Materiales y métodos

Resultados

Durante los meses de junio de 2016 a mayo de 2017, se evaluaron 403 perros, de los cuales el 37,2 % (IC_95% 32,6-42,0) (150/403) resultó positivo, por lo menos, para un género o especie de parásito gastrointestinal. En el municipio de Metepec, se observó una prevalencia de 32,2 % (IC_95% 22,0-44,6) (20/62), en San Mateo Atenco, de 41,4 % (IC_95% 27,8-56,6) (17/41), en Toluca, de 37,6 % (IC_95% 31,8-43,7) (94/250) y, en Zinacantepec, de 38 % (IC_95% 25,951,8) (19/50), No se observó diferencia estadística entre los municipios.

Se identificaron siete géneros o especies de parásitos gastrointestinales. Toxocara spp. Presentó la prevalencia más alta, con 16,6 % (67/403), seguido por Giardia spp., con 13,4 % (54/403), Ancylostoma spp., con 9,2 % (37/403), D. caninum, con 4,7 % (19/403), Cystoisospora spp., con 4,7 % (19/403), Taenia spp., con 0,7 % (3/403), y T. vulpis, con 0,2 % (1/403). Se detectó multiparasitosis en 10,1 % (41/403) de los perros, de los cuales 7,9 % (32/403) presentó dos parásitos y, 2,2 % (9/403), tres parásitos. La asociación más frecuente fue entre un protozoario y un nematodo (cuadro 1).

Toxocara spp., Giardia spp., Ancylostoma spp., D. caninum, Taenia spp. y T. vulpis, presentaban potencial zoonótico. Todos los perros con multiparasitosis presentaban, por lo menos, una especie zoonótica.

Las variables con un valor de p<0,2 en la prueba de ji al cuadrado incluidas en el análisis de regresión logística, se presentan por género o especie, así: Toxocara spp.(cuadro 2), Giardia spp. (cuadro 3), Ancylostoma spp. (cuadro 4), D. caninum (cuadro 5) y Cystoisospora spp. (cuadro 6). El municipio, la estacionalidad, la convivencia con otros animales y el salir a la calle, no fueron estadísticamente significativos para ninguno de estos parásitos.

Los animales de un año o menores tuvieron mayor riesgo de infección con Toxocara spp. (cuadro 2). Aquellos con una edad de un año o menos, con estancia en exteriores, con diarrea o con otros signos clínicos asociados con enfermedad intestinal, tuvieron mayor riesgo de infección con Ancylostoma spp. (cuadro 3). Los perros con diarrea, con signos clínicos asociados con enfermedad intestinal y presencia de pulgas, tuvieron un mayor riesgo de infección por D. caninum (cuadro 4). Los perros con diarrea tuvieron mayor riesgo de infección por Giardia spp. (cuadro 5) y aquellos con diarrea y signos clínicos asociados con enfermedad intestinal tuvieron mayor probabilidad de infección por Cystoisospora spp. (cuadro 6).

De los 403 perros estudiados, el 13,15 % (IC_95% 10,2 %-16,8 %), (53/403) fueron positivos a ectoparásitos. En el municipio de Metepec se observó una prevalencia de 11,2 % (IC_95% 5,6 %-21,5 %) (7/62), en San Mateo Atenco, de 17,1 % (IC_95% 8,5 %-31,3 %) (7/41), en Toluca, de 12 % (IC_95% 8,5%-16,6%) (30/250) y, en Zinacantepec, de 18 % (IC_95% 9,8 %-30,8 %) (9/50). No se observaron diferencias estadísticamente significativas (p>0,05) entre los municipios.

La prevalencia general de perros con pulgas fue de 12,9 % (52/403) y se recolectaron entre 1 y 8 pulgas por animal. En estos 52 perros, se recolectaron 145 pulgas, de las cuales el 56,6 % (82/145) era Ct. felis y el 43,3 % (63/145), Ct. canis.

