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Acta Biológica Colombiana

Print version ISSN 0120-548X

Acta biol.Colomb. vol.25 no.3 Bogotá Sep./Dec. 2020  Epub Dec 30, 2020

https://doi.org/10.15446/abc.v25n3.78746 

Artículos

ALTA PRESENCIA DE CADMIO RESULTA EN BAJA DIVERSIDAD DE HONGOS FORMADORES DE MICORRIZAS ARBUSCULARES ASOCIADOS A CACAO (Theobroma cacao L.)

High cadmium concentration resulted in low arbuscular mycorrhizal fungi community diversity associated to cocoa (Theobroma cacao L.)

Jhon Felipe Sandoval-Pineda1 
http://orcid.org/0000-0003-2994-1894

Urley Adrián Pérez-Moneada2 
http://orcid.org/0000-0002-3069-3237

Alia Rodriguez3 
http://orcid.org/0000-0003-2167-0401

Esperanza Torres-Rojas1  * 
http://orcid.org/0000-0002-3682-0372

1Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia, Carrera 45 # 26-85, Bogotá, Colombia

2Laboratorio de Microbiología Agrícola, Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria - AGROSAVIA, Centro de Investigación Tibaitatá. Km 14 Vía Mosquera - Cundinamarca, Colombia

3Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia, Carrera 45 # 26-85, Bogotá, Colombia


RESUMEN

Los hongos formadores de micorrizas arbusculares (HFMA) son simbiontes obligados presentes en la rizósfera de plantas de cacao y la diversidad de sus comunidades se modifica, dependiendo de diversos factores como la presencia de cadmio (Cd) en el suelo. La persistencia de HFMA en suelos enriquecidos naturalmente con Cd podría ser un indicador de su capacidad para tolerar esta condición. Esta investigación caracterizó la estructura de la comunidad de HFMA locales presentes en la rizósfera de plantas de cacao en dos suelos con baja (B-Cd: 0,1 mg kg-1) y alta (A-Cd: 20,9 mg kg-1) concentración de Cd. Esporas de HFMA se identificaron mediante claves taxonómicas y su abundancia, riqueza y diversidad se determinó en muestras de suelo originales y después de su multiplicación mediante cultivos trampa. Las comunidades de HFMA se compararon usando análisis de componentes principales (ACP) e índices de diversidad alfa y beta. Los resultados indican que A-Cd presentó valores significativamente menores de abundancia (21 %), riqueza (20 %) y diversidad (11 %) de morfoespecies de HFMA con respecto a B-Cd. Las dos comunidades de HFMA presentaron cinco de siete géneros en común, pero solo cuatro de las 23 morfoespecies descritas se encontraron en ambas comunidades. El análisis de diversidad beta y el ACP determinaron baja similaridad y tasa de recambio entre las comunidades de HFMA. La dominancia de Diversispora spurca, Rhizoglomus sp. y Claroideoglomus etunicatum en A-Cd sugiere que estas morfoespecies son estrés-tolerantes y candidatos potenciales para el desarrollo de estrategias de mitigación en suelos con Cd.

Palabras clave: dominancia; comunidades fúngicas; estrategias de adaptación; metales pesados; tolerancia

ABSTRACT

Arbuscular mycorrhizae fungi (AMF) are obligate symbionts present in rhizosphere of cocoa plants and their community diversity is modified depending on several factors, such as cadmium (Cd) presence in soil. AMF persistence on Cd natural enriched soils might be an indicator of their tolerance and their potential in biotechnological applications. In this research we characterized local AMF community structure present in cocoa rhizosphere soils with low (B-Cd: 0.1 mg kg-1) and high (A-Cd: 20.9 mg kg-1) natural Cd concentrations. AMF spore identification was carried out using taxonomic keys and their abundance, richness and diversity were determined in original samples and after multiplication process using onion trap cultures. AMF communities were compared using alpha and beta diversity indexes and principal component analysis (PCA). The results indicated that A-Cd presented significative lower values of abundance (21 %), richness (20 %) and diversity (11 %) of AMF morphospecies in comparison with B-Cd. Both AMF communities presented five of seven genera in common, but only four of 23 morphospecies described were found in two communities. Low similarity and turnover were found among AMF communities throughout beta diversity analysis and PCA. Dominance of Diversispora spurca, Rhizoglomus sp. and Claroideoglomus etunicatum in A-Cd suggests that these morphospecies are stress-tolerant and they are potential candidates for the development of mitigation strategies in cocoa plants under Cd stress.

Keywords: adaptation strategy; dominance; fungal communities; heavy metals; tolerance

INTRODUCCIÓN

Los metales pesados (MPs) pueden estar presentes en diversos suelos alrededor del mundo (Mahar et al., 2016) y son considerados como uno de los mayores estreses abióticos que pueden afectar y modificar las poblaciones microbianas del suelo, incluidos los hongos formadores de micorrizas arbusculares (HFMA) (Krishnamoorthy et al., 2015). Dentro de los MPs se encuentra el cadmio (Cd) que está presente naturalmente en el suelo como resultado de la meteorización de su material parental (Gramlich et al., 2018) o producto de actividades antropogénicas como la aplicación de fertilizantes, riego con aguas contaminadas o vertimiento de residuos industriales (Lora y Bonilla, 2010; Schneider et al., 2016).

