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Los piojos de la cabeza humana, Pediculus capitisDe Geer, 1778, son pequeños ectoparásitos (Phthi-raptera; Pediculidae) hematófagos obligados (1). Pediculus capitis presenta tres fases de desarrollo en su ciclo biológico: los huevos, conocidos también como liendres, tienen forma oval con un diámetro de 300 a 500 µm, y un período de incubación de 10 días; las ninfas, las cuales maduran a su forma adulta en 19 a 25 días a partir de la oviposición, y los adultos, machos o hembras, son dorso-ventralmente aplanados y alcanzan a medir hasta 1,5 a 3 mm, no tienen alas, son de color blanco grisáceo y, después de alimentarse, son de color rojo oscuro (1, (2).
Los pedículos, o piojos, se han adaptado a los seres humanos (estenoxenos y estenótrofos) debido a las necesidades de su ciclovital, comoson las condiciones de humedad, temperatura y hematofagia, por lo cual están estrechamente unidos a sus huéspedes (1,3).
La pediculosis afecta anualmente de 6 a 12 millones de niños (4), y la prevalencia informada llega hasta 61,4 % tanto en países desarrollados como en aquellos en desarrollo (4- (6). La percepción tradicional de que la pediculosis capitis es una parasitosis asociada exclusivamente a regiones con escolares de educación primaria de bajos recursos ha cambiado, pues hoy se ha diseminado en todo el mundo y no discrimina condición socio-económica alguna (5, (7).
La transmisión de los piojos de la cabeza generalmente es por contacto directo de cabeza a cabeza e, indirectamente, por intercambio de fómites como peines, sombreros, ropa o artículos personales (8).
La pediculosis capitis puede ser asintomática en algunas personas, o provocar prurito intenso acompañado de excoriaciones o infecciones secundarias bacterianas y reacciones alérgicas (9). Los piojos también provocan angustia psicológica, la cual llega a afectar la concentración y el rendimiento, y lleva al abandono escolar (9, (10).
Los factores que predisponen a la infestación de P. capitis son la higiene, en especial del pelo, y algunas de sus características (color, longitud, abundancia y textura), así como la edad y el sexo (11, (12).
Aunque no es común, se tienen noticias de que en 1912 hubo en México y en Estados Unidos tres casos de tifusepidémico transmitido por P. capitis en pacientes del Hospital General de México y del Hygienic Laboratory de Washington (13); en Nuevo León se reportó en el 2008 un caso de infestación grave por P. capitiscon reaccionesfebriles y comprobación diagnóstica de tifo epidémico mediante la determinación de anticuerpos IgG e IgMespecíficos paraRickettsia typhi en una paciente de 16 años (14). En Guerrero la prevalencia de pediculosis capitis alcanzó 33 % en 1997 (15) y 13,6 % en escolares de Yucatán en el 2011 (16).
La importancia de la pediculosis en la población infantil se ha subestimado, a pesar de que constituye un problema recurrente que se presenta año tras año y que, aunque no hay datos epidemiológicos oficiales, es un problema de salud pública en nuestra región.
En este contexto, el objetivo del presente estudio fue determinar la prevalencia de P. capitis en niños de edad escolar y determinar los factores de riesgo asociados con características individuales, demográficas y socioeconómicas, con el fin de promover las medidas de control y prevención entre los padres de los niños para mejorar su calidad de vida y evitar problemas secundarios de salud (9, (10).
Materiales y métodos
Área de estudio
Se hizo un estudio de corte transversal en el área metropolitana del estado de Nuevo León, ubicado en el noreste de México, el cual tiene una superficie de 64.220 km2, es decir, 3,3 % de la superficie total del país. Limita al noreste con Tamaulipas; al sur, con San Luis y Zacatecas; al oeste, con Coahuila, y al norte, con Texas, Estados Unidos. Las coordenadas geográficas de sus extremos son 27° 49'-23° 11' N y 98° 26' a 101° 14' O.
El estado cuenta con 5'119.504 de habitantes, lo cual representa el 4,2 % de la población del país; la mayoría de las personas habita en el área metropolitana (3'244.549), conformada por ocho municipios, de los cuales se analizaron seis (17,18).
