INTRODUCCIÓN

Los protozoos del género Leishmania son los agentes etiológicos de la leishmaniasis, un grupo de enfermedades que afecta la piel y órganos internos, dentro de las cuales incluyen la forma cutánea (leishmaniasis cutánea, LC), mucocutánea (leishmaniasis mucocutánea, LMC) y hasta la presentación de un cuadro clínico visceral que puede llegar a ser fatal (leishmaniasis visceral, LV) (^{Murray et al., 2005}; WHO, 2019).

Anualmente se producen en el mundo entre 50 000 y 90 000 casos nuevos de LV; en 2015 más del 90 % de los nuevos casos notificados a la OMS se produjeron en siete países: Brasil, Etiopía, India, Kenya, Somalia, Sudán y Sudán del Sur (WHO, 2019). La LC es la forma más frecuente de leishmaniasis; se calcula que cada año se producen en el mundo entre 0,6 millones y 1 millón de casos nuevos (WHO, 2019). Aproximadamente un 95 % de los casos de LC se presentan en América, la cuenca del Mediterráneo, Oriente Medio y Asia Central. Más de dos terceras partes de los casos nuevos aparecen en seis países: Afganistán, Argelia, Brasil, Colombia, República Islámica de Irán y República Árabe Siria (WHO, 2019).

En Colombia, la leishmaniasis es una patología endémica en casi todo el territorio nacional con presentación de las tres formas clínicas de la enfermedad. Las cifras más recientes publicadas por el Instituto Nacional de Salud (INS) indican que se notificaron un total de 73 421 casos de leishmaniasis entre 2011 y 2018, de los cuales 72 163 fueron de LC, 1092 de LMC y 169 de LV (Gómez, 2011; 2012; 2013; 2014; INS, 2015; Torres, 2016; Agudelo, 2018), cifras que ubican el país como el segundo a nivel continental con mayor número de casos de leishmaniasis después de Brasil. Se estima que en el país existen alrededor de 11 millones de personas en riesgo y la transmisión ocurre principalmente en zonas rurales (^{Zambrano, 2014}).

El género Lutzomyia (Lu) o "moscas de la arena", está representado por cerca de 530 especies presentes en el Nuevo Mundo (^{Shimabukuro et al., 2017}; ^{Adams y Shimabukuro, 2018}). Las hembras tienen la necesidad de ingerir sangre de diversas fuentes de vertebrados y esta condición hace que su participación sea relevante en la transmisión de varias enfermedades zoonóticas como las leishmaniasis (^{Killick-Kendrick, 1990}) y la bartonelosis (^{Birtles, 2001}), así como agentes virales como Flavivirus, Orvivirus, Phlebovirus y Vesiculovirus (^{Comer y Tesh, 1991}; ^{Ashford, 2001}; ^{de Carvalho et al., 2018}).

En Colombia, estos flebótomos están representado por 153 especies (^{Bejarano, 2006}; ^{Cabrera et al., 2009}; Bejarano y Estrada, 2016), y aunque un porcentaje considerable exhibe un comportamiento antropofílico, sólo un pequeño número de éstas han sido asociadas en la transmisión de los parásitos causantes de las diferentes formas clínicas de la leishmaniasis. Lu. longipalpis (Lutz y Neiva 1912) y Lu. evansi (Nuñez-Tovar 1924) son vectores de LV, mientras que como vectores de especies de Leishmania causantes de LC se tiene a Lu. spinicrassa ((Molares et al., 1969), Lu. evansi, Lu. longipalpis, Lu. shannoni (Cardenas et al., 2001), Lu. trapidoi (Montoya-Lema y Ferro C, 1999), Lu. yuilli (Vergara et al., 2008), Lu. gomezi (Montoya-Lema, J. y Ferro, 1999), Lu. panamensis (Bejarano et al., 2002), Lu. longiflocosa (Osorno-Mesa, Morales, Osorno y de Hoyos 1970), Lu. umbratilis (Montoya-Lema y Ferro, 1999), Lu. shannoni y Lu. hartmanni (Montoya-Lema, J. y Ferro, 1999), (^{Montoya-Lerma y Ferro, 1999}; ^{Vásquez-Trujillo et al., 2008}).