El cacao es una planta que tiene alta capacidad para extraer, transportar y acumular Cd en sus frutos (Gramlich et al., 2018), por lo cual la probabilidad de encontrar trazas de este metal en el grano aumenta con el establecimiento de cultivos en suelos con disponibilidad de Cd. La presencia de Cd en suelos cacaoteros se ha reportado en diferentes países productores de América como: Venezuela (Lanza et al., 2016), Perú (Arévalo-gardini et al., 2017), Ecuador (Chavez et al., 2015), Colombia (Bravo et al., 2018), Bolivia (Gramlich et al., 2017) y Honduras (Gramlich et al., 2018). Por esta razón, la búsqueda de alternativas que mitiguen la toma de Cd por parte de la planta son necesarias para evitar efectos negativos no solo en el mercado de los productos derivados del cultivo (Jiménez, 2015) sino también en la seguridad alimentaria descartando problemas nocivos en la dieta del consumidor que afecten su salud (FAO y OMS, 2014; Meter et al., 2019).

Los HFMA son biótrofos obligados que se asocian aproximadamente al 71 % de las plantas terrestres (Brundrett y Tedersoo, 2018) y su asociación es ampliamente conocida por ser una de las estrategias más antiguas y extendidas para aumentar la tolerancia a estreses bióticos y abióticos de las plantas (Hildebrandt et al., 2007). No obstante, la contribución de los HFMA a su planta hospedero depende de la diversidad, abundancia y eficiencia de sus comunidades (Schneider et al., 2016), las cuales varían en función de diversos factores como altitud (Oehl et al., 2017), régimen de humedad, fertilidad del suelo (Hazard et al., 2007), contenido y tipo de MPs (Xu et al., 2017), composición de la microbiota del suelo (Svenningsen et al., 2018) y manejo agronómico (Pontes et al., 2017), entre otros factores.

La determinación de la composición de las comunidades HFMA locales, presentes en suelos enriquecidos con metales como el Cd, es la base para desarrollar estrategias de mitigación que amortigüen el impacto de estos suelos en un agroecosistema (Schneider et al., 2016), ya que estas comunidades pueden haber desarrollado tolerancia al metal y jugar un papel importante en la fitoremediación en sitios contaminados (Khan et al., 2000). De esta manera reducen la acumulación de Cd y la fitotoxicidad en sus plantas hospedero (Hildebrandt et al., 2007; Millar y Bennett, 2016). Esta respuesta benéfica para las plantas hospedero no está asociada exclusivamente a una única especie de HFMA sino a la función que cumple la comunidad (Rodriguez y Sanders, 2015), ya que se han detectado diferencias en la retención y secuestro de MPs entre especies de HFMA (Pagano et al., 2010). No obstante, las respuestas desfavorables, como incrementos en la toma de MPs por las plantas, sugieren la necesidad de contar con un mejor entendimiento de esta simbiosis, ya que otros factores como la genética de la planta hospedero y el tipo y concentración de MPs en el suelo, pueden afectar este proceso (Audet y Charest, 2007).

La dinámica de las comunidades de HFMA en presencia de un estrés ambiental ha sido descrita mediante el uso de los modelos de exclusión y adaptación propuestos por Millar y Bennett (2016), los cuales proponen modificaciones en la estructura de la comunidad de HFMA dependiendo de la intensidad y duración del tipo de estrés. En general, los estudios de diversidad de HFMA realizados en suelos contaminados con MPs se enfocan en el análisis de áreas expuestas a algún tipo de contaminación antropogénica, como el vertimiento de residuos industriales (Krishnamoorthy et al., 2015; Schneider et al., 2016), de alcantarillado (Del Val et al., 1999) y de minería (Vogel-Mikus et al., 2005). Estos estudios únicamente corroboran la hipótesis de exclusión de Millar y Bennet, en la que la diversidad de HFMA se reduce y se modifica a corto plazo tras la aplicación del estrés en el suelo. En la actualidad no se han reportado estudios de diversidad de HFMA en suelos enriquecidos naturalmente con MPs, en los que la intensidad del estrés ha sido constante y continúa y podrían encontrarse comunidades de HFMA locales que tengan un efecto benéfico para sus plantas hospedero (Millar y Bennett, 2016). La hipótesis de esta investigación se basa en que la presencia natural de altas concentraciones de Cd en suelos cacaoteros afectaran la estructura de la comunidad de HFMA.

Este estudio busca caracterizar la diversidad de la comunidad de HFMA presente en suelos cacaoteros con niveles contrastantes y naturales de Cd para determinar el efecto que tiene este metal en la estructura de estas comunidades. Para ello, se realizó: (i) la determinación de las propiedades físicoquímicas de los suelos, (ii) la identificación y multiplicación de las morfoespecies presentes usando plantas trampa, (iii) la cuantificación de las abundancias relativas de morfoespecies y (iv) la comparación de las comunidades mediante la determinación de índices de diversidad alfa y beta así como por medio de un análisis de componentes principales (ACP). Los resultados de esta investigación permitieron identificar morfoespecies de HFMA que podrían tener potencial para el desarrollo de programas de mitigación en suelos contaminados con Cd.

