desarrollo del sector pecuario en esa región. Finalmente, se sugiere suministrar medicamentos contra los digeneos hallados a los bovinos que se comercialicen para prevenir la dispersión de estos distomas.