En un solo municipio del departamento del Atlántico se reconoce la presencia de diez especies flebotomíneas, riqueza que pone en evidencia los escasos trabajos realizados con flebotomíneos en esta zona del país (^{Bejarano y Estrada, 2016}). Dicha situación motivó la realización de este trabajo con el objetivo de actualizar el inventario de especies del género Lutzomyia presentes en el departamento del Atlántico.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

La colecta de los individuos se desarrolló en seis municipios del departamento de Atlántico: Campeche (Ca), Santa Cruz en Luruaco (Lu), Piojó (Pi), Ponedera (Po), Campo de la Cruz (CC) y Puerto Colombia (PC) (Fig. 1). El departamento del Atlántico está situado al norte del territorio nacional y presenta Bosque Seco Tropical con zonas de sabana (^{Holdridge, 1967}), con pluviosidad de 1057,6 mm y temperatura promedio de 27,6 °C (Climate-Data.org, 2017). Campeche (10° 43' 20'' N - 74° 55' 18'' W) presenta temperatura promedio de 27,7° C, una altitud de 119 m. s. n. m. y precipitación promedio de 1127 mm anuales. Santa Cruz, corregimiento Luruaco (10° 34' 49'' N - 75° 12' 15'' W), registra una temperatura promedio de 29 °C, una altitud de 50 m. s. n. m. y 1148 mm de precipitación anual. Piojó (10° 45' 29'' N - 75° 06' 40'' W), con una altitud de 240 m. s. n. m, es considerado el punto más alto del departamento; su clima es de Sabana Tropical (Aw) según la clasificación climática de Köppen-Geiger (^{Peel et al., 2007}), con temperatura promedio es 26,0 °C y precipitación de 1181 mm anual. Ponedera (10° 39' 07'' N - 74° 45' 32'' W) tiene una temperatura promedio de 28,2 °C, con precipitaciones de 1008 mm anuales y una altitud de 30 m. s. n. m. Campo de la Cruz (10° 23' 46'' N -74° 56' 04'' W) presenta una altitud de 10 m. s. n. m., con una temperatura promedio de 28,4 °C y precipitaciones de 1063 mm anuales. Finalmente, Puerto Colombia (10° 59' 06'' N - 74° 57' 42'' W) posee una altitud de 100 m. s. n. m., temperatura promedio de 28,2 °C y precipitación anual de 819 mm (Gobernación del Atlántico, 2014).

Figura 1 Mapa del área de estudio con la ubicación de los municipios de Puerto Colombia, Piojó, Campeche, Ponedera, Luruaco y Campo de la cruz. Imagen de autoría propia e imagen satelital obtenida del programa Qgis 2.18.14 en Diciembre 2017. 

RESULTADOS

Se capturaron 530 individuos pertenecientes a diez especies flebotomíneas: Lu. panamensis, Lu. cayennensis cayennensis, Lu. dubitans, Lu. evansi, Lu. gomezi, Lu. atroclavata, Lu. rangeliana, Lu. shannoni, Lu. trinidadensis y Lu. longipalpis. Dos de las diez especies corresponden a nuevos registros para el departamento del Atlántico: Lu. longipalpis (Fig. 2) que fue hallada en el corregimiento de Campeche (dos machos) y en el municipio de Puerto Colombia (27 machos, 14 hembras) y un individuo de Lu. atroclavata (Fig. 3) en el corregimiento de Campeche.

Figura 2 Estructuras anatómicas de Lutzomyia longipalpis colectada en el departamento del Atlántico. a) Cabeza, b) Ascoides del flagelomero II pareado y simple, c) Cibario con una fila transversa de 10 o más dientes horizontales, d) Bomba genital y ducto eyaculador, e) Setas isoladas en cada parámero (característica taxonómicamente importante en la identificación de la especie), f) Espermateca segmentada y alargada de una hembra y g) Terminalia masculina completa. 

Figura 3 Terminalia masculina de Lutzomyia atroclavata maltratada, único espécimen encontrado de la especie. En la imagen se aprecian estructuras características de la especie como setas gruesas y persistentes en la parte media de la coxita y parámeros recubiertos con setas largas en la parte superior. 

La trampa CDC permitió la captura en mayor abundancia de todas las especies flebotomíneas reconocidas en el presente trabajo, en comparación con la búsqueda activa y la trampa Shannon. Por otra parte, la mayor abundancia flebotomínea se observó para Lu. evansi con 306 individuos, que fueron capturados en todas las localidades analizadas, seguida por Lu. gomezi con 110 individuos, que se capturaron en la mayoría de las localidades a excepción de Puerto Colombia, y Lu. c. cayennensis que solo estuvo ausente en Campo de la Cruz. Las especies menos abundantes fueron Lu. rangeliana con dos individuos (uno de Campeche y otro de Ponedera) y Lu. atroclavata con un individuo en Campeche (Tabla 1).

A partir de los datos es notable que las localidades al centro del departamento del Atlántico presentaron el mayor número de especies: Campeche (S= 10), Piojó (S= 7) y Ponedera (S= 6). Curiosamente los puntos al sur del departamento fueron los menos ricos en cuanto al número de especies, siendo Campo de la Cruz el de menor riqueza (S= 3).

