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Acta Biológica Colombiana

Print version ISSN 0120-548X

Acta biol.Colomb. vol.25 no.3 Bogotá Sep./Dec. 2020  Epub Dec 28, 2020

https://doi.org/10.15446/abc.v25n3.80441 

Artículos

DEPREDACION POR INSECTOS DE NIDOS Y NEONATOS PROTEGIDOS DE Podocnemis vogli (SABANAS INUNDABLES DEL CASANARE)

Prédation by insects of protected nests and hatchlings of Podocnemis vog\i (flooded savannas of Casanare)

Gustavo LÓPEZ-MARTÍNEZ1 
http://orcid.org/0000-0003-0075-7292

Jorge RONDÓN-ZABALA1 
http://orcid.org/0000-0002-3451-4769

Eduardo MARTÍNEZ-PARALES2 
http://orcid.org/0000-0003-4018-0459

Helena MOYA-ARÉVALO1 
http://orcid.org/0000-0001-9133-3078

Oscar RODRÍGUEZ-FANDIÑO1  * 
http://orcid.org/0000-0002-6847-1939

1Dirección de Investigación, Fundación Universitaria-Unitrópico, Carrera 19 # 39-40, Yopal, Colombia

2Reserva natural de la sociedad civil "La Esperanza". Paz de Ariporo, Casanare, Colombia


RESUMEN

La galápaga sabanera (Podocnemis vogli) es una tortuga de ambientes acuáticos, principalmente lénticos, que centra su época reproductiva en la temporada seca, en la que sus huevos son una importante fuente de alimento en la red trófica y para el hombre, de manera que frecuentemente son afectados por depredadores naturales. Con el propósito de reducir el efecto negativo de la depredación natural sobre las nidadas de P vogli en la Reserva Natural de la Sociedad Civil La Esperanza en Paz de Ariporo, se implementó una estrategia de protección directa con malla metálica y se realizó el seguimiento a las posturas durante tres periodos de anidación entre 2016 y 2018. Como resultado del uso de esta estrategia para proteger las nidadas, se evidenció el efecto de otros depredadores y parásitos menos conspicuos como las hormigas legionarias (Labidus) y las larvas de moscas parasitarias (Phoridae). En ambos casos la afectación se registró en los neonatos recién eclosionados de galápaga sabanera al interior de los nidos, algunos de ellos hallados en un estado de salud precaria o muertos. Este es el primer reporte de depredación de los neonatos de P. vogli por estas especies de insectos sobre las cuales las estrategias físicas convencionales de protección fueron ineficientes.

Palabras clave: Anidamiento; conservación; Labidus; miasis; Phoridae

ABSTRACT

The savanna side-necked turtle (Podocnemis vogli) is a river turtle of mainly lentic aquatic environments that centers its reproductive period in the dry season; its eggs are a significant source of nourishment in the food web that includes humans as well. Therefore, by monitoring and installing metal mesh we protected the nests during three spawning seasons (2016-2018). After using the mentioned protection strategy other possible predators or parasites, such as the insects, became evident. We observed that when monitoring clutches, organisms such as ants and parasitic flies took advantage of the newborn hatchlings inside the nests. In both cases, the affectations by both species caused considerable injuries in the neonates, which eventually showed a precarious state of health and even died rapidly. This is the first time that predation on P. vogli neonates by these insect species has been reported, in which physical protection strategies are not functional.

Keywords: Conservation; nesting; Labidus; myiasis; Phoridae

INTRODUCCIÓN

Podocnemis vogli Müller, 1935 (conocida como galápaga sabanera) es una especie distribuida en la Orinoquía colombo-venezolana que habita principalmente ecosistemas de aguas lénticas y que es muy poco común en grandes ríos (Pritchard y Trebbau, 1984). En general, para la especie se registran nidadas en su mayoría en zonas bajas y bancos de la sabana, por lo cual el área en donde ubican sus nidos es bastante amplia (Ramo, 1982).

