Generalidades de los sistemas de acuicultura multitrófica integrada (IMTA)

Lo que comunmente se aborda como desecho es, en realidad, materia prima biológica o nutrientes que pueden ser utilizados por organismos de un nivel trófico diferente, tratando en alguna medida el impacto ambiental propio del cultivo principal, a partir de un cultivo secundario (^{Barrington et al. 2009}; ^{Chopin 2006}).

Actualmente, no hay un sector de producción de alimentos completamente sostenible desde un punto de vista energético y de biodiversidad, la mayoría requieren energía y agua, pero también generan residuos (^{Troell et al. 2017}; ^{Diana 2009}). No obstante, existen métodos de cultivo más sostenibles que otros. Por ejemplo, cultivar más de una especie en la misma agua es a menudo mejor que los monocultivos, pero los policultivos, a pesar del aumento de los márgenes rentables, debido a la diversificación de productos y la reducción de riesgo (^{Chopin et al. 2012}), no mitigan algunos impactos ambientales asociados con la acuicultura a gran escala.

Tener una alta producción de una especie deja a una empresa vulnerable, debido a problemas de sostenibilidad como los precios fluctuantes del mercado y la posibilidad de destrucción del unico cultivo (por enfermedades o condiciones climáticas perjudiciales). Por consiguiente, la diversificación de la industria acuícola es recomendable para reducir el riesgo económico, mantener la sostenibilidad y competitividad (^{Chopin 2013}).

Un modelo de cultivo que ofrece ventajas es el sistema de acuicultura multitrófica integrada, el cual incluye especies de diferentes niveles tróficos, disminuyendo las preocupaciones ambientales de la acuicultura convencional, al tiempo que ofrece beneficios económicos (^{Kleitou et al. 2018}; ^{Granada et al. 2016}; ^{FAO 2014}; ^{Troell et al. 2003}). Las ventajas de estos sistemas de producción incluyen el uso reducido de agua, de modo que el establecimiento en lugares donde el recurso hídrico es limitado puede llevarse a cabo (^{Prinsloo y Schoonbee 1993}), con mayor rentabilidad económica por metro cubico de agua, debido a la producción simultánea de dos o más productos finales (Mclntosh y ^{Fitzsimmons 2003}; ^{Silva-Castro et al. 2006}); el uso mínimo de fertilizantes en la agricultura, debido a los aportes de nutrientes de efluentes de la acuicultura (^{Fernando y Halwart 2000}); el menor impacto ambiental por el aprovechamiento del agua rica en nutrientes (^{Billard y Servin-Reyssac 1992}; ^{Silva-Castro et al. 2006}); y la posibilidad de establecerlo en zonas menos favorecidas, como empresas familiares o de subsistencia.

Un aspecto importante es que los organismos son elegidos de acuerdo con sus funciones en el ecosistema. La idea detrás del IMTA es que, además de la sostenibilidad ambiental, estos sistemas puedan proporcionar diversificación. Cada especie actua no solo como biofiltros naturales, sino que también tiene su propio valor comercial, aumentando el valor global de la acuicultura (^{Barrington et al. 2009}; ^{Chopin 2006}; ^{Granada et al. 2016}; ^{Troell et al. 2009}). El sistema debe incluir, aparte de una especie principal como peces o camarones, especies secundarias filtradoras capaces de retener y consumir las pequenas partículas de materia orgánica suspendidas, lo que optimiza los rendimientos con la diversificación de productos (^{Barrington et al. 2009}; ^{Cubillo et al. 2016}; ^{Granada et al. 2016}; ^{Ren et al. 2012}). Es importante tener en cuenta la densidad, la naturaleza y los ciclos estacionales de todas las especies involucradas, bajo el riesgo de inanición de las especies secundarias en el caso de ciclos asincrónicos (^{Granada et al. 2016}; ^{Ren et al. 2012}).

Organismos cultivados en sistemas IMTA

Para el ano 2018, los peces encabezaron la producción de animales acuáticos (54.300.000 t), seguido por los moluscos (17.700.000 t, principalmente bivalvos), crustáceos (9,400.000 t), invertebrados marinos (435.400 t), tortugas acuáticas (370.000 t) y ranas (131.300 t). La producción mundial de algas acuáticas cultivadas, dominada por las algas marinas, experimentó un crecimiento relativamente bajo en los ultimos anos. Este cambio se debió, principalmente, al lento crecimiento de la producción de especies de algas marinas tropicales y a la reducción de la producción en Asia suroriental, mientras que la producción de algas marinas de especies de aguas templadas y frías sigue aumentando (^{FAO 2020}).

En los ultimos anos, la integración de algas con el cultivo de peces marinos ha sido estudiada en Canadá, Japón, Chile, Nueva Zelanda, Escocia y Estados Unidos. La integración de mejillones y ostras como biofiltros en el cultivo de peces se ha estudiado en varios países incluyendo Australia, Estados Unidos, Canadá, Francia, Chile y Espana. Además, la reciente reubicación en alta mar de muchas granjas para el cultivo de peces costeros en Turquía ha provocado el interés en estudiar los IMTA (^{Troell et al. 2009}).