MATERIALES Y MÉTODOS

Localización y muestreo de suelo

El muestreo se realizó en dos fincas cacaoteras caracterizadas previamente por su bajo y alto contenido de Cd de la región de Yacopí, Colombia (Rodríguez et al., 2019) durante la temporada seca (febrero) de 2017. La distancia entre fincas es de 5 km y ambas pertenecen a la región natural de bosque húmedo tropical. Se seleccionaron cuatro árboles de cacao, sanos y en etapa reproductiva con aproximadamente siete años de producción, ubicados a una distancia de 10 m entre sí. Se tomaron cuatro muestras de suelo rizosférico a 15 cm de profundidad por cada árbol para obtener una muestra compuesta de 5 kg de suelo por árbol. En total, se obtuvieron cuatro muestras del suelo con baja concentración de Cd (B-Cd) y cuatro con alta concentración de Cd (A-Cd) para determinar el contenido de Cd disponible (Cd-d) y total (Cd-t), caracterizar las poblaciones de HFMA presentes y obtener el inóculo base pasa la multiplicación de sus esporas mediante cultivos trampa. Por otro lado, se utilizó una muestra compuesta por cada tipo de suelo para analizar sus propiedades físicoquímicas.

Análisis físicoquímicos y taxonomía del suelo

Las propiedades físicoquímicas de suelo y las metodologías empleadas corresponden a la textura por el método de Bouyoucus mediante dispersión con Hexametafosfato de Sodio; pH en suspensión suelo agua 1:1 (p/v); la capacidad de intercambio catiónico efectiva (CICE) por suma de cationes intercambiables; el carbono orgánico (CO) por el método de analizador elemental; fosforo (P) disponible por el método de Bray II; K, Ca, Mg y Na intercambiables extraídos con CH3COONH4 1M pH 7,0; y acidez intercambiable (AI) extraída con KCl 1 M; Cd d, Cu, Fe, Mn y Zn, disponibles extraídos con pentaacetato de dietilentriamina (DTPA) 1:2 (p/v). La determinación de Cd-t se realizó por extracción ácida con HCl:HNO3 1:8 (p/v). La cuantificación de metales se determinó en un espectrofotómetro de absorción atómica Perkin-Elmer AAnalyst 300 AAS (Perkin-Elmer, DK). Los análisis físicoquímicos se realizaron en el Laboratorio de Aguas y de Suelos de la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá (UNAL). La taxonomía de los dos suelos se determinó mediante la descripción de perfiles utilizando la clave para la taxonomía de suelos (USDA, 2014) y el estudio general de suelos reportado para la zona de estudio (IGAC, 2000).

Multiplicación de esporas de HFMA

Para la multiplicación de HFMA se utilizó la metodología de "cultivo trampa" de Morton et al. (1995) usando como hospedero plantas de cebolla (Allium fistulosum var. Tokio Long White, Fercon®), crecidas en un sustrato con 800 g de una mezcla de suelo:arena 1:1 (p/p) autoclavada tres veces (110 °C, 45 min) y 200 g de la muestra de suelo rizosférico de cacao en materas de plástico de 1 L para el crecimiento de las plantas durante seis meses en los invernaderos del departamento de Biología de la UNAL. Este procedimiento se realizó para obtener esporas en buen estado para facilitar su identificación taxonómica y para identificar morfoespecies que en el momento del muestreo se encontraban en baja frecuencia o como fragmentos de hifas o vesículas presentes en la raíz (Antoniolli et al., 2002).

Extracción de esporas

Se realizaron extracciones de esporas de HFMA a partir de las cuatro muestras de suelo por cada una de las dos localidades seleccionadas por su contenido contrastante de Cd con tres repeticiones técnicas cada una. La extracción de esporas se realizó según Brundrett et al. (1984) en las muestras de suelo A-Cd y B-Cd traídas de campo (Original) y a los seis meses posteriores a la multiplicación en los "cultivos trampa" (Multiplicada).

Identificación morfológica de esporas de HFMA

Las esporas se identificaron a nivel de morfoespecies y géneros en ambos suelos, diferenciando las morfoespecies por criterios morfológicos de tamaño, forma, color, número de paredes, tipo de conexión hifal y reacción histoquímica al reactivo de Melzer. Para la identificación de géneros de HFMA las esporas se montaron en portaobjetos con alcohol polivinílico-ácido láctico glicerol (PVLG) o PVLG mezclado con reactivo de Melzer en proporción 1:1 (v/v). Se siguieron las metodologías propuestas por Schenk y Perez (1990) y Oehl et al. (2011) y las descripciones del International Culture Collection ofVesicular Arbuscular Mycorrhizal Fungi (INVAM, http://invam.caf.wvu.edu).