Diseño del estudio
El estudio se hizo durante el ciclo escolar de 2013 a 2014 en escuelas públicas pertenecientes a la Secretaría de Educación de Nuevo León. La población estudiantil del estado es de 579.724 alumnos distribuidos en 2.704 escuelas. Específicamente, en el área metropolitana se ubican 1.124, distribuidas así: 185 en Apodaca, 70 en García, 135 en General Mariano Escobedo, 221 en Ciudad Guadalupe, 138 en San Nicolás de los Garza y 375 en Monterrey, con una matrícula total de 240.536 escolares, cifra considerada como el universo de la muestra (17, (18).
El método de muestreo probabilístico consistió en un procedimiento aleatorio estratificado para obtener una equiprobabilidad representativa de acuerdo con el número de escuelas por municipio, grado escolar y sexo. De esta forma, se seleccionaron 58 escuelas, es decir, aproximadamente el 5 % de cada municipio.
En cada estrato se hizo el muestreo aleatorio simple (19) con base en los reportes de prevalencia más recientes (entre 13,6 % y 33 %) (15,16). Se analizaron 415 niñas y 425 niños, lo cual cumplía con el número de muestras mínimo requerido (174 a 340) según la ecuación n=Z2pq/E2, en la cual Z representa la precisión absoluta (1,96), p, la prevalencia reportada (13,6 y 33 %), q corresponde a (1- p), y E, al error estándar (5 %).
Los criterios de inclusión comprendieron el contar con la autorización previa de los directivos de cada uno de los planteles educativos, la firma del consentimiento informado de parte de los padres o tutores y del estudiante, y la asistencia el día convenido al examen de cuero cabelludo en caso de ser seleccionado en el muestreo aleatorio. Se excluyeron todos aquellos que no cumplieran con alguno de estos criterios.
Antes del muestreo, se impartió una charla informativa a los niños sobre la importancia del estudio y los cuidados de higiene personal para prevenir o tratar la pediculosis capitis; posteriormente, se les entregó una encuesta (3,10,16) para que la contestaran con ayuda de sus padres o tutores, en la cual se solicitaban los datos de edad, sexo, grado escolar, pediculosiscapitis previa o en hermanos, educación de los padres (básica hasta preparatoria y superior, licenciatura o posgrado), material de construcción de la vivienda (como indicativo de la condición sanitaria o estrato social), hacinamiento (más de cinco personas por habitación), almohadas o peines compartidos, y medidas de prevención o control familiar, como el uso de champú, tratamiento por vía oral contra la pediculosis (y cuál) o de peine fino para quitar las liendres.
Con relación al cabello, se consideró el tipo (lacio, ondulado o rizado), el color y la longitud. La clasificación del cabello se basó en la metodología propuesta por Gazmuri, et al. (8).
El examen ectoparasitológico de cada uno de los 840 escolares se llevó a cabo mediante la inspección visual y la recolección de los ectoparásitos en sus diferentes estadios de desarrollo (huevos o liendres, ninfas, adultos), utilizando un peine fino sobre el cuero cabelludo de toda la cabeza, en especial, la región occipital y la témporo-parietal. Los especímenes se depositaron en viales con etanol al 70 %. La identificación taxonómica se corroboró en un microscopio estereoscópico con las claves de Kim y Ludwig (20), registrando cada fase de desarrollo por persona (1,2).
Análisis estadístico
La significación de la asociación estadística entre la pediculosis por P. capitis y las variables dependientes (sexo, edad, grado escolar, características del cabello, hacinamiento, educación de los padres, calidad de construcción de la vivienda y servicios municipales como electricidad, agua y alcantarillado), se determinó mediante el análisis de ji al cuadrado, y el nivel de significación se calculó con un intervalo de confianza (IC) de 95 %.
El poder de las asociacionesestadísticamente significativas (p<0,05) entre los factores y la pediculosiscapitis se determinó mediante el cálculo de la razón de probabilidades o razón de momios (odds ratio, OR) (21) con el programa SPSS(tm), versión 21.