El uso de organismos que se alimentan por filtración (extractores de nutrientes orgánicos e inorgánicos) ha demostrado ser una alternativa válida para la biorremediación de nutrientes. Frecuentemente, se ha probado con moluscos que filtran partículas orgánicas, fitoplancton y macroalgas, que tienen la capacidad de absorción de nutrientes inorgánicos (^{Marinho-Soriano et al. 2011}). No obstante, existen serias preocupaciones relacionadas con el uso de especies de extracción cultivadas en sistemas IMTA. Las características atractivas pueden representar al mismo tiempo un inconveniente, debido a la capacidad de filtración de estos organismos. Pueden también acumular sustancias diferentes a nutrientes, incluidos contaminantes como metales y productos farmacéuticos (^{Álvarez-Munoz et al. 2015}; ^{Kümmerer 2009a}; ^{Leston et al. 2016}).

La complejidad y diversificación de los sistemas IMTA han sido recientemente discutidas por varios autores, destacando necesidades y desafíos (^{Martínez-Espineira et al. 2015}; ^{Park et al. 2018}; ^{Kleitou et al. 2018}; ^{Knowler et al. 2020}). En muchos casos, la gestión de los sistemas (recirculación o caudales, tiempos de residencia del agua) y el comportamiento, alimentación y excreción de nutrientes de los organismos involucrados (diurnos o nocturnos) influirán en la integración exitosa de los organismos (^{Cubillo et al. 2016}; ^{Zamora et al. 2018}; ^{Zamora & Jeffs 2012}; 2011).

Macroalgas

Las algas marinas (macroalgas) son productores primarios que representan un papel importante dentro del ecosistema mediante la conversión de formas inorgánicas de energía en biomasa, que luego son transferidas a los niveles más altos de la red trófica (^{Leston et al. 2011}; ^{Torres et al. 2008}). La alta relación de área superficial/volumen y la alta afinidad por los nutrientes, especialmente nitrógeno y fósforo, favorecen una rápida absorción de nutrientes, traducida en aumento de las tasas de crecimiento y producción, lo que lleva a una gran acumulación de biomasa (^{Leston et al. 2011}; ^{Neori et al. 2004}). Las algas, particularmente las algas marinas, son las más adecuadas para biofiltración porque probablemente tienen la mayor productividad de todas las plantas y pueden cultivarse económicamente (^{Neori et al. 2004}).

En algunos países, especialmente en Asia oriental y suroriental, las algas son una parte importante de la dieta humana (con un enfoque en Undaria pinnatifida, Porphyra spp. y Caulerpa spp.) y se están convirtiendo rápidamente en una tendencia mundial (^{FAO 2018}; ^{Fleurence 1999}; ^{Maehre et al. 2014}; ^{Paiva et al. 2014}).

Recientemente, la producción mundial de algas marinas ha mostrado un gran crecimiento en muchos países, debido a su potencial aplicación en varias industrias, como la medicinal, la cosmética, la de tratamiento de agua, la de alimentos y la de biocombustibles (^{FAO 2020}).

La acuicultura ha sido una de las aplicaciones más potenciales de las algas cultivadas, propuestas como fuente alternativa de nutrientes debido a su sostenibilidad y aceptabilidad en alimentos acuícolas (^{Wan et al. 2018}). Varios estudios han informado de los benefícios del uso de algas marinas como ingredientes o aditivos alimentarios, principalmente por sus propiedades nutricionales, inmunomoduladoras, antivirales, propiedades antibacterianas y promotoras del crecimiento (^{Corral-Rosales et al. 2019}; ^{Schleder et al. 2018}; 2020).

Es importante mencionar que las algas se han empleado con frecuencia en sistemas IMTA, mejorando el ciclo de nutrientes y la seguridad ambiental (^{Fleurence et al. 2012}; ^{Ratcliff et al. 2016}). Además, las algas cultivadas en estos sistemas tienen un gran potencial como aditivo alimentario en dietas para peces. En este sentido, Chamorro-^{Legarda et al. (2021)} evaluaron el efecto de la suplementación dietética con Ulva fasciata cultivada en un sistema de IMTA, observando variables como crecimiento, parámetros hematológicos y composición del tejido muscular de peces juveniles de Seriola dorsalis, los resultados muestran que la inclusión de diferentes niveles de harina de U. fasciata (5, 10 y 20 g/kg) en la formulación de las dietas, no incidió sobre el crecimiento de los peces, pero sí evidenció diferencias en los parámetros hematológicos y calidad del tejido muscular de los peces (concentración de hematocrito y contenido de ácido do-cosahexaenoico DHA, respectivamente), respuestas directas y proporcionales a la inclusión de la harina de la macroalga en la dieta suministrada, probablemente asociadas a los compuestos antioxidantes contenidos en U. fasciata como los carotenoides (^{Pena-Rodríguez et al. 2011}).

Una característica interesante de las especies Ulva es que pueden modificar su perfil de ácidos grasos en función de la variación de los parámetros del entorno (^{McCauley et al. 2016}; ^{Moreira et al. 2020}; ^{Schmid et al. 2018}). A esta condición se puede atribuir la mejor calidad nutricional del alga cultivada en un sistema de IMTA en comparación con las algas que se encuentran en el medio silvestre.