Determinación de estructura de la comunidad de HFMA

La estructura de la comunidad de HFMA se determinó mediante el cálculo de la riqueza y abundancia relativa de morfoespecies y géneros, además del uso de índices de diversidad alfa y beta. La riqueza se calculó como la cantidad de morfoespecies diferentes por género encontrados en cada muestra de suelo. La abundancia se calculó como la cantidad de esporas de HFMA encontrada por gramo de suelo seco. La abundancia relativa se determinó mediante conteos individuales de morfoespecies sobre el número de esporas totales en la muestra de suelo mediante la fórmula: /i = ni*100/N, donde n es la sumatoria del número de morfoespecies y N la sumatoria del número individuos encontrados. Para el análisis de la diversidad alfa se determinaron los índices de Shannon-Weiner, dominancia de Simpson, uniformidad de Pielou y riqueza de Margalef; y para la diversidad beta se determinó el coeficiente de similaridad de Jaccard, el coeficiente de disimilaridad de Bray-Curtis y el índice de Whittaker para comparar las comunidades de HFMA originales provenientes de B-Cd y A-Cd. Los índices de diversidad alfa y beta se calcularon según Villarreal et al. (2004).

Análisis estadístico

Los resultados del contenido de Cd-t, Cd-d, abundancia e índices de diversidad se analizaron mediante ANOVA y pruebas de comparación de medias de Tukey (ce<0,05) siguiendo un diseño factorial simple en arreglo completamente al azar, posterior a la revisión de supuestos de normalidad (Shapiro-Wilk, p>0,05) y homogeneidad de varianzas (Fligner-Killeen, p>0,05). Adicionalmente, con la abundancia de cada morfoespecie de HFMA encontrada en muestras originales de ambos suelos se realizó un análisis de componentes principales (ACP) y un clúster jerárquico usando la distancia de Bray-Curtis para comparar la estructura de la comunidad entre sitios mediante las librerías FactomineR (Kassambara, 2017) y pvclust (Suzuki y Shimodaira, 2006). El método "average" se implementó en la creación de clústeres y se evaluó su robustez con una estrategia de bucle de remuestreo. Los datos obtenidos se procesaron con el programa estadístico R versión 3.4.0.

RESULTADOS

Composición físicoquímica y taxonomía del suelo

Los análisis físicoquímicos de suelo confirmaron que existen diferencias significativas en los contenidos de Cd-t y Cd-d entre las muestras de los suelos evaluados (Tabla 1). A-Cd presentó 18 y 209 veces más Cd-t y Cd-d, respectivamente, que lo encontrado en B-Cd. Con respecto a los demás elementos se encontró que A-Cd presentó contenidos de Ca (21,5 veces), Zn (35,3 veces), Cu (8,8 veces), Mn (7,9 veces) más que B-Cd. Adicionalmente, B-Cd presentó un pH extremadamente ácido (4,2) y a A-Cd uno moderadamente ácido (5,9) y únicamente en B-Cd se detectó acidez intercambiable de 5,38 meq / 100 g. Ambos suelos presentaron una textura franco-arcillosa y de acuerdo a la caracterización de los perfiles de suelos, B-Cd se clasificó como Typic dystrudepts (Inceptisol) y A-Cd como Typic udorthents (Entisol) (USDA, 2014).

Estructura de la comunidad de HFMA

Con base en el análisis taxonómico de las esporas presentes en B-Cd y A-Cd, en muestras originales y multiplicadas en plantas trampa, se identificaron en total 23 morfoespecies diferentes (Fig. 1) pertenecientes a un total de siete géneros (Fig. 2a), de los cuales Glomus (Tul y Tul), Claroideoglomus (Walker y Schüssler, emend. Oehl, Silva y Sieverding (Glomus group B1)), Rhizoglomus (Sieverding, Silva y Oehl, gen. nov.), Acaulospora (Gerdemann y Trappe) y Funneliformis (Walker y Schüssler, emend. Oehl, Silva y Sieverding (Glomus group Aa1)) estuvieron presentes en ambos suelos. Los géneros Ambispora (Walker, Vestberg y Schuessler) y Diversispora (Walker y Schüssler, emend. Silva, Oehl y Sieverding (Glomus group Ca)) solamente se detectaron en B-Cd y A-Cd, respectivamente. Al comparar la riqueza de morfoespecies presente en las muestras originales, se encontró una mayor riqueza de morfoespecies en B-Cd (15), destacándose Glomus y Acaulospora, mientras que en A-Cd (12) se encontró un mayor número de morfoespecies de Claroeidoglomus (Fig. 2a). Por otro lado, después del proceso de multiplicación de esporas en plantas trampa, se detectó que tanto en B-Cd como en A-Cd la riqueza disminuyó en una morfoespecie con respecto a la encontrada en sus muestras originales (Fig. 2a).

Figura 1 Morfoespecies de HFMA encontradas en muestras de suelo con alta (A-Cd) y baja (B-Cd) concentración de Cd. Glomus atrouva (a), Claroideoglomus sp.1 (b), Rhizoglomus sp. (c), Claroideoglomus etunicatum (d), Funneliformis mosseae (e), Diversispora spurca (f), Acaulospora sp.1 (g), Glomus sinuosum (h), Glomus microcarpum (i), Rhizoglomus fasciculatum (j), Rhizoglomus microaggregatum (k), Acaulospora sp.2 (l), Glomus aureum (m), Acaulospora foveata (n), Glomus sp.1 (o), Glomus sp.3 (p), Acaulospora colombiana (q), Claroideoglomus drummondii (r), Glomus sp.2 (s), Claroideoglomus sp.2 (t), Funneliformis verruculosus (u), Acaulospora mellea (v), Ambispora sp. (w). 