Consideraciones éticas
Esta investigación se realizó con el consentimiento informado de los padres y de los escolares. El cabello se revisó bajo lasupervisión de los maestros y un equipo de psicólogos y pediatras colaboró con indicaciones para mejorar la higiene en el entorno familiar. Se les brindó ayuda médica gratuita a los padres para el tratamiento de sus hijos. Se siguieron las normas de bioética establecidas en la Declaración de Helsinki de la Asociación Médica Mundial (versión adoptada en la LII Asamblea General de Edimburgo, 2000) (22) y el protocolo fue aprobado por el Comité de Ética de la Universidad Autónoma de Nuevo León.
Resultados
Del total de 904 escolares de 6 a 12 años, se incluyeron 840 participantes y se excluyeron 64 por no traer el consentimiento autorizado por sus padres o tutores. El 49,4 % (415) de los participantes correspondió a niñas. La prevalencia global de pediculosis capitis fue de 28 % en las escuelas primarias, el quinto grado presentó la mayor prevalencia del total de la población analizada (6,2 %; 52/840) y por grado escolar (30,2 %; 52/172).
Las niñas fueron las más afectadas, con 140 casos de 415 (33,7 %), una relación estadísticamente significativa entre pediculosis y sexo femenino (χ2=13,50, grado de libertad, gl=1; OR=1,83; p<0,001), frente a 95 de 425 (22,4 %) en los niños (cuadro 1), es decir que representó un factor de riesgo (cuadro 2). En los niños de primer grado se registró la prevalencia más baja, con nueve casos, en tanto que entre las niñas del mismo grado se registraron 30 casos.
Cuadro 1 Prevalencia de Pediculus capitis en niños de educación primaria del estado de Nuevo León, México
Por municipio, la mayor infestación se encontró en la población escolar de General Mariano Escobedo(27,2 %; 64/235), seguida por los escolares de San Nicolás de los Garza (25,1 %; 59/235). La prevalencia en escolares de Apodaca, Monterrey y Ciudad Guadalupe osciló entre 10,6 y 14,4%. La menor prevalencia se registró en los escolares del municipio de García (8,9 %), aunque no hubo diferencia significativa en la infestación entre los municipios (χ2=5,3; gl=3; p=0,151).
Los materiales de construcción de todas las viviendas resultaron ser de buena calidad sin excepción (paredes y techos de concreto y pisos de mosaico cerámico), además, por ser viviendas de interés social, estaban provistas de todos los servicios (electricidad, agua potable y alcantarillado), al igual que los planteles educativos, por lo cual no se pudieron hacer comparacionesentre estas variables.
Con respecto al tipo de cabello, la infestación fue mayor en los escolares con cabello liso, con 29,4 % (173/588), y en los escolares con cabello rizado, con 24,6 % (62/252), pero no hubo diferencia significativa entre esta variable y la pediculosis capitis (χ2=1,66; gl =1; OR=1,27; p=0,197) (cuadro 2).
En cuanto a la longitud del cabello, hubo mayor prevalencia en los estudiantes con cabello largo114/343 (33,2 %) que en aquellos con cabello corto 121/497 (24,3 %), registrándose una diferencia significativa (χ2=17,9; gl=1; OR=1,54; p=0,005), lo cual reflejó su importancia como factor de riesgo (cuadro 2). La prevalencia de la pediculosis fue similar en los escolares con cabello claro (36/128; 28,1 %) y con cabello oscuro (199/712; 27,9 %), y no hubo dependencia significativa (χ2=0,05; gl=1; p=0,824).
En relación con el nivel educativo de los 840 progenitores y su asociación con la infestación, 95 de 273 (34,8 %) padres tenían educación básica y 140 de 567 (24,7 %), educación superior, y esta se asoció significativamente conlos alumnos infestados(χ2=9,30; gl=1; p=0,002; OR=1,59). En cuanto a las madres, 127 de 451 (28,2 %) teníaneducación básica y, 108 de 389 (27,8 %), educación superior, pero no hubo dependencia significativa con la pediculosis (χ2=0,07; gl=1; p=0,427) (cuadro 2).