Invertebrados

Las especies de invertebrados utilizadas en IMTA deben tener simultáneamente la capacidad eficiente de eliminación de nutrientes y un valor económico intrínseco. En acuicultura tradicional, el numero de especies de invertebrados en producción es sustancial: la FAO informa al menos 109 moluscos, 64 crustáceos y 9 especies de diferentes grupos taxonómicos en producción durante 2016 (^{FAO 2018}). Algunas especies de invertebrados no tienen gran acogida en el consumo humano; sin embargo, pueden incorporarse como alimento para especies primarias (^{Kibria y Haque 2018}) y, por lo tanto, hacer parte de un ciclo de retroalimentación de nutrientes y energía. Esto se traduce en varias ventajas económicas, como la reducción del costo de alimentación y la reducción de la carga de materia orgánica.

^{Cortes-Useche et al. (2011)} evaluaron la efectividad de los erizos de mar Echinometra lucunter y Lytechinus variegatus como controladores biológicos del fouling en un cultivo piloto del pectínido Nodipecten nodosus. Los resultados de este estudio senalan los benefícios de la reducción del fouling de los sistemas y artes de cultivo, así como sobre los bivalvos, lo que conllevó un aumento de crecimiento, calidad y supervivencia de las especies cultivadas, benefícios que pueden ayudar a reducir el tiempo de cultivo y, así, moderar los costos de producción.

La función anti-fouling es una alternativa ecológica cuyo objetivo es el de impedir el crecimiento y la proliferación de organismos vivos marinos que se adhieren y crecen sobre objetos inertes sumergidos, lo que conlleva un deterioro progresivo de los sistemas de cultivo, una menor disponibilidad de alimento para los bivalvos cultivados al colmatarse las mallas de los sistemas, y una mayor presencia de organismos (algunos depredadores: cangrejos, gasterópodos) que entran en fase larvaria y crecen dentro del arte de cultivo (^{Lodeiros y García 2004}).

Por otra parte, los pepinos de mar pueden asimilar los desechos de las piscifactorías y pueden lograr altas tasas de crecimiento y supervivencia cuando se cocultivan con peces (^{Cook y Kelly 2007}; ^{Hannah et al. 2013}; ^{Lamprianidou et al. 2015}; ^{Ren et al. 2012}; ^{Yu et al. 2014}). Si se cultiva con una densidad óptima debajo de las jaulas para peces, los pepinos de mar pueden eliminar hasta el 70% de partículas grandes de las jaulas (^{Ren et al. 2012}).

Por lo anterior, los erizos de mar tienen el potencial para disminuir los impactos de la acuicultura de bivalvos (^{Slater y Carton 2009}). Otras especies de erizos de mar que pueden presentar un potencial similar son Echinometra lucunter, Loxechinus albus, Lytechinus variegatus, Paracentrotus lividus, Psammechinus miliaris y Apostichopus japonicas que es una de las principales especies de acuicultura en Corea y China (^{Yang et al. 2015}).

En otro estudio ^{Nelson et al. (2012)} evaluaron la capacidad del pepino de mar Cucumaria frondosa para eliminar partículas de residuos orgánicos. Los resultados demostraron que C. frondosa presenta alta eficiencia de absorción (> 80%), eliminando cantidades sustanciales de materia orgánica, carbono y nitrógeno que resultan de la producción de pescado. Por lo tanto, esta especie posee un gran potencial para convertirse en una especie secundaria efectiva en IMTA.

^{Nobre et al. (2010)} también informaron benefícios ecológicos y económicos de un sistema de IMTA con abulón y algas marinas en comparación al monocultivo de abulón. Los resultados indicaron que el sistema de IMTA mejoró el crecimiento de las especies extractivas cuando existe una alta concentración de nutrientes disponibles (por ejemplo, adyacente a una granja de peces) (^{Chopin et al. 2008}; ^{Ridler et al. 2007}; ^{Wang et al. 2014}). Los impactos ambientales y económicos positivos se atribuyen principalmente a que el cultivo de algas en el efluente de abulón permite la recirculación de agua y reduce la descarga de nutrientes en el medioambiente (^{Robertson-Andersson 2007}). El mejor crecimiento y desarrollo del abulón se debe a que las algas son el alimento natural de esta especie.

Crustáceos

Algunos grupos de crustáceos son muy valorados y pueden ser producidos intensivamente en acuicultura. Sin embargo, generalmente, su producción depende de alimento artificial y, por lo tanto, en la IMTA, generalmente se consideran especies primarias (^{Chopin 2015}; ^{FAO 2009b}). Algunas especies de crustáceos cultivados con éxito en los sistemas de IMTA son camarones, cangrejos y langostas.

Algunas especies de crustáceos ya se cultivan en estanques tradicionales con policultivo en Indonesia y en el sudeste asiático (camarones como el Litopenaeus vannamei, P. stylirostris, P. monodon o cangrejos como Scylla sp.). A estos, se suman especies que también tienen un alto potencial para su uso en IMTA: Panulirus sp., Homarus americanus y H gammarus (^{FAO 2009b}).