La abundancia de esporas de HFMA en las muestras originales fue significativamente menor en A-Cd (21 %) con respecto a B-Cd (Fig. 2b); posterior al proceso de multiplicación la abundancia se incrementó significativamente en B-Cd (62 %) y A-Cd (208 %) con respecto a su abundancia en las muestras originales. Finalmente, la diversidad medida mediante el índice de Shannon fue significativamente menor en A-Cd con respecto a B-Cd (11 %) y no se encontraron diferencias significativas entre las muestras originales y multiplicadas (Fig. 2c).

Tabla 1 Análisis físico-químico de las muestras de suelo con baja (B-Cd) y alta (A-Cd) concentración de Cd. 

Suelo CO NT K Ca Mg Na Al CICE P S Cu Fe Mn Zn B Cd-t Cd-d pH Textura Taxonomía
% meq / 100 g mg / kg 1:1
B-Cd 7,29 0,63 0,29 1,1 0,3 0,04 5,38 7,11 21 22 0,48 310 1,9 1,83 0,44 1,5b 0,10b 4,2 FAr Typic dytrudepts
A-Cd 5,75 0,5 0,18 23,7 1,02 0,07 0 25 30 13,5 4,24 175 15 64,6 0,41 27,3a 20,9ª 5,9 FAr udorthents
p-valor *** ***

CO: Carbono orgánico; NT: Nitrógeno total; CICE: Capacidad de intercambio catiónico efectiva; Al: Acidez intercambiable; Cd-t: Cadmio total; Cd-d: Cadmio disponible; FAr: Franco-arcillosa. Asteriscos indican p-valor (***, <0.001) del análisis de variancia correspondientes a las diferen cias entre tipos de suelo. Valores con la misma letra en sentido vertical no son estadísticamente diferentes según pruebas de Tukey (a<0,05; n=4, CV: 20,6%).

Figura 2 Riqueza (a), abundancia (b) y diversidad (c) de hongos formadores de micorrizas arbusculares (HFMA) encontrados en suelos con baja (B-Cd) y alta (A-Cd) concentración de Cd, en muestras del suelo original (Original) y después de multiplicar sus esporas mediante plantas trampa durante seis meses (Multiplicado). Valores con la misma letra no son estadísticamente diferentes según las pruebas de Tukey (a < 0,05; n = 12). Las diferentes texturas en la figura (a) corresponden a los géneros de las morfoespecies encontradas. 

La abundancia relativa de morfoespecies de HFMA en muestras originales de ambos suelos presentó diferencias (Fig. 3a). En B-Cd predominaron R. fasciculatum ((Thaxt) Sieverding, Silva y Oehl comb. nov.) (17 %), Claroeideoglomus sp.2 (15 %), Acaulospora mellea (Spain y Schenk) (13 %) y Glomus sp.1 (13 %), mientras que en A-Cd predominaron Diversispora spurca ((Pfeiff, Walker y Bloss) Walker y Schüssler) (22 %), Rhizoglomus sp. (20 %), Claroideoglomus etunicatum ((Becker y Gerdemann) Walker y Schüssler) (16 %), Acaulospora sp.1 (10 %) y Rhizoglomus microaggregatum ((Koske, Gemma y Olexia) Sieverding, Silva y Oehl comb. nov.) (9 %). Únicamente cuatro morfoespecies de las 23 descritas se presentaron en ambas muestras (Fig. 3a); estas fueron Glomus microcarpum (Tul y Tul) (Fig. Rhizoglomus fasciculatum (Fig. Rhizoglomus microaggregatum (Fig. 1k) y Acaulospora sp.1 (Fig. 1l).

Posterior al proceso de multiplicación con plantas trampa, se observó que las morfoespecies Acaulospora sp.1, Ambispora sp., Claroideoglomus drumondi ((Btaszkowski y Renker) Walker y Schüssler), Funneliformis verruculosus ((Blaszkowski) Walker y Schüssler) y Glomus microcarpum en B-Cd fueron, respectivamente, 4,1; 4,2; 3,2; 2,9 y 2,1 veces, más frecuentes que en sus muestras originales (Fig. 3). En A-Cd Claroideoglomus etunicatum, Rhizoglomus fasciculatum y Funneliformis mosseae ((Nicolson y Gerdenmann) Walker y Schüssler) fueron, correspondientemente, 2,5; 2,4 y 2,1 veces más frecuentes que en sus muestras originales. No se detectó Rhizoglomus microaggregatum (Fig. 1k) en ninguna de las muestras de suelo estudiadas (Fig. 3b).

Figura 3 Abundancias relativas de morfoespecies de HFMA encontradas en suelos con baja (B-Cd) y alta (A-Cd) concentración de Cd, en muestras de suelo originales (a) y posterior a su multiplicación en plantas trampa de cebolla durante seis meses (b). 