DISCUSIÓN

Este trabajo permite una aproximación a la fauna flebotomínea de algunas zonas de Atlántico y demuestra que de igual forma que en otras zonas de Colombia, Lu. evansi es el flebotomíneo dominante en el Caribe Colombiano. El hallazgo de este flebotomíneo en todas las áreas muestreadas puede suponer una advertencia epidemiológica, dada la importancia de este insecto en la transmisión de LV. En dos municipios del departamento del Atlántico, el hallazgo de Lu. longipalpis magnifica el riesgo entomológico. Aunque hasta la fecha no se han registrado casos de LV en ninguno de los municipios, la presencia de dos especies altamente antropofílicas como Lu. longipalpis y Lu. evansi, vectores principales de Leishmania infantum, tiene trascendencia epidemiológica, ya que estos organismos juegan un papel como focalizadores de la enfermedad.

El hecho de encontrar estos dos vectores en Atlántico es de suma importancia si se considera la proximidad de este departamento a la subregión Montes de María, constituido por zonas de los departamentos de Sucre y Bolívar, este último considerado el foco de transmisión de LV más importante de Colombia. El departamento del Atlántico posee condiciones climáticas favorables para la reproducción de ambas especies flebotomíneas, lo que favorecería la posible dispersión de Lu. longipalpis, puesto que se han encontrado especies que pueden desplazarse hasta dos km de distancia (^{Alcaraz et al., 2006}).

Se ha observado que los flebótomos tienen la capacidad de domiciliarse, adaptándose a ambientes con una alta intervención humana, lo cual se atribuye al deterioro de los hábitats naturales de los flebotomíneos y a cambios en el clima, que también pueden alterar su abundancia y riqueza (^{Nieves Blanco et al., 2018}). El Instituto Nacional de Salud ha reportado un incremento de casos autóctonos y la aparición de casos urbanos de la enfermedad. Los flebotomíneos infectados en áreas urbanas motivan la continuación de estudios de las especies de este género en zonas que se consideran históricamente libres de estas enfermedades (INS, 2017).

Por otra parte, la distribución geográfica de Lu. longipalpis abarca los departamentos de Antioquia, Caldas, Cauca, Córdoba, Cundinamarca, Huila, La Guajira, Norte de Santander, Santander, Sucre y Tolima (^{Bejarano y Estrada, 2016}) y es reportada por primera vez para el departamento del Atlántico (Fig. 4).

Figura 4 Distribución de Lu. longipalpis y Lu. atroclavata por departamentos en Colombia en el que se actualiza el reporte de estas dos especies en el departamento del Atlántico. Imagen de autoría propia e imagen satelital obtenida del programa Qgis 2.18.14 en diciembre 2017. 

Otra especie del género Lutzomyia que tuvo mayor abundancia durante los muestreos y que a su vez es de gran importancia médica por sus antecedentes como vector, fue Lu. gomezi, altamente antropofílica y vector reconocido de leishmaniasis cutánea en varias regiones del país (Montoya y Ferro, 1999). Esta especie se ha encontrado infectada naturalmente con diferentes especies de Leishmania en distintos países de Suramérica (Zeledón et al., 1984; ^{Sandoval et al., 1998}; ^{Traviezo, 2006}). En Colombia se ha incriminado como vector de focos de leishmaniasis cutánea tanto en zonas rurales como en zonas urbanas y se ha destacado por ser reconocida como vector de Leishmania braziliensis en Venezuela (^{Feliciangeli et al., 1994}; Sandoval et al., 1998; ^{Bejarano et al., 2002}). También en el país se incriminó a Lu. gomezi y Lu. panamensis con Leishmania panamensis (^{Santamaría et al., 2006}).

Lu. dubitans, se ha encontrado predominantemente en bosques primarios y secundarios de distintos países de Suramérica y también se ha hallado picando a humanos, pero no tiene antecedentes epidemiológicos (^{Traviezo, 2006}; ^{Ardila et al., 2019}). Sin embargo, existen reportes de urbanización de esta especie en el caribe colombiano, como es el caso reportado en la ciudad de Sincelejo por ^{Pérez-Doria et al. (2006)}. Por otro lado, Lu. cayennensis cayennensis se encuentra muy frecuentemente en el interior de las viviendas, se ha hallado infectada naturalmente por tripanosomatídeos en Colombia (^{Cochero et al., 2007}) y puede alimentarse tanto de animales pequeños (Proechimys guyanensis, Mabuya sp., Anolis sp.) como otros de mayor tamaño (Equus caballus, Bos taurus, Sus scrofa) (^{Paternina et al., 2016}).