Los efluentes de la camaronicultura han sido probados en el riego de plantas, como el arroz en Tailandia (^{Flaherty et al. 2000}), olivos en los Estados Unidos (Mclntosh y Fitszimmons 2003), melón y forraje en Brasil (^{Miranda et al. 2008}). De esta manera se ha demostrado el potencial que tiene el efluente del cultivo de camarones para su uso en riego agrícola. La integración de la producción de camarones con tilapia (^{López-Gómez et al. 2017}) y vegetales, como sarcocornia (Sarcocornina ambigua) (^{Pinhero et al. 2017}) y tomate (Lycopersicon esculentum) (^{Mariscal-Legarda et al. 2012}), ha demostrado ser beneficiosa, aumentando el rendimiento del sistema.

El cultivo integrado de camarones y lisas (Mugil liza) en sistemas con Biofloc (BFT) ha demostrado tener éxito en la producción y calidad del agua (^{Melo et al. 2016}). El género Mugil tiene potencial para sistemas de cultivo integrados, ya que se alimenta en el nivel trófico más bajo (detritos, microorganismos, agregado de algas, bacterias, ciliados, rotíferos, nemátodos) de la superficie de sustratos como rocas o plantas (^{FAO 2006-2018}; ^{Lupatsch et al. 2003}; ^{Mondal et al. 2015}; ^{Odum 1970}; ^{Rao y Badu 2013}).

En estudios realizados sobre la integración de camarón blanco, con tilapia (Oreochromis niloticus) y cultivo de sarcocornia (S. ambigua) en BFT se obtuvo que el rendimiento total del sistema aumentó con la integración multitrófica de estas especies (4,83 ± 0,19 kg/m³). Sin embargo, la presencia de sarcocornia no afectó la concentración del nitrógeno y recuperación de fósforo, a pesar de reducir la cantidad de nitrato (^{Poli et al. 2019}).

Bivalvos

Son organismos filtradores de partículas orgánicas, y los más probados en los sistemas de IMTA (^{Granada et al. 2016}).

Cuando se cultivan en la misma zona con especies que reciben alimento artificial, son capaces aprovechar materiales de desecho, disminuyendo de esta manera el exceso de nutrientes del medio (^{FAO 2020}). Varios estudios han demostrado que los bivalvos pueden ser potenciales biocontroladores para efluentes de piscifactorías y para otras fuentes de eutrofización, ejemplo de esto es lo reportado por ^{Soto y Mena (1999)}, quienes evidencian la capacidad del mejillón de agua dulce (Diplodon chilensis) para reducir las concentraciones de clorofila a, fosfato y amoníaco en cultivos de salmón en tanques. Otro estudio presentado por ^{MacDonald et al. (2011)} demuestra la eficacia de la ostra Saccostrea commercialis para reducir las concentraciones de sólidos totales suspendidos, nitrógeno total y fósforo total. Algunos autores han reportado tasas significativamente mejoradas de mariscos, como ostras y mejillones, cuando se mantienen junto con el cultivo de salmón (^{Handá et al. 2012}; ^{Lander et al. 2013}).

Algunas especies de moluscos propias de los sistemas de IMTA son mejillones del género (Mytilidae) como Mytilus edulis o Mytilus trossulus. Estas especies son particularmente efectivas en áreas costeras templadas y presentan alto potencial para ser utilizados como especies secundarias en la IMTA (^{Ren et al. 2012}; ^{Sarà et al. 2009}). Otras especies de bivalvos que presentan potencial para ser cultivadas en sistemas multitróficos incluyen gêneros como Haliotis, Pecten, Argopecten, Placopecten, Chloromytilus o Tapes (^{FAO 2009b}).

^{Reid et al. (2010)} probaron la eficiencia de mejillones azules Mytilus edulis y M. trossulus, en la absorción del alimento no consumido y partículas fecales del cultivo de salmón del atlántico (Salmo salar). Obtuvieron resultados que favorecen el concepto de cultivar estos organismos cerca de jaulas de salmón en sistemas de IMTA como un proceso para controlar los residuos sólidos, lo que podría representar una fuente importante para especies extractivas secundarias. Teniendo en cuenta que la alimentación corresponde a cerca del 60% de los gastos de operación de la acuicultura (^{Chopin et al. 2012}), cualquier reducción y recuperación de desechos es altamente deseable, tanto por razones ambientales como económicas.

Por lo anterior, es razonable considerar que los bivalvos se pueden integrar con la piscicultura para reducir los impactos ecológicos al tiempo que tienen el potencial de convertirse en un cultivo secundario valioso para los acuicultores (^{MacDonald et al. 2011}).

Poliquetos

Los poliquetos anélidos presentan un interés reducido para la nutrición humana, pero su potencial económico puede ser atribuido al uso de aficionados a los acuarios como ornamentales (^{FAO 2009b}; ^{Ganada et al. 2016}). También pueden representar una fuente de alimento para especies primarias en acuicultura, mientras que algunos se usan comúnmente como cebo en pesquerías (^{Brown et al. 2011}; ^{FAO 2009b}).