Solamente un perro resultó positivo para garrapatas (0,24 %; 1/403), con seis especímenes de R. sanguineus, y un perro (0,24 %; 1/403) fue positivo para T. canis; se recolectaron tres especímenes de este piojo.

Las variables con significación estadística (p<0,05) para pulicosis en el modelo de regresión logística, fueron la condición corporal, el prurito y las lesiones en piel (cuadro 7). Se extrajo ADN de 52 muestras de pulgas, de las cuales 33 correspondieron a la especie Ct. felis y 19 a Ct. canis. En el cuadro 7 se especifica la cantidad de muestras obtenidas de pulgas individuales o en conjuntos por especie. El 9,6 % (5/52) de las muestras resultaron positivas para D. caninum en la PCR (figura 1). Ct. felis fue la especie de mayor prevalencia, con 7,7 % (4/52), en tanto que Ct. canis tuvo una prevalencia de 1,9 % (1/52) (cuadro 8).

Figura 1 Gel de agarosa al 1,5 % teñido con bromuro de etidio para identificar la presencia de Dipyilidium caninum en pulgas de perros domiciliados de la zona metropolitana de Toluca, México. Carril 1: peso molecular, carril 2: control negativo, carril 3: control positivo, carriles 4 a 7: muestras negativas, carriles 8, 9 y 11: muestras positivos de Ct. felis, y carril 10: muestra positiva de Ct. canis. 

Discusión

Se encontró una prevalencia de endoparásitos del 37,2 % en la población de perros domiciliados de la zona metropolitana de Toluca, cifra mayor a la reportada en otros estudios nacionales e internacionales de perros con atención médica: en Ciudad de México, las prevalencias registradas han sido de 20 % y 21,3 % ^9,29, en Villahermosa, Tabasco, de 26,5 % ⁸, en sitios en Estados Unidos, de 12,5 % ⁵, en España, de 25 % ³⁰, y en Austria, de 6 % ⁶.

La variación en la prevalencia y la intensidad se podría asociar con tres factores. El primero es el uso de cuatro técnicas de diagnóstico con diferentes propiedades de sensibilidad y especificidad, algunas de ellas más propicias para el diagnóstico de especies de parásitos ^31,32. El segundo factor es la contaminación con parásitos en espacios públicos. En Toluca se analizaron siete parques y calles aledañas a estos, y se encontraron animales positivos para Toxocara spp. en todos los espacios muestreados ³³. La presencia de Toxocara spp. en los espacios públicos en Toluca representa una fuente de reinfección para los animales y de posible transmisión al humano de la larva migrans visceral ¹¹. El tercer factor es la falla en los protocolos de desparasitación; la población estudiada recibe atención médica y administración periódica de fármacos antiparasitarios, por lo que se esperaría una menor prevalencia. Esto podría indicar que, en los perros estudiados, no se están aplicando los antiparasitarios adecuados o su frecuencia de uso no es la correcta ³⁴. En el presente estudio se sentarán las bases de un programa de control de estas parasitosis en los perros.

Se identificaron siete géneros o especies de parásitos, diversidad comparable con el rango reportado en estudios previos, el cual fue de 4 a 16 parásitos ^6,8,10,35,36. En el 10,1 % de los perros se encontró parasitismo mixto, sobre todo de dos géneros o especies. En zonas tropicales de México, se han reportado mayores prevalencias de infecciones mixtas. En Yucatán, se reportó 21,3 % de parasitosis dobles y 3,1 % de triples ²; en Veracruz, se ha reportado 37,6 % de parasitosis dobles, 28,9 % de triples y 5,9 % de cuádruples ³⁷; en Argentina y Rumania, la prevalencia de infección de parasitosis mixtas también ha sido mayor, con 16,8 % y 38 %, respectivamente ^28-36. Al igual que en otros estudios, se observaron parasitosis mixtas de nematodos y protozoos ^26,36,38. La importancia de conocer los géneros y las especies, así como las infecciones mixtas de parásitos, radica en lograr la selección correcta del fármaco antiparasitario, lo que permite tratamientos efectivos que ayuden a controlar estas parasitosis.