Se ha encontrado que los nidos de P. vogli, son: i. más estrechos en la entrada que en la cámara de huevos (Mondolfi, 1955; Alarcon-Pardo, 1969; Ramo, 1982); ii. el tamaño de la cámara depende de la cantidad de huevos depositados, con una profundidad del nido de siete a diez cm (Alarcon-Pardo, 1969; Ramo, 1982), aunque puede llegar a ser un poco más profundo (Martínez-Fuentes y Forti, 2015); y, iii. con frecuencia se encuentran en promedio 14 huevos (Ramo, 1982). Como se puede esperar, esta especie de tortuga hace parte de la alimentación de diferentes depredadores, los cuales aprovechan sus nidos, como es el caso del mato (Tupinambis teguixin Linnaeus, 1758), el zorro (Cerdocyon thous Linnaeus, 1766) y el carraco (Caracara cheriway Jacquin, 1784), así como los seres humanos, quienes consumen sus huevos como fuente de proteína (Rueda-Almonacid et al., 2007; Martínez-Fuentes y Forti, 2015; Morales-Betancourt et al., 2015; Rodríguez, 2019). De igual forma, los nidos son aprovechados por otros grupos como los insectos, que en otras especies de tortugas -incluidos los podocnemídidos-toman papeles importantes en su manejo o conservación (Baena et al., 2015; Erickson y Baccaro, 2016).

A partir de lo anterior, se hace evidente que los nidos de galápaga sabanera se convierten en un punto crítico en la cadena trófica para las especies que se alimentan de ella. Es por lo anterior que se vio en la necesidad de establecer una estrategia de protección de los nidos, y al evaluar su efectividad se pusieron en evidencia otros actores ecológicos que no habían sido registrados en esta especie de tortuga de la Orinoquía.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio se llevó a cabo en el sector de Caño Chiquito, municipio de Paz Ariporo-Casanare, en la Reserva Natural de la Sociedad Civil (RNSC) La Esperanza. El trabajo de campo se realizó en las temporadas de aguas bajas (noviembre a febrero) de los años 2016 a 2018, correspondientes a las temporadas reproductivas de P. vogli. Se realizaron recorridos en los diferentes cuerpos de agua con el fin de detectar las galápagas sabaneras que salieron a desovar. Los desoves se presentaron en playas y lugares cercanos a los cuerpos de agua dentro del área de estudio; una vez detectado el nido, este se protegió con una malla metálica de 30x40 cm que se aseguró con puntillas de 7,6 cm . Los sitios de reproducción se visitaron periódicamente para continuar con la búsqueda de nuevos nidos. El cierre de la temporada seca -marcado por las primeras lluvias fuertes de finales de marzo e inicios de abril-determinó generalmente el término de la intervención sobre los nidos de P. vogli.

Durante la recolección se registraron el número de nidos protegidos, el número de huevos, el número de neonatos y otros tipos de observaciones. En el caso de encontrar organismos en los nidos o en los neonatos -en particular insectos-, estos se recolectaron con pinzas de punta fina y se depositaron en alcohol 70 % para su posterior identificación, principalmente con el apoyo de claves taxonómicas de hormigas (Palacio, 1999; Palacio, 2003; Palacio y Fernandez, 2003) y dípteros (Papp y Darvas, 2000; Brown, 2010).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se cubrieron con malla metálica 145 nidos (2016: 37 nidos, 2017: 65 nidos, 2018: 43 nidos). En total se recolectaron 328 huevos (mantenidos en cajas de poliestireno expandido) y 532 neonatos de los nidos, estableciéndose un porcentaje de eclosión del 96 %, para un total 843 juveniles con una supervivencia del 99,6 % hasta la liberación. Los nidos que se recolectaron se encontraron en zonas con suelos arcillosos y zonas de vegetación rasante de banco, aunque en algunas ocasiones el nido se registró bajo cobertura arbustiva (<10 %).