La eficiencia de biofiltración de estos poliquetos está influenciada por el flujo de agua, las concentraciones de sólidos suspendidos totales (SST), el tiempo de almacenamiento y la densidad, factores que pueden afectar la supervivencia y crecimiento de los organismos (^{Palmer 2010}).

El poliqueto Sabella spallanzanni mostró capacidad de filtrar, acumular y eliminar residuos bacterianos, incluyendo patógenos y vibrios potenciales en humanos (Stabili et al. 2010). ^{Licciano et al. (2005)} calcularon las tasas de depuración y la eficiencia de filtración de S. spallanzanni en el Vibrio alginolyticus, con lo cual se pudo evidenciar la capacidad y alta eficiencia de los sabélidos para filtrar bacterias. Por lo tanto, los sabélidos se consideran aptos para su uso en granjas acuícolas como bioflitros y como actores en la eliminación de sólidos suspendidos en aguas residuales.

Sin embargo, el uso de estos organismos en la IMTA aún no está completamente implementado. Aún se desarrollan actividades de investigación y desarrollo tecnológico en este campo, aunque es claro su potencial para la producción acuícola en cuanto, al equilibrio ambiental y sostenibilidad, a partir de las funciones ecológicas de biofiltración y la remoción de sedimentos (^{Brown et al. 2011}; ^{Granada et al. 2016}).

Esponjas

Estudios realizados demuestran la capacidad de Demospongiae (Porifera) para filtrar selectivamente partículas orgánicas en rango de tamano de 0,1-50 mm, las cuales incluyen bacterias heterotróficas, eucariotas, fitoplancton y detritus presentes en la columna de agua. Esta retiene hasta el 80% de las partículas suspendidas (^{Stabili et al. 2006}). Por lo tanto, el cultivo de esponjas a gran escala podría tener un efecto positivo en la calidad del agua de los efluentes piscícolas. Al mismo tiempo, se estimula el crecimiento de la esponja, lo que hace que este cultivo sea más eficiente.

Algunos ejemplos de especies ya probadas y con potencial comprobado para la IMTA son Dysidea avara, Chondrosia reniformis, Chondrilla nucula y Spongia officinalis. Todas mostraron potencial de filtración y mayor crecimiento cuando se cultivan en integración con cultivos que incluyen organismos marinos (^{Granada et al. 2016}).

Aplicaciones de la IMTA con otros sistemas de cultivo

Acuaponía en sistemas de acuicultura multitrófica integrada

La acuaponía consiste en una integración de sistemas de recirculación acuícola con hidroponía (producción de plantas en solución rica en nutrientes), en la que el agua se recircula eficientemente para la máxima asimilación de nutrientes para las plantas (^{Rakocy 2012}; ^{Tyson et al. 2011}). Esto es posible por la relación simbiótica entre los organismos acuáticos, las bacterias y las plantas (^{Liang y Chien 2013}), en la cual los nutrientes residuales del cultivo de peces son transformados naturalmente por las bacterias en productos que pueden ser absorbidos por las plantas, por lo tanto, benefician tanto el crecimiento vegetal como la calidad del agua (^{Endut et al. 2010}; ^{Moya et al. 2014}; ^{Rakocy 2012}). Adicionalmente los sistemas de acuaponía pueden convertirse en un medio adicional para abordar el desafío global del suministro de alimentos (^{FAO 2016}).

Plantas como flores, frutas y hierbas se cultivan en sistemas acuapónicos (^{Al-Hafedh et al. 2008}; ^{Love et al. 2015}). Además, la producción de hortalizas de hoja como la lechuga (Lactuca sativa) se está expandiendo con buena aceptación en el mercado (^{Diver 2006}; ^{Rakocy 2012}). Los usos de los sistemas Biofloc y acuaponía están ayudando en el aumento de la producción acuícola, partiendo de elementos como el uso eficiente de los recursos mediante la integración de sistemas de producción de alimentos y la reducción de insumos y desechos.

En cultivos con baja salinidad, los efluentes se pueden reutilizar como fuente de nutrientes para cultivar plantas como tomates (^{Mariscal-Lagarda y Páez-Osuna 2012}), mientras que, en ambientes salinos, los efluentes se pueden usar en sistemas acuapónicos con plantas halófitas (^{Pinheiro et al. 2017}). En este contexto las plantas halófitas son conocidas por haber sido cultivadas en áreas donde la concentración de sal sería letal para la mayoría de las especies vegetales (^{Flowers y Colmer 2008}). Estas plantas crecen sobre manglares y marismas (pantano), y en Brasil hay una ocurrencia de especies como Sarcocornia ambigua (sinónimo de Salicornia gaudichaudiana) (^{Alonso y Crespo 2008}; ^{Costa et al. 2006}). Esta especie vegetal ha ganado valor comercial no solo por su sabor, sino también por su alto valor nutricional en términos de minerales y compuestos bioactivos, como los fenólicos (^{Bertin et al. 2014}; ^{Ventura y Sagi 2013}).