Los resultados muestran un predominio de géneros y especies de parásitos zoonóticos. Seis de las siete especies identificadas tienen potencial zoonótico, lo que coincide con otros estudios, como el de Ciudad de México, donde todas (100 %; 3/3) las especies reportadas fueron zoonóticas ⁹; el de Veracruz, con el 100 % (5/5) ³⁵; el de Mérida, con el 75 % (3/4) ¹⁰, y el de Villahermosa, con el 85,7 % (6/7) ⁸. Este mismo comportamiento se registra a nivel mundial: en Austria, el 50 % (4/8) de los parásitos que afectan a los perros son zoonóticos ⁶; en Rumania, el 56,2 % (9/16) ³⁶; en Polonia, el 71,4% (5/7) ³⁵, y en Brasil, el 75 % (6/8) ⁷. La transmisión de estos parásitos al humano depende de distintos factores, pero el hecho de que se hayan identificado en animales que sirven de mascotas implica un mayor riesgo de transmisión debido al contacto estrecho con los humanos. Además, los perros positivos para estos parásitos que tienen acceso a espacios públicos como parques, calles o jardines, son una fuente de contaminación del ambiente ^11,39.

El nematodo con mayor prevalencia fue Toxocara spp., con 16,6 %. En otras ciudades de México se reportan prevalencias variables, como en Mérida, 5,7 % y 6,2 % ^2,10 y Ciudad de México, 6 % ⁹; en tanto que, en la ciudad de estudio, Toluca, se ha reportado en suelos y espacios públicos ³³.

En el análisis multivariado de regresión logística, los perros menores de un año presentaron la mayor probabilidad de infección con Toxocara spp. Un hallazgo similar se ha reportado en España, Rumania y Argentina ^28,36,38, donde los perros jóvenes son los más afectados por este nematodo, probablemente porque, durante la gestación y la lactancia, las larvas infectivas (L₃) se reactivan y se transmiten a los cachorros por medio de la placenta y la leche ⁴⁰. Asimismo, los animales jóvenes tienen una inmunidad poco desarrollada, lo que se refleja en una reacción inmunitaria insuficiente frente a los parásitos ⁴¹.

El segundo parásito con mayor prevalencia fue Giardia spp., con 13,4 %, la más alta reportada en perros domiciliados de México. En Villahermosa, Tabasco, se reportó en el 1 % de los perros ⁸, en tanto que, en estudios de perros callejeros, la prevalencia ha sido mayor: en Ciudad de México, 46,5 % ⁴² y en Veracruz, 42,6 % ³⁷. En el 2008 en Australia, Palmer, et al., observaron un aumento en la prevalencia de este protozoario en perros y una tendencia a la disminución de helmintos, lo que asociaron al uso generalizado de antihelmínticos. Los perros con diarrea tenían 3,1 veces más probabilidades de tener parasitosis por Giardia spp.; este parásito daña las vellosidades del intestino delgado, lo que resulta en deficiencias en la absorción de nutrientes y aumento de la permeabilidad intestinal y, al final, genera destrucción de enterocitos ⁴³. Lo mismo hallaron Bouzid, et al., en pacientes sintomáticos comparados con los asintomáticos ⁴⁴.

El género Ancylostoma fue el tercero con mayor prevalencia en la población estudiada (9,2 %); además, es el parásito zoonótico con mayor prevalencia en los estudios de Ciudad de México (7,5 %) ²⁹, Villahermosa, Tabasco (15,9 %) ⁸, Mérida, Yucatán (32,6 %) ¹⁰, Argentina (13,4 %) ²⁸, Brasil (37,8 %) ⁷, Polonia (36 %) ³⁵ y Rumania (33 %) ³⁶.