Del total de niños infestados, 33 de 118 (28 %) vivían en hacinamiento y 202 de 722 (28 %) no, sin que se registrara una asociación significativa (χ2=2,43; gl=1; p=0,119) (cuadro 2). En ningún caso se reportaron hermanos infestados o almohadas o peines compartidos, por lo cual estas variables se agruparon en una sola categoría y no se pudieron hacer comparaciones.
En cuanto al estadio de los piojos, en 23 de 140 (16,4 %) niñas se encontraron solamente piojos adultos, en 52 (37,1%), liendres, y en 65 (46,4%) se encontraron piojos en ambos estadios. En 29 de 95 (30,5 %) niños se encontraron piojos adultos, en 31 (32,6 %), liendres, y en 35 (36,8 %), piojos y liendres.
Según las encuestas, la mayoría de los niños afectados utilizaba peines finos (56,6 %) para retirar los piojos, seguidos de champú Pioji(r), el cual contiene eucalipto, aguacate, ricino, neem y zacate limón (SanaMex, LLC, Salem, NC) (20 %), tabletas de ivermectina (10,6 %), aerosol Pioji(r) (6,8 %) y, por último, remedios caseros (5,9 %).
Discusión
Según los pocos reportes existentes, la prevalencia de pediculosis capitis en el estado de Nuevo León es una de las más elevadasde México (15). La mayor prevalencia se encontró entre las niñas de los municipios del área metropolitana, altamente urbanizada y con todos los servicios públicos, perfil epidemiológico que comparten con regiones de América, Europa y Asia (5,6-8,10). Dicha situación se agrava porque cada alumno infestado puede transmitir los piojos a tres o cuatro escolares más (8,23). El comportamiento de las niñas ayuda a una mayor transmisión (24), pues el contacto entre ellas tiende a ser más prolongado y, asimismo, se toman más fotos (selfies) con los teléfonos móviles, situación en la que juntan sus cabezas (Molina Garza, comunicación personal), y tienden a compartir diferentes tipos de deportes o actividades, lo cual aumenta el riesgo de infestación (25).
En algunos países de América Latina, el porcentaje de infestación es mayor que en Nuevo León, por ejemplo, en Honduras (75 %) y en Argentina (61,4 %) (7,26). En Perú, se ha registrado una prevalencia de 34,3 % de pediculosis capitis acompañada de dermatitis grave y lesiones en los niños (23). Con respecto a la edad, en Brasil también se hareportado una mayor prevalencia en escolares entre los 10 y los 11 años (quinto grado), probablemente debido a los juegos propios de la niñez (27). En Venezuela, el porcentaje registrado es casi igual al de Nuevo León (28,8 %) y, al igual que aquí, significativamente mayor en las niñas, sin diferencias entre los grupos por edad, raza y color o tipo de cabello (8). En Brasil, se ha reportado una prevalencia de 27,5 % (27), en tanto que en Estados Unidos se ha estimado que hasta 12 millones de niños entre los 3 y 12 años de edad se infestan anualmente (28), lo cual indica que la pediculosis constituye un problema tanto en países pobres como ricos.
La pediculosis genera pérdidas directas de millones de dólares anuales en tratamientos y pérdidas indirectas por el ausentismo escolar de los niños infestados y el laboral de los padres, pues las escuelas no los admiten en este estado y, por lo tanto, los padres se ven obligados a faltar a su trabajo (28).
Aunque no es una enfermedad de notificación obligatoria, la pediculosis capitis es de importancia en salud pública cuando se presentan las condiciones epidemiológicas óptimas para la transmisión de enfermedades, según se consigna en las normas oficiales mexicanas (29) y en reportes recientes de Estados Unidos (30); por ello, es importante prevenir a la población infantil y a los padres de familia, pues en Nuevo León ya se ha reportado infestación grave de P. capitis (14). Asimismo, es necesario promover una mayor concientización en los maestros, ya que la escuela es el lugar donde se adquieren los piojos, no el hogar (31).