Otra planta que ha ganado un importante lugar en el mercado por sus propiedades antioxidantes es la albahaca (Ocimum basilicum). En cuanto a su producción en sistemas acuapónicos, es importante destacar el estudio realizado por ^{Fierro-Sanudo et al. (2018)}, en el cual se integra con el cultivo de camarón blanco, usando dos tipos de agua de baja salinidad: con agua de mar diluida con agua de pozo, y un control en el que las plantas fueron irrigadas con una solución hidropónica nutritiva. Los autores reportan que el rendimiento del camarón fue mayor en el sistema acuapónico irrigado con agua de pozo (0,63 ± 0,01 kg/m²), y menor en el sistema irrigado con agua de mar diluida (0,53 ± 0,02 kg/m²). En cuanto a la albahaca, el mayor rendimiento se reportó en el sistema control (9,22 ± 0,42 kg/m²), seguido del agua de pozo (8,49 ± 0,61 kg/m²) y del sistema con agua de mar diluida (6,73 ± 0,28 g/m²). Cabe resaltar que el cultivo integrado camarón-albahaca se constituye a futuro en una alternativa económica favorable y amigable con el ambiente.

Por otra parte, ^{Mariscal-Lagarda et al. (2012)} plantean la viabilidad de integrar el efluente de las granjas de cultivo de camarón con el cultivo de tomates. Para ello, evaluaron el efecto de tres fuentes de agua con baja salinidad sobre el crecimiento y productividad de las plantas de tomate: 1) efluente de los tanques de cultivo de camarón blanco, 2) solución hidropónica nutritiva preparada para tomates y 3) agua obtenida directamente de pozo subterráneo (0,65 g/L de salinidad), suplementado con KCl y MgNO₃ La densidad de siembra de camarón fue de 50 poslarvas por m² junto con 15 plantas por tanque de camarón (4,9 plantas/m²). Los resultados indican que la productividad y el factor de conversión para el camarón fueron similares a los obtenidos en las granjas de monocultivo de camarón. En cuanto a los tomates integrados con el efluente del cultivo de camarón, el rendimiento fue de 33,3 ± 2,1 kg en las 45 plantas, similar al tratamiento con solución nutritiva (35,7 ± 1,7 kg), y significativamente mayor al tratamiento con agua subterránea (25,5 ± 2,4 kg). Estos resultados demuestran que el sistema de cultivo integrado de camarones y tomates es factible. La cantidad de agua requerida (4,7 m³) para cultivar un kilogramo de camarón bajo este modelo es menor a la requerida en los sistemas tradicionales (67-113/m³). Esta condición representa una importante ventaja en aquellas zonas en las que la disposición del recurso hídrico es limitada, y contribuye a la disminución o eliminación del impacto ambiental generado por las descargas de efluentes del cultivo de camarón.

Otras aplicaciones indican la integración de modelos acuapónicos y con tecnología Biofloc (BFT) en sistemas de IMTA, como lo reportan ^{Pinheiro et al. (2017)}, quienes evaluaron por un periodo de 73 días el cultivo acuapónico de la halófita Sarcocornia ambigua y camarón blanco comparado con un sistema sin plantas. Al finalizar el estudio, los autores reportan que la producción de S. ambigua en un sistema integrado con el cultivo de camarón no afecta el crecimiento y la productividad de los animales dado que no se observaron diferencias significativas entre los sistemas para los parámetros productivos de camarón analizados. En el sistema acuapónico fue posible la producción de 2 kg de plantas por cada kilogramo de camarón. En cuanto a las variables de calidad del agua, el uso de nitrógeno fue 25% más eficiente en el sistema acuapónico y la concentración de sólidos suspendidos totales fue menor (338 ± 53,9 mg/L) en comparación con el sistema sin plantas (371,3 ± 53,2 mg/L); esto, debido posiblemente a la retención de SST en las raíces de las plantas.

Para comprender aún más el uso de la BFT en acuaponía, ^{Pinho et al. (2017)} recogen los resultados de algunos experimentos que utilizan el efluente derivado del cultivo de tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) con BFT en la producción de tres variedades de lechuga, y un sistema de recirculación de agua como control durante un periodo de 21 días. Para ello tomaron juveniles de tilapia con un peso inicial de 70 g. La densidad de siembra en cada sistema fue de 500 tilapias por tanque y 20 plantas/m². Los resultados indicaron que en el sistema BFT se logró un mejor crecimiento de la planta de lechuga independientemente de la variedad (roja, mantequilla y crujiente) y explican que esto puede deberse a la acción de las comunidades microbianas y su papel en la productividad y reciclaje de nutrientes. Con respecto a la variedad, la lechuga mantequilla presentó un mejor rendimiento para cada variable analizada en los dos sistemas. En el caso de los peces, la supervivencia fue superior al 95% en los dos sistemas, mientras que el crecimiento fue mayor en el sistema con Biofloc. Por lo anterior, el efluente de BFT representa una alternativa viable para la producción de acuaponía, mejorando el rendimiento de las plantas.

Con lo anterior, se aborda otra posibilidad, aplicando e integrando nuevos modelos de producción (BFT, acuaponía) en un sistema de IMTA, como se describe a continuación.