Índices de diversidad y ACP

Los índices de diversidad alfa mostraron diferencias significativas en la estructura de la comunidad de HFMA en las muestras de B-Cd y A-Cd (Tabla 2). El índice de Simpson presentó un mayor valor en A-Cd con respecto a B-Cd, mientras que los índices de uniformidad y de Margalef alcanzaron mayores valores en B-Cd con respecto a A-Cd. En cuanto a los índices de diversidad beta, se identificó baja similaridad (Jaccard < 0,5 y Bray-Curtis > 0,5) y tasa de recambio (Whittaker: 1,64) entre las comunidades de HFMA presentes en ambos suelos. Por otra parte, el ACP reveló que dos componentes explican el 64,7 % de la variabilidad total de las morfoespecies de HFMA encontradas en este estudio (Fig. 4a); esta variabilidad se distribuyó en un 56,8 % para el componente uno y un 7,9 % para el componente dos. En el componente uno se representó un 65,2 % de todas las morfoespecies de HFMA (R2 > 0,6), mientras que al componente dos correspondió el 4,3 % (R2 > 0,5) (Tabla S1). El ACP y el clúster jerárquico mediante la distancia de disimilaridad de Bray-Curtis (p < 0,05) evidenció que las morfoespecies se agrupan de acuerdo con el origen del suelo con diferentes contenidos de Cd (B-Cd y A-Cd) (Fig. 4b).

DISCUSIÓN

La alta concentración de Cd total presente en las muestras A-Cd (27,3 mg kg-1) puede estar relacionada con el material parental sedimentario presente en esta zona de Yacopí, en donde se han reportado cherts, calizas, areniscas y shales negros (IGAC, 2000). En este último tipo de roca encontrada en otros suelos, se han reportado concentraciones hasta 200 mg kg-1 de Cd (He et al., 2005), por lo que los suelos desarrollados a partir de estas rocas pueden reflejar este tipo de composición química. Por otra parte, la alta concentración de Cd disponible en A-Cd (20,9 mg kg-1) puede estar relacionada con la moderada acidez del suelo (5,9) y la presencia de carbonatos en la zona (Rodríguez et al., 2019), ya que el Cd puede encontrarse disponible en las fracciones acida soluble (Chavez et al., 2016) y las dependientes de carbonatos (Rodríguez et al., 2019). Otros elementos además del Cd, como Zn, Cu y Mn, se encontraron en mayor concentración en A-Cd, pero dentro del rango normal para suelos (Kabata-Pendias y Barbara, 2015).

La alta concentración y disponibilidad de Cd asociada al material parental sedimentario de la región impone una condición de estrés continua y constante que modifica la estructura de la comunidad de HFMA (Millar y Bennett, 2016). En las muestras de suelo rizosférico de cacao que poseían una alta concentración de Cd se encontró menor riqueza, abundancia y diversidad de morfoespecies de HFMA, con respecto a las encontradas en la localidad cercana con una baja concentración de Cd (Fig. 2), siendo estas dos últimas significativamente diferentes. Resultados similares se encontraron en suelos contaminados por actividades antropogénicas con concentraciones superiores a 2,8 mg kg-1 Cd, los cuales presentaron menor riqueza (Vogel-Mikus et al., 2005), abundancia y diversidad de HFMA (Del Val et al., 1999; Hassan et al., 2011). El Cd es un elemento que, en condiciones in vitro, ha mostrado inhibir la germinación de las esporas, restringir el desarrollo de las hifas e interferir con su ciclo de vida (Weissenhorn et al., 1993), por lo que su presencia puede alterar la estructura de la comunidad al remover las especies más sensibles y favorecer aquellas con mayor adaptación (Schneider et al., 2016).

Tabla 2 Indices de diversidad alfa y beta de HFMA encontrados en muestras originales de suelos con baja (B-Cd) y alta (A-Cd) concentra ción de Cd. 

Índice Tipo de suelo p-valor
B-Cd A-Cd
Diversidad Alfa
Simpson 0,129b 0,170a ***
Uniformidad 0,852a 0,800b ***
Margalef 1,960a 1,681b ***
Diversidad Beta
Whittaker 1,64
Coeficiente de Jaccard 0,17
Coeficiente de Bray-Curtis 0,66

p-valores generados por el análisis de varianza (***: p<0,001, n=4). Valores con la misma letra no son estadísticamente diferentes según las pruebas de Tukey (a < 0,05; n=4).

Los HFMA han demostrado adaptabilidad para estar presentes en diversos ambientes extremos (Weissenhorn et al., 1993). En este caso, un suelo enriquecido naturalmente con altas concentraciones de Cd proporciona una condición de estrés constante y continua que selecciona a las especies, no solo por su funcionalidad ecosistémica, sino por su capacidad de adaptación al estrés (Millar y Bennett, 2016). Se sugiere que la persistencia de algunos HFMA en estos ambientes está asociada a diferentes mecanismos de tolerancia a la presencia de MPs, como secreción de quelatinas, síntesis de glicoproteínas como la glomalina (Leal et al., 2016) y retención en su pared celular por grupos carboxilo e hidroxilo (Khan, 2006), así como la detoxificación y acumulación de iones metálicos en vacuolas mediante metalotioneinas (Meier et al., 2012).