Del total de nidos protegidos, 32 presentaron algún tipo de depredación o deterioro, siendo el depredador más frecuente la hormiga legionaria Labidus coecus Latreille, 1802 (Fig. 1), que se encontró en neonatos en cinco nidos. Estas hormigas se encontraron cubriendo en elevados números aquellos neonatos de P. vogli que habían logrado romper el cascarón del huevo, mientras que sobre los huevos intactos no se registró la presencia de hormigas. Estos huevos pudieron extraerse y recolectarse.

Figura 1 Microfotografía lateral de hormiga legionaria (Labidus coecus) recolectada en nido depredado de P. vogli. 

Además, se recolectaron ejemplares de neonatos infestados por larvas de dípteros (Diptera: Phoridae) del género Cataclinusa sp. (Fig. 2) en dos nidos. En cada ocasión se registró un individuo de galápaga sabanera infestado por elevados números de larvas (mayor a 50 larvas por organismo), que al extraer al neonato del nido empezaron a abandonar al organismo. El deterioro evidente de los neonatos, tanto aquellos afectados por hormigas como los parasitados por moscas fóridas, permite suponer que dichos ejemplares no estaban en condiciones de abandonar el nido.

Figura 2 Microfotografía lateral de ejemplar adulto de Cataclinusa sp. proveniente de miasis de P. vogli. 

La protección de los nidos por medio de mallas metálicas que cubren su entrada es una estrategia eficiente y ampliamente utilizada en procesos de conservación de nidos. (Restrepo et al., 2007) llevaron a cabo la protección de nidos de hicotea (Trachemys callirostris callirostris Gray, 1856) en Isla León (Magdalena: Colombia) con mallas plásticas cilíndricas de 40 cm de diámetro, que los depredadores más grandes lograron remover, perdiendo su función protectora.

Como se señaló, los daños más notables provinieron del aprovechamiento de los neonatos por otros grupos faunísticos, como fueron las hormigas legionarias y los dípteros. En este sentido, es de resaltar que para el género Podocnemis no se encontraron registros en la bibliografía de hormigas legionarias como depredaroras de sus nidos, pero si de hormigas del género Solenopsis (Mittermeier et al., 2015; Erickson y Baccaro, 2016). De igual manera, se han reportado ejemplares del género Labidus depredando nidos de hicotea en el norte de Colombia, lo que sugiere la afectación potencial que pueden ejercer estas hormigas, que además son voraces y están ampliamente distribuidas en el territorio nacional (Palacio, 1999).

La razón por la cual estas hormigas se ven atraídas a los nidos no ha sido objeto de una investigación ad hoc, aunque para Restrepo y colaboradores (Restrepo et al., 2007) la infestación de los nidos por hormigas coincide con el momento de la eclosión, probablemente debido a que cuando los neonatos rompen la cáscara se producen fuertes señales olfativas asociadas al olor del vitelo y de la albúmina dentro del huevo, que pueden atraen a las hormigas. Este proceso de ecología química concuerda con los resultados obtenidos en los nidos protegidos en este estudio, donde la infestación fue notable en los neonatos y prácticamente nula en los huevos sin eclosionar.

En el caso de los cucarrones del género Omorgus (Coleoptera: Trogidae) en nidos de tortugas marinas (Lepidochelys) en México, los atrayentes volátiles son distintos (e.g. indol, amonio, entre otros) (Cortez et al., 2017) y se presenta una notable diferencia en el proceso depredatorio, ya que las especies de Omorgus poseen la capacidad de atravesar la cáscara del huevo, en especial en el estado larval del insecto (Baena et al., 2015).

Por su parte, aunque se ha registrado en diversas ocasiones la ocurrencia de miasis de moscas en nidos de tortugas de diversas especies, tanto marinas (McGowan et al., 2001) como continentales (Iverson y Perry, 1994), su identificación taxonómica es compleja, ya que normalmente se requiere la recolección de ejemplares adultos que es complicada o que no suelen ser el objetivo del estudio. Dicha condición fue evidente en el presente estudio, en el que solo se logró la recolección de dos ejemplares adultos a partir de un centenar de larvas que emigraron del cuerpo del neonato una vez se extrajo del nido.