Sistemas de acuicultura multitrófica integrada con tecnologia Biofloc (BFT)

La BFT se basa en aprovechar los residuos de los alimentos, materia orgánica y compuestos inorgánicos tóxicos (los cuales conllevan el deterioro de la calidad del agua y el poco aprovechamiento del alimento natural), a través de microorganismos presentes en los medios acuáticos, dando condiciones de dominancia a comunidades bacterianas quimio- o fotoautótrofos y heterótrofas, resolviendo así sustancialmente los problemas de saturación de nutrientes a partir de su reciclaje (^{Avnimelech 2009}).

Los sistemas de cultivo con BFT contribuyen a la intensificación de la producción de camarón blanco del Pacífico, utiliza altas densidades de almacenamiento y un mínimo o nulo número de recambios de agua, reduciendo considerablemente el área utilizada para la cría y también el recurso hídrico en comparación con los sistemas semiintensivos (^{Samocha et al. 2012}).

En este sentido, la composición de un sistema para la producción de camarones en BFT implica diferentes niveles tróficos de especies tolerantes a la sal y capaces de aprovechar los nutrientes. La tilapia es una especie que presenta características favorables para la integración con camarones en un sistema con Biofloc debido a su capacidad para aprovechar los nutrientes del Biofloc, así como su rusticidad y tolerancia a la sal (^{Avnimelech 2015}; ^{El-Sayed 2006}).

Sin embargo, en el sistema con Biofloc, la cantidad de sólidos aumenta con el tiempo, llegando a límites de tolerancia para los camarones cultivados (^{Gaona et al. 2011}; ^{Schveitzer et al. 2013}; ^{Ray et al. 2010}). Este exceso de sólidos debe eliminarse del sistema, debido a que una alta concentración puede ser letal para los camarones (^{Schveitzer et al. 2013}).

Teniendo en cuenta estos criterios, ^{Poli et al. (2019)} probaron el desempeno de un sistema de IMTA aplicado a camarón blanco, tilapia nilótica y cultivo de sarcocornia con tecnología Biofloc (BFT), comparado con un tratamiento control que solo difería por la ausencia de sarcocornia. Los resultados de este estudio no muestran diferencias entre los tratamientos en el rendimiento de camarón y tilapia, pero el rendimiento total del sistema de IMTA (4,83 ± 0,19 kg/m^-3) fue superior al obtenido en el sistema control (3,99 ± 0,045 kg/m^-3). En otro estudio, realizado por ^{Legarda et al. (2019)}, se evaluó la posibilidad de integrar el cultivo de camarón blanco con lisa en Biofloc, comparando dos tratamientos: camarones con sistema integrado con lisa (camarón+lisa) y sistema solo con camarones. La densidad de siembra en el tratamiento (camarón+lisa) fue de 250 camarones/m³ y, para el caso de las lisas, 167 peces/m³. Después de 53 días de estudio el experimento mostró que la integración de juveniles de lisas con camarón incrementó la productividad en 11,9% y la retención de fósforo en 16,8%, aumentando así la eficiencia general del sistema integrado. Además, hay una ventaja: las lisas pueden ser mantenidas en sistemas con Biofloc con alimento artificial restringido sin perjudicar su salud y crecimiento, como se observa en esta investigación, en la que los peces fueron alimentados una vez al día a razón de 1% de la biomasa inicial. Esto sugiere que los peces también consumieron los organismos presentes en el sistema con Biofloc.

^{Amato-Borges et al. (2020)} sugieren que el cultivo integrado con especies del género Mugil es una alternativa interesante para la reducción de los sólidos generados en el cultivo de camarón blanco y de hecho es posible realizar el cultivo simultáneamente sin la necesidad de separar las especies en diferentes tanques. Algunos autores reportan que Mugil liza tolera concentraciones de sólidos de hasta 700 mg/L (^{Rocha 2012}).

Un componente fundamental que vale la pena resaltar de la integración de Biofloc con la IMTA es el control y aprovechamiento de las formas del nitrógeno y los sólidos suspendidos. Los parámetros de calidad de agua son un factor importante para la IMTA, ya que de eso depende la integración de las especies dentro de un mismo cultivo. Los rangos de los parámetros varían según el tipo de cultivo, por lo cual es de gran importancia abordar estudios para conocer los diferentes valores óptimos de algunos parámetros y también técnicas para el control de estos en los sistemas de integración multitrófica.

Los parámetros que tienen mayor incidencia dentro del sistema, como ya se mencionó, son los sólidos suspendidos y los compuestos nitrogenados, que se obtiene a través del proceso de lixiviación de heces y alimento no consumido. Estos pueden ser un factor clave que puede alterar el sistema. La baja absorción de nitrógeno es uno de los principales problemas técnicos, económicos y ambientales de la acuicultura. En promedio, solo el 25% del nitrógeno es incorporado por los animales acuáticos (^{Avnimelech 2015}; ^{Crab et al 2007}), el resto del nitrógeno se excreta en el agua en forma de amoníaco, que, a su vez, se vuelve tóxico para los organismos acuáticos. Además, el alimento representa más del 50% de los costos de producción acuícola y el nitrógeno es el ingrediente alimentício más costoso (^{Perea et al. 2018}). El fósforo, junto con el nitrógeno, también es una fuente principal de contaminantes para los ambientes acuáticos. Su recuperación en camarones es aproximadamente del 11% (^{Avnimelech y Ritvo 2003}), mientras que el resto se excreta y deposita en ambientes adyacentes.