La prevalencia de pediculosis capitis en este estudio fue mayor en los escolares con cabello largo (33,2 %), condición que solo se ve en las niñas porque el reglamento escolar lo prohíbe en los niños. Este resultado coincidecon los reportes de pediculosis en Argentina, Venezuela y Colombia (3,26,32,33). En Morelos, México, en cambio, se ha documentado una mayor frecuencia de infestación entre escolares con cabello corto (34). En este estudio, la infestación se asoció con el nivel de estudios del padre, lo cual se explica porque son los padres los encargados del cuidado de los niños debido al desempleo, o porque sus horarios laborales se los facilita. Esta asociación con el nivel educativo del padre se ha registrado en pocas regiones como, por ejemplo, en Azadshahr, Irán (35).
En el presente estudio, la mayor frecuencia de casos se registró en estudiantes con cabello liso (29,4 %), comparada con lade aquellos con cabello rizado (24,6 %). Sin embargo, la relacióncon el color del cabello no fue significativa, aunque, en general, la pediculosis se ha reportado en el cabello oscuro liso, pues es más propenso a la infestación por piojos que el cabello claro rizado. Esta última característica se ha convertido en un factor de 'protección' en Bolívar, Venezuela (36), pero no así en Amazonas, Brasil, donde se ha reportado que la infestación con piojos predomina en el cabello rizado (27).
En Yucatán, México, la condición socioeconómica se ha reportado como un factor de riesgo (16), pero en el presente estudio esto no se pudo comprobar, yaque las viviendas se ubicaban en urbanizaciones (fraccionamientos) comerciales con el mismo tipo de material de construcción y todos los servicios. Las escuelas visitadas también se localizaban en municipios urbanizados que contaban con suministro de agua, energía eléctrica y alcantarillado, no en zonas marginadas o rurales.
No es fácil comparar la prevalencia de pediculosis entre los diferentes países e, incluso, dentro del mismo país, debido a las diferencias socioeconómicas y culturales entre las poblaciones (8). Aunque el hacinamiento es uno de los factores de riesgo reportado en países como Honduras y Chile (7,8), en este estudio no lo fue, tal vez debido al escaso número de hijos, dos o tres, de la gran mayoría de las familias. Además, no existen registros oficiales de las secretarías de salud sobre la prevalencia de la pediculosis en el país que permitieran comparar los resultados de este estudio, lo cual se debería a que se trata de un problema cotidiano que suele pasar desapercibido. Según losestudios científicos, en Morelos se ha reportado una prevalencia de 17,6 %(34), en tanto que en los escolares de Yucatán fue menor (13,6 %) (16), y en Guerrero osciló entre el 18 y el 33 % (15). De ahí la necesidad de atender este problema de salud pública y de fortalecer la educación de los padres, ya que es un factor primordial (24) para la prevención de la dermatosis y de enfermedades infecciosas o parasitarias (9,10, 15,24,29,36).
Aunque hay una gran variedad de productos para el tratamiento de la pediculosis (soluciones, pastillas, cremas, champús, aerosoles, etc.), se ha reportado resistencia de los piojos a los diversos compuestos químicos usados en su tratamiento (37). En este contexto, es necesario implementar programas de educación en salud dirigidos a los padres y maestros, con el fin de disminuir la morbilidad causada por estos ectoparásitos y lograr una mejor calidad de vida, y ampliar los estudios, ya que se trata deun padecimiento común, pero poco estudiado en nuestro país, y no se cuenta con registros de morbilidad ni mortalidad (33,38).
En conclusión, se ha reportado que la pediculosis capitis ocurre por igual en los diferentes estratos sociales, edades y razas (39). En este estudio, se comprobó que el cabello largo, el sexo femenino y el nivel de estudios del padre presentan una asociación significativa con la pediculosis capitis, y no así las demáscaracterísticas individuales o de la vivienda, que, al parecer, son factores de menor importancia, aunque no deben desatenderse para prevenir las infestaciones y sus efectos secundarios, como se ha demostrado en escolares en todo el mundo (13,23,29).