Aunque se encontraron las larvas de moscas en el momento de la eclosión de los neonatos y no se registraron larvas en ninguno de los neonatos que emergieron de los huevos intactos, para el presente estudio no se conoce cuál es la señal química que reconocen los dípteros para detectar los nidos o los neonatos. En este sentido, Bolton y colaboradores registran para la familia Sarcophagidae que la moscas se asocian con el momento específico de la postura de las tortugas, durante la cual hacen la oviposición en la superficie de la arena y son las larvas las que migran en dirección al nido (Bolton et al., 2008), el cual puede ser un proceso similar al que ocurrió en el presente estudio. A su vez, en nidos de otras especies de Podocnémididos se ha registrado parasitismo por moscas sarcofágidas, como es el caso de Podocnemis sextuberculata (Pezzutti y Vogt, 1999) y P. lewyana (Correa-H et al., 2010). Particularmente, en esta última especie los autores desconocen si los insectos presentes en los nidos fueron los agentes causales del fallecimiento de los embriones o fueron necrófagos oportunistas, como igualmente se sugiere para tortugas de Norte América (Bolton et al., 2008). A pesar de que en el presente estudio los neonatos se encontraron vivos y con las miasis en el saco vitelino, no se puede descartar por completo que los fóridos parasíticos fuesen oportunistas.

Por su parte, el grupo de moscas fóridas (principalmente el género Megaselia) provocan miasis en diversos reptiles a nivel mundial (Silva et al., 1999; Vanin et al., 2013) y parasitan nidos de otras especies (Holcomb y Carr, 2011), con registros incluso en Colombia en nidos de Iguana iguana (Muñoz et al., 2003) e hicotea (Restrepo et al., 2007). Aunque hasta el momento no se han encontrado otros reportes de esta familia de dípteros en nidos del género Podocnemis, su amplia distribución y su gran diversidad (Brown, 2010; Ament y Brown, 2016) les da un potencial importante como depredadores, por lo que es muy probablemente que a medida que se incrementen los estudios, emerjan más ejemplos.

CONCLUSIONES

En la anidación y eclosión de la galápaga sabanera estudiada se destacó la depredación de los neonatos por hormigas y miasis de moscas, organismos que probablemente se han visto enmascarados en los registros previos por la depredación más evidente ocasionada por la megafauna. Los presentes registros muestran que existen más actores que presionan los procesos reproductivos de esta tortuga de río, los cuales probablemente son igualmente perjudiciales para otras tortugas en la región.

AGRADECIMIENTOS

Al convenio interinstitucional "Huella Galapaga" Parex Resources-Fundacion Universitaria Unitropico, por el financiamiento del estudio. A la familia Martínez-Parales y la RNSC La Esperanza por su esfuerzo en la conservación de las sabanas inundables. A la convocatoria interna de investigación 001 de la Fundación Universitaria, por la adquisición de equipos. A los biólogos Alexander Sabogal por el apoyo fotográfico y Edgard Palacio por la confirmación en la identificación de la especie de hormiga.

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Associate Editor: Alan Giraldo.

Citation/Citar este artículo como: López-Martinez G, Rondón-Zabala J, Martínez-Parales E, Moya-Arévalo H, Rodriguez-Fandiño O. Depredacion por insectos de nidos y neonatos protegidos de Podocnemis vogli (sabanas inundables del Casanare). Acta Biol Colomb. 2020;25(3):354-358. Doi: http://dx.doi.org/10.15446/abc.v25n3.80441

CONFLICTO DE INTERESES Los autores declaran que no tienen conflicto de intereses.

Recibido: 14 de Junio de 2019; Revisado: 01 de Septiembre de 2019; Aprobado: 18 de Noviembre de 2019

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