En relación con los sólidos suspendidos totales (SST), existen estudios en los que la cantidad de sólidos en el sistema incide en el crecimiento del animal. En un estudio realizado por ^{Poli et al. (2015)}, se evaluó el efecto de los SST en el desempeno de las larvas de Rhamdia quelen evaluando tres concentraciones (200; 400-600 y 800-1000 mg/L). Se concluyó que, a una concentración de SST de 200 mg/L, se logró un mejor desarrollo de las larvas.

Teniendo en cuenta lo anterior, la integración de la IMTA con la BFT trata de aprovechar todos los productos que se generan en el sistema, a partir de la excreción de los peces y el metabolismo bacteriano por las diferentes vías (hetero- y quimioautotróficas) ya sean orgánicos e inorgánicos. En esta línea, se han realizado investigaciones como la presentada por ^{Poli et al. (2019)}, quienes integran el cultivo de camarón blanco con tialpia nilótica y un banco hidropónico para cultivo de Sarcocornia ambigua en un sistema de IMTA. En esta se realizó la comparación con un sistema control, el cual se diferenciaba por la ausencia de sarcocornia, y se obtuvo que la producción de nitrato fue menor en el sistema de IMTA (9,38 ± 1,09 mg/l) en comparación con el sistema control que fue de (12,28 ± 1,27 mg/l), debido posiblemente a la presencia de la planta halófita que presenta preferencia por la absorción de este compuesto nitrogenado, mientras que los valores obtenidos para NAT y nitrito fueron más altos en este sistema. Por otra parte, la presencia de sarcocornia en el sistema de IMTA disminuyó la producción de lodo y sólidos suspendidos totales. Esto puede explicarse por el proceso de fitorremediación del agua realizado por la sarcocornia. En otro estudio realizado por ^{Poli et al. (2018)}, en el cual se evaluó el efecto de diferentes densidades de población de tilapia del Nilo, integradas con camarón blanco del Pacífico en Biofloc, se observó que el total de sólidos suspendidos se mantuvo dentro de los niveles indicados para ambas especies, atribuido al consumo de los sólidos por parte de los peces, lo que representa una ganancia ecológica significativa. De la misma forma se registró que se obtuvo una recuperación de nitrógeno, el cual fue mayor en los tratamientos con alta densidad de peces (27,9% de nitrógeno recuperado), lo que representa un avance económico y ambiental para camarones criados en un sistema con Biofloc.

Dentro del sistema de IMTA, el control de los sólidos se puede realizar mediante el uso de sedimentación o filtración (^{Cortez et al. 2009}). Por ejemplo, en un estudio realizado por ^{Legarda et al. (2020)}, en el que se compararon los efectos de diferentes densidades de Mugil curema integrado con camarón blanco, se logró mantener estable la cantidad de SST, obteniendo un promedio de 384,86 ± 15,16 mg/L, a pesar de que se aumentó en mayor medida el alimento. Todo esto se logró gracias al decantador de sólidos. Con respecto a los sistemas acuapónicos y su manejo de los sólidos, hay muchos tipos de filtración, el más empleado consiste en un biofiltro adicional (por ejemplo, medios o lechos de grava) a través del cual pasa el agua antes de regresar a los tanques de peces asociados con balsas flotantes (^{Love et al. 2015}). Por lo general, en los sistemas de acuaponía, el recambio de agua puede reducirse, ya que las plantas absorben los nutrientes disueltos en el agua. Por otra parte, en el uso de sistemas de IMTA con Biofloc, la cantidad de SST es mayor por la presencia de flóculos microbianos que sirven como alimento para peces (^{Avnimelech 2007}). Sin embargo, una concentración óptima de SST puede diferir entre especies o etapas de desarrollo.

En cuanto a la producción de sistemas acuapónicos en tecnología Biofloc, en un estudio realizado por ^{Rocha et al. (2017)} se evaluó la producción de lechuga en sistemas acuapónicos con Biofloc, y se incluyó Rhamdia quelen. En este estudio se realizó un análisis de las bacterias presentes en el agua, en el cual se observó la presencia de bacterias heterotróficas y bacterias autotróficas en alta densidad en Biofloc que explican los valores más altos del nitrito en los tanques (0,224 mg/l). Las bacterias heterotróficas logran la captura de amoníaco y su transformación en proteína microbiana, mientras que las bacterias autotróficas quimiosintéticas realizan la oxidación de amoníaco a nitrito y de nitrito a nitrato (^{Ebeling et al. 2006}). Las bacterias nitrificantes también pueden estar asociadas con sustratos presentes en el tanque o con las raíces de las plantas (^{Rakocy et al. 2006}). En un estudio realizado por ^{Pinheiro et al. (2019)}, en el que se evaluó la relación entre la salinidad en el desempeno del camarón marino y la halófita en un sistema acuapónico con Biofloc, se encontró que las concentraciones más bajas de amoníaco y nitrito, y las concentraciones más altas de nitrato estaban cerca de la salinidad de 18 ppt; por lo tanto, se concluye que esta salinidad favorece la absorción de amoníaco por las plantas, lo cual es un proceso favorable para el sistema.