Los géneros detectados en A-Cd (Fig. 2a), como Glomus, Acaulospora, Claroideoglomus y Funneliformis, se han reportado en suelos contaminados con 3,1 mg kg-1 Cd (Krishnamoorthy et al., 2015) y 3,12 mg kg-1 Cd (Xu et al., 2017). Interesantemente, aunque A-Cd y B-Cd presentaron similaridad en su composición por géneros (cinco de siete en común, Fig. 2a), fueron diferentes en términos de morfoespecies (cuatro de 23 en común, Fig. 3a). Esto podría indicar que las morfoespecies presentes en A-Cd cuentan con una alta capacidad de adaptación y mecanismos de tolerancia que les permite persistir en un ambiente limitante (Weissenhorn et al., 1993; Millar y Bennett, 2016), como altas concentraciones de Cd. Ejemplo de ello es la presencia de C. etunicatum, F. mosseae y G. sinuosum ((Gerdenmann y Bakshi) Almeida y Schenck) en A-Cd, que ya han sido reportados en suelos contaminados con Cd (Weissenhorn et al., 1993; Del Val et al., 1999; Krishnamoorthy et al., 2015) y otro tipo de MPs como Cu y As (Hassan et al., 2011) o Pb y Zn (Zarei et al., 2008).

La alta capacidad de producción de esporas de las morfoespecies C. etunicatum y R. fasciculatum en A-Cd posterior al proceso de multiplicación en cultivos trampa (Fig. 3b) puede estar asociada a una estrategia de reproducción tipo -r (Chagnon et al., 2013) o de colonización (Hart et al., 2001), caracterizadas por una alta producción de esporas y mayores tasas de crecimiento que les confieren ventajas en la colonización del hospedero. Notablemente, R. microagregatum fue la única morfoespecie que no se detectó posterior a los seis meses de cultivo trampa (Fig. 3b). Esto podría deberse a que existen diferencias en el tiempo de esporulación entre las especies de HFMA (Antoniolli et al., 2002; Souza et al., 2005) y en la capacidad de multiplicación de las especies hospedero (Del Val et al., 1999). Por estas razones, futuros estudios deberían contemplar el uso de más de una especie de planta trampa, diferentes tiempos de muestreo y otros aspectos que permitan multiplicar la totalidad de la diversidad de esporas presentes en los suelos. Adicionalmente, el uso de otros enfoques moleculares como metagenómica y análisis de polimorfismos alélicos (Sanders y Rodriguez, 2016) pueden brindar una mejor resolución y entendimiento de la diversidad de HFMA presentes en los suelos estudiados.

Los índices de diversidad alfa y beta permitieron contrastar las diferencias entre las comunidades de HFMA presentes en ambos suelos (Tabla 2). El índice de uniformidad, que oscila entre cero (heterogéneo) a uno (uniforme), permitió identificar que las comunidades de HFMA en B-Cd son más uniformes con respecto a las encontradas en A-Cd; esto fue confirmado por el índice de Simpson que presentó valores significativamente mayores en A-Cd con respecto a B-Cd, lo que indicaría que existe mayor dominancia por algunas morfoespecies como Diversispora spurca (24 %), Rhizoglomus sp. (20 %) y Claroideoglomus etunicatum (16 %), las cuales reunieron más del 50 % de la comunidad de HFMA presente en A-Cd (Fig. 3a). Los índices de diversidad beta indicaron bajas similaridad y tasa de recambio entre las comunidades de HFMA provenientes de B-Cd y A-Cd (Tabla 2), encontrando en común únicamente las morfoespecies G. microcarpum, Acaulospora sp., R. microaggregatum y R. fasciculatum (Fig. 3b). Esto sugiere que estas morfoespecies poseen una alta capacidad para tolerar ambientes con un amplio espectro de concentraciones de Cd.

La baja similaridad encontrada entre las comunidades de HFMA puede deberse a diferencias ecológicas en las estrategias de las historias de vida para maximizar su supervivencia en diferentes ambientes (Millar y Bennett, 2016). Las altas concentraciones de Cd pueden generar cambios en la proporción de tipos funcionales de HFMA a favor de especies estrés-tolerantes y limitar aquellas ruderales o competidoras. Las especies estrés-tolerantes de HFMA se caracterizan por tener mecanismos de tolerancia al estrés, bajas tasas de crecimiento y poca, pero longeva biomasa extraradical (Chagnon et al., 2013), por lo que plantas perennes y con una tasa lenta de crecimiento, como el cacao, tienen una mayor probabilidad de verse beneficiadas por estas especies de HFMA. Adicionalmente, cualquier condición adversa que limite la fijación de carbono por las plantas, en este caso una alta concentración de Cd, es probable que afecte el flujo de carbono hacia los HFMA, por lo que las especies con un uso más eficiente del carbono, como las HFMA estrés-tolerantes, pueden ser las más beneficiadas a largo plazo (Chagnon et al., 2013).