Los perros menores de un año tienen 2,04 veces más probabilidades de infección con este nematodo, probablemente asociada con la transmisión lactogénica del parásito en los primeros días de vida ⁴⁰. Asimismo, la permanencia en exteriores se asoció con la infección, probablemente porque los animales en contacto con el suelo en exteriores, patios y jardines son propensos a adquirir Ancylostoma spp. por vía oral y cutánea; llegan a ser parasitosis graves en el intestino delgado, donde producen los principales efectos en su fase adulta ^40,45.

La diarrea y las manifestaciones clínicas intestinales también se asociaron con la infección de Ancylostoma spp. El nematodo se alimenta de la mucosa del intestino delgado y genera daño mecánico al adherirse a la misma mediante su cápsula bucal, y la diarrea suele acompañarse de sangre ⁴⁶. Este parásito es uno de los más reportados en estudios internacionales y, según nuestros resultados, fue el que presentó más factores asociados con la infección.

El cestodo con mayor prevalencia fue D. caninum, con 4,7 %. La prevalencia de este parásito ha sido menor en estudios similares, como los llevados a cabo en Mérida, Yucatán (2,3 %) ², en Villahermosa, Tabasco (0,3 %) ⁸, en Argentina (1,5 %) ²⁸, en Rumania (1,4 %) ³⁴, en Brasil (2,5 %) ⁷ y en Australia (0,1 %) ⁴⁷.

La diarrea (OR=4,80) y las manifestaciones clínicas intestinales (OR=3,32) fueron factores asociados con la infección con D. caninum. El cestodo se adhiere a la pared intestinal por medio del escólex, lo que genera daño en la mucosa e inflamación del intestino ⁴⁶; sin embargo, la diarrea se asocia poco con este parásito, cuyo síntoma característico es el prurito anal ⁴⁸, el cual no se valoró en este estudio. La presencia de pulgas también fue un factor (OR=3,32) que favoreció la infección con D. caninum, ya que las pulgas Ct. felis, Ct. Canis, Pulex irritans y T. canis son huéspedes secundarios de este cestodo.

Cystoisospora spp. fue el segundo protozoo con mayor prevalencia (4,7 %), y la única especie encontrada que no se considera zoonótica. Este género se reporta en la mayoría de estudios epidemiológicos con prevalencias bajas comparadas con las de los nematodos u otros protozoos como Giardia spp. El 1,9 % de los perros estudiados en Mérida, Yucatán, resultaron positivos para Cystoisospora spp. ¹⁰; en Villahermosa, Tabasco, el 6,9 % ⁸; en Argentina, el 11,9 % ²⁸; en Brasil el 3,5 % ⁷, y en Austria, el 2 % ⁶.

Los factores asociados con la infección por este género fueron la diarrea y las manifestaciones clínicas intestinales. El parásito destruye la lámina propia de todo el intestino delgado del perro hasta producir atrofia de las vellosidades. Se considera un patógeno primario de diarrea en animales jóvenes ⁴⁹.

Otros parásitos identificados cuya prevalencia estuvo por debajo de 1 %, fueron Taenia spp. (0,74 %) y T. vulpis (0,24 %), ambas especies zoonóticas; el cestodo es el que posee mayor capacidad patógena en el humano ⁵⁰, en tanto que T. vulpis solo se ha reportado como causante de zoonosis de manera excepcional ⁵¹. La poca prevalencia de este último contrasta con las altas cifras en otros estados de México o en estudios internacionales: Yucatán, 25,4 % y 5,7 % ^2,10, Campeche, 9,2 % ⁵², Veracruz, 18,8 % ³⁷, Brasil, 7,1 % ⁷, y Rumania, 16,6 % ³⁶.

La prevalencia de ectoparásitos (13,1 %) fue menor a la reportada en otros estudios; en dos provincias de Brasil fue de 100 % y 89,7 % ³², y en Etiopía, 99,5% ⁵³. Esta menor prevalencia se asocia con las características ambientales y de altitud en esta zona, las cuales no presentan cambios considerables entre las temporadas de lluvia y las secas. En la zona de estudio, el promedio de la temperatura es de 15 °C y la humedad del 70 % ¹⁹. A menor altitud, pero con temperatura y humedad mayores, los ciclos parasitarios se completan en un tiempo menor y puede haber hasta cuatro generaciones en un año ⁵³, por lo cual, en zonas más elevadas, las prevalencias se incrementan.