La especie Lu. atroclavata se reporta por primera vez para el departamento del Atlántico, en el corregimiento de Campeche perteneciente al municipio de Baranoa. La distribución geográfica de esta especie abarca los departamentos de Bolívar, Boyacá, Caldas, Chocó, Cundinamarca, Huila, La Guajira, Magdalena, Norte de Santander, Risaralda, Santander, Sucre y Tolima (^{Bejarano y Estrada, 2016}) (Fig. 4). El presente registro en el departamento del Atlántico aumentan su distribución en el país. Dentro del subgénero Micropygomyia, Lu. atroclavata es morfológicamente similar a Lu. venezuelensis, pero se diferencia de esta última por el número y grosor de las setas de la coxita y por la forma del parámero. Desde el punto de vista epidemiológico, la especie es antropofílica (^{Paternina et al., 2016}) y se considera un potencial vector de Leishmania infantum en Isla Guadalupe (^{Courmes et al., 1966}).

Del total de 530 ejemplares de Lutzomyia colectados el 58,9 % fue peridomiciliar y el 41,1 % extradomiciliar en todo el departamento de Atlántico. Se resalta que en el peridomicilio de los lugares muestreados de forma general las especies encontradas fueron Lu. longipalpis, Lu. evansi, Lu. gomezi, Lu. shannoni, Lu. panamensis, Lu. cayennensis cayennensis, Lu. trinidadensis y Lu. dubitans, de las cuales las seis primeras poseen importantes antecedentes vectoriales en diferentes países de Latinoamérica (^{Alemán et al., 2009}; ^{Ardila et al., 2019}). Estos hallazgos en general permiten suponer un potencial riesgo para la transmisión silenciosa de Leishmania en varias zonas de Atlántico, toda vez que existen las condiciones ecológicas y sociopolíticas, como la migración y desplazamiento forzado de personas y animales infectados, que favorecerían la aparición de nuevas epidemias de la enfermedad (Rebollar et al., 1996; ^{Sandoval et al., 1998}; OPS/OMS, 2002, ^{Pinzón et al., 2012}).

Aunque este fue un estudio puntual y la abundancia de los vectores recolectados fue baja, no se debe desconocer la capacidad de domiciliación de la fauna flebotomínea reconocida en este trabajo, con el subsecuente riesgo entomológico potencial. La transmisión de Leishmania es un fenómeno multifactorial que depende de la presencia del parásito en animales reservorios (perros y mamíferos silvestres) y población de vectores en la zona, poblaciones que deben ser vigiladas en forma constante para evitar la aparición de casos en humanos (^{Sandoval et al., 1998}). Por lo tanto, se hace necesario crear e implementar programas de vigilancia entomológica que puedan proveer información actualizada sobre la dinámica de flebotomíneos, ya que su adaptabilidad es creciente y de esto dependerá su control (^{Acosta et al., 2013}).

Finalmente, con los reportes mencionados en esta investigación, se amplía la distribución del género Lutzomyia para el departamento del Atlántico, después de los reportes de ^{Maestre-Serrano et al. (2010)} y ^{Pareja-Loaiza et al. (2011)} para el municipio de Piojó, con las especies Lu. evansi, Lu. trinidadensis, Lu. gomezi, Lu. panamensis, Lu. punctageniculata, Lu. shannoni, Lu. dubitans, Lu. ca. cayennensis, Lu. rangeliana y Lu. composi (^{Bejarano y Estrada, 2016}) para el mismo municipio. Además, no solo se amplía la distribución para el municipio de Piojó, sino que se reportan datos por primera vez de la fauna flebotomínea para los municipios de Campeche, Puerto Colombia, Luruaco, Ponedera y Campo de la cruz. A partir de esos resultados, se informa por vez primera para el Atlántico la presencia de Lu. atroclavata y Lu. longipalpis, lo cual aumenta el registro de la fauna flebotomínea que pasa de diez a 12 especies reportadas para este departamento.

CONCLUSIONES

La riqueza de la fauna flebotomínea del departamento de Atlántico se actualiza, pasando de diez especies a 12, con el primer registro de Lu. longipalpis y Lu. atroclavata para este departamento. También se reporta la fauna flebotomínea por primera vez en los municipios de Campeche, Puerto Colombia, Luruaco, Ponedera y Campo de la Cruz. Para culminar, es importante resaltar el papel que juegan Lu. longipalpis y Lu. evansi como vectores principales de Leishmania infantum y el posible riesgo que genera su presencia, pues esto aumenta el riesgo de contraer la enfermedad.