CONCLUSIONES

La alta concentración y disponibilidad de Cd generan una condición de estrés continua y constante a la comunidad de HFMA afectando su estructura. En suelos cacaoteros enriquecidos naturalmente con Cd se encontró menor abundancia, riqueza y diversidad de morfoespecies de HFMA, así como comunidades de HFMA menos uniformes y con dominancia, con respecto a lo detectado en suelos con baja concentración de Cd. Las bajas similaridad y tasa de recambio entre las comunidades estudiadas pueden estar relacionadas con las diferencias en las estrategias de las historias de vida, encontrando mayor proporción de HFMA estrés-tolerantes en A-Cd, con una mayor abundancia a D. spurca, Rhizoglomus sp. y C. etunicatum. La identificación de estas morfoespecies constituye el primer paso para el desarrollo de estrategias de mitigación de plantas crecidas en suelos con este tipo de estrés; sin embargo, su efecto en plantas de cacao debe ser evaluado y validado en experimentos de campo, ya que existe gran variabilidad en el tipo de respuesta de las plantas dependiendo de varios factores como la especie vegetal o de HFMA, la concentraciones de Cd y las propiedades físico-químicas del suelo, entre otras.

Figura 4 Análisis de componentes principales (a) y clúster jerárquico basada en la disimilaridad de Bray-Curtis (b) de las morfoespecies de HFMA encontradas en muestreos de dos suelos con bajo (B-Cd, verde) y alto (A-Cd, rojo) concentración de Cd o ambos (negro) (n=12). Los recuadros azules indican probabilidad (>95%) de la existencia de un clúster usando valor aproximado sin sesgo. Los nombres de las morfoespecies se encuentran abreviados de la siguiente manera: Glomus microcarpum (Glmic), Rhizoglomus fasciculatum (Rhifas), Glomus atrouva (Glatr), Claroideoglomus sp. 1 (Clasp1), Rhizhoglomus sp. (Rhisp), Claroideoglomus etunicatum (Claetu), Funneliformis mosseae (Funmos), Diversispora spurca (Divspu), Acaulospora sp. 1 (Acasp1), Acaulospora sp.2 (Acasp2), Glomus microaggregatum (Glmic), Glomus Sinuosum (Glsin), Glomus aureum (Glaur), Rhizoglomus fasciculatum (Rhifas), Acaulospora foveata (Acafov), Glomus sp.1 (Glsp1), Acaulospora colombiana (Acacol), Glomus microcarpum (Glmic), Glomus sp.2 (Glsp2), Claroideoglomus sp.2 (Clasp2), Glomus sp.3 (Glsp3), Funneliformis verruculosus (Funver), Acaulospora mellea (Acamel), Ambispora sp. (Ambsp), Claroideoglomus drummondii (Cladru). 

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Nacional de Colombia, al Fondo Nacional de Cacao y al proyecto "Mejoramiento de la tecnología de la productividad del cacao en las provincias de Rionegro y Alto Magdalena, Cundinamarca" por la financiación. A la doctora Margarita Ramírez de Agrosavia por su asesoría en la identificación morfológica. Al ingeniero Rafael Córdoba de la Federación Nacional de Cacaoteros por su apoyo en la colección de muestras en la región de Yacopí, así como a los agricultores de las fincas muestreadas. Al Ministerio del Medio Ambiente Desarrollo y Vivienda Territorial por el permiso marco de colecta 0255.

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Associate Editor: Caroline Turchetto.

Citation/Citar este artículo como: Sandoval-Pineda JF, Pérez-Moncada UA, Rodriguez A, Torres Rojas E. Alta presencia de cadmio resulta en baja diversidad de hongos formadores de micorrizas arbusculares asociados a cacao (Theobroma cacao L.). Acta Biol Colomb. 2020;25(3):333-344. Doi: http://dx.doi.org/10.15446/abc.v25n3.78746

CONFLICTO DE INTERESES Los autores declaran que no existen conflicto de intereses.

TABLA SUPLEMENTARIA

Tabla S1 Correlación de Pearson de las morfoespecies encontradas con las dimensiones del ACP. En negrilla se destacan los valores que se vieron representados en mayor proporción en cada dimensión (R2 > 0,5). 

Morfoespecie Dim1 Dim2 Dim3
Glomus microcarpum 0,10 0,51 0,01
Glomus atrouva 0,31 0,10 0,34
Glomus Sinuosum 0,61 0,07 0,01
Rhizoglomus fasciculatum 0,67 0,01 0,08
Rhizoglomus sp. 0,60 0,02 0,01
Glomus microaggregatum 0,09 0,45 0,37
Claroideoglomus sp. 1 0,72 0,01 0,01
Claroideoglomus etunicatum 0,71 0,01 0,02
Funneliformis mosseae 0,44 0,02 0,04
Acaulospora sp. 1 0,42 0,06 0,05
Acaulospora sp. 2 0,42 0,07 0,08
Diversispora spurca 0,62 0,09 0,02
Glomus aureum 0,83 0,01 0,01
Glomus sp.1 0,78 0,02 0,01
Glomus sp.2 0,81 0,01 0,04
Glomus sp.3 0,71 0,01 0,06
Claroideoglomus sp.2 0,76 0,01 0,01
Claroideoglomus drummondii 0,60 0,02 0,02
Funneliformis verruculosos 0,20 0,10 0,25
Acaulospora colombiana 0,77 0,01 0,01
Acaulospora mellea 0,80 0,02 0,01
Ambispora sp. 0,69 0,03 0,01
Acaulospora foveata 0,18 0,25 0,36

Recibido: 28 de Marzo de 2019; Revisado: 09 de Agosto de 2019; Aprobado: 28 de Noviembre de 2019

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