Las pulgas fueron el ectoparásito más prevalente, 12,9 %, similar a lo reportado en Italia, 17,6 % ¹². En el contexto nacional, en el estado de Aguascalientes, la prevalencia en perros domiciliados es de 12 %, cifra considerablemente menor de la encontrada en Yucatán, 48 %, o en Cuernavaca, 30,3 %. La especie predominante fue Ct. felis, lo que coincide con los reportes mencionados, con excepción del de Aguascalientes, donde Ct. canis fue la especie más prevalente ^13,15,54,55.

Los perros con condiciones corporales deficientes presentaron mayor prevalencia de infección (OR=2,43). Debido a su hábito hematófago, los ectoparásitos pueden producir anemia y, en consecuencia, un déficit nutricional crónico ⁴⁶. El prurito y las lesiones dérmicas se asociaron con las infestaciones por pulgas, con OR de 2,11 y 2,98, respectivamente. Al alimentarse, las pulgas inoculan saliva, la cual es muy alergénica, y ocasionan una dermatitis con intenso prurito; y al rascarse, los perros exacerban las lesiones en la piel ⁵⁵.

Solo un perro presentó garrapatas de la especie R. sanguineus, la de mayor distribución en distintos estados de México ^16-18. Este perro era originario de Yucatán, donde se reporta gran prevalencia de este ectoparásito ¹⁸, el cual es responsable de la transmisión de agentes como Ehrlichia canis y Babesia canis⁵⁶.

Trichodectes canis fue el único piojo identificado en un perro. Este piojo no es común en perros; en México, Brazil y Etiopía, se reporta Heterodoxus spiniger como el piojo de mayor importancia en perros, con prevalencias del 2 al 67,4 % ^30,53,57. Los resultados indican que los piojos, al igual que las garrapatas, no parasitan de manera importante a la población de perros de la zona de estudio.

En el presente estudio y mediante PCR, se verificó que el 9,6 % de las pulgas se encontraban infectadas con D. caninum, resultado similar al obtenido en países de Europa (8,3 %) y en Malasia (10 %). La especie de pulga con mayor prevalencia (5,7 %) de D. caninum fue Ct. felis, la más importante en la transmisión de este cestodo en Europa y Malasia ^26,58. La importancia de esta especie radica en que es un parásito zoonótico cuya transmisión al humano ocurre principalmente en infantes que ingieren accidentalmente pulgas infectadas ^59-61, por lo cual es importante un control de este vector en la región.

En conclusión, la prevalencia de endoparásitos en perros domiciliados de Toluca, México, se considera alta, dado que la población estudiada recibe atención médica periódica. Se observó un predominio de especies parasitarias con potencial zoonótico, lo cual puede representar un riesgo para los dueños de mascotas de la zona. Según el análisis de regresión logística, se debe hacer un diagnóstico parasitológico exhaustivo en los perros jóvenes, pues es el grupo con la mayor prevalencia de parásitos y que más cercanía tiene con los propietarios. También, se encontraron asociaciones de las parasitosis con la presencia de diarrea o semiótica intestinal, el tener acceso a espacios exteriores y la presencia de pulgas.

Por el contrario, la prevalencia de ectoparásitos en Toluca fue baja, siendo las pulgas las más prevalentes. La condición corporal, el prurito y las lesiones en piel, se asociaron con las infestaciones de ectoparásitos. La presencia de D. caninum en los perros y en las pulgas pone de manifiesto la importancia de un control integral de endoparásitos y ectoparásitos en la región, para disminuir las infecciones e infestaciones en los perros y reducir el riesgo de transmisión a los humanos