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Introducción
En diciembre de 2019 se reportó el primer caso de infección por el nuevo coronavirus en China, presentando una rápida diseminación que lo convirtió en un problema mundial de salud pública1,2. Aunque los síntomas predominantemente asociados a esta infección son respiratorios, se documentaron cada vez más los efectos cardiovasculares del virus. Los primeros reportes evidenciaron compromiso cardiaco en el 20 a 25% de los pacientes basado en el compromiso clínico y la elevación de las troponinas3,4. Estudios posteriores con ecocardiografía evidenciaron la presencia de lesión miocárdica, aun en ausencia de compromiso respiratorio significativo5. Este compromiso puede incluir la presencia de miocarditis, cardiomiopatía de takotsubo e insuficiencia cardiaca. Se puede dar como consecuencia directa de la infección o secundario a embolia pulmonar o neumonía6-8, por lo que el ecocardiograma puede ayudar a tomar decisiones terapéuticas hasta en un tercio de los pacientes evaluados9. Existe una brecha importante en el conocimiento sobre el valor pronóstico que tiene el compromiso cardiaco en los pacientes con COVID-19.
En este estudio presentamos los hallazgos ecocardiográficos en un grupo de pacientes hospitalizados por COVID-19, su relación con la mortalidad intrahospitalaria y la mortalidad por todas las causas, un año después del alta.
Método
Se realizó un estudio observacional, de corte transversal, en el cual se incluyeron pacientes hospitalizados con diagnóstico de infección por infección por coronavirus 2 del síndrome respiratorio agudo grave (SARS-CoV-2) confirmada mediante prueba de reacción en cadena de la polimerasa, a los cuales se les solicitó una ecocardiografía durante la hospitalización. Se excluyeron los pacientes a los cuales no fue posible realizar un estudio ecocardiográfico completo por limitaciones técnicas.
El registro de las comorbilidades se realizó con base en los antecedentes de la historia clínica del ingreso hospitalario. Se consideró insuficiencia renal tener diagnóstico previo de esta en estadio 4-510 y enfermedad coronaria al antecedente de tener una revascularización quirúrgica o percutánea previa, o historia de infarto antiguo.
Se consideró un ecocardiograma normal cuando la morfología de las cavidades cardiacas, los parámetros de función sistólica y diastólica, y la presión pulmonar estaban dentro de rangos normales y el compromiso valvular no era mayor a leve.
La presencia de hipertensión pulmonar se definió como una presión sistólica de la arteria pulmonar estimada en más de 35 mmHg. La dilatación del ventrículo derecho fue definida como un diámetro basal superior a 4.1 cm y/o una relación de diámetros basales de ventrículo izquierdo/ventrículo derecho superior a 1.2. La aurícula izquierda se consideró dilatada si el índice de volumen era mayor a 34 ml/m2 sc. La disfunción ventricular derecha se definió por una fracción de acortamiento de área < 35% o un TAPSE (tricuspid annular plane systolic excursion) < 1.7 cm en ausencia del antecedente de cirugía cardiaca previa.
La fracción de eyección del ventrículo izquierdo (FEVI) se calculó utilizando el método de Simpson modificado. La función sistólica global del ventrículo derecho utilizando la medición del desplazamiento del anillo tricuspídeo y/o la fracción de acortamiento de área, y la función diastólica de acuerdo con las guías del 201611. Se clasificó para el análisis en función diastólica normal, anormal o indeterminada. La presión sistólica arterial pulmonar fue estimada utilizando la velocidad de regurgitación tricuspídea, más la presión venosa central calculada o por la medición directa realizada con catéter venoso central11.
El registro de la utilización de ventilación mecánica se realizó en relación con el requerimiento en momento del estudio ecocardiográfico y el estatus vital de los pacientes se confirmó mediante la revisión de la historia clínica, la mortalidad registrada fue la que ocurrió de manera intrahospitalaria, y un año después del alta según el registro de la seguridad social.
Las medidas ecocardiográficas se realizaron acorde a las recomendaciones de la Sociedad Americana de Ecocardiografía12.
El análisis estadístico se realizó utilizando el programa SPSS versión 23.0. Los pacientes se dividieron en dos grupos de acuerdo con su desenlace: recuperados y fallecidos.
La descripción de las variables se llevó a cabo con medidas de tendencia central y medidas de dispersión para las variables cuantitativas. Las variables cualitativas se expresaron en frecuencias y porcentajes. Las diferencias de las variables cuantitativas se evaluaron por medio de las pruebas t de Student o U de Mann-Whitney según su distribución. Las diferencias en las variables cualitativas se evaluaron mediante la prueba de chi cuadrado de Pearson. Valores de p (grado de significación) ≤ 0.05 se consideraron estadísticamente significativos.
Resultados
Durante el periodo de tiempo analizado se hospitalizaron 2,052 pacientes con diagnóstico confirmado de COVID-19, de los cuales a 376 (18%) se les solicitó un ecocardiograma, ocho pacientes fueron excluidos al no ser posible realizar un estudio completo por inadecuada ventana acústica.
La edad promedio fue de 62.9 años, el 37% fueron de sexo femenino, las comorbilidades más frecuentes fueron hipertensión arterial presente en el 45% de los pacientes y la diabetes en el 28%. El 77.4% de los pacientes tenía sobrepeso y el 32.2% tenía obesidad según el índice de masa corporal. El 91.3% de los pacientes se encontraban con ventilación mecánica al momento de realizar el estudio ecocardiográfico.
El 16% de los ecocardiogramas realizados fueron reportados como normales. La FEVI promedio fue del 56.8%, el 14.4% tenían una FEVI menor del 50%, mientras que la disfunción ventricular derecha se encontró en el 20.9%. La dilatación del ventrículo derecho estaba presente en el 18% de la población. Las demás características clínicas y ecocardiográficas se presentan en las tablas 1 y 2.
Tabla 1 Características clínicas de los pacientes hospitalizados con enfermedad por coronavirus 2019 (COVID-19)
| Características | Total n = 369 (100%) | Fallecidos n = 134 (36.3%) | Recuperados n = 235 (63.7%) | p‡ |
|---|---|---|---|---|
| Edad años | 62.9 (55.0-72.0) | 67.2 (61.0-77.0) | 62.0 (51.0-71.0) | < 0.01 |
| Sexo masculino | 232 (62.9%) | 90 (67.2%) | 142 (60.4%) | 0.24 |
| IMC | 29 ± 11.0 | 28.7 ± 8.8 | 26.7 ± 2.6 | 0.56 |
| Ventilación mecánica | 337 (91.3%) | 122 (91.0%) | 215 (91.5%) | < 0.01 |
| Comorbilidades | ||||
| HTA | 168 (45.5%) | 65 (48.5%) | 103 (43.8%) | 0.44 |
| DM | 103 (27.9%) | 39 (29.1%) | 64 (27.2%) | 0.71 |
| EC | 34 (9.2%) | 12 (9.0%) | 22 (9.4%) | 0.85 |
| IMC > 25 | 267 (72.4%) | 98 (73.1%) | 169 (71.9%) | 0.72 |
| IMC > 30 | 119 (32.2%) | 49 (36.6%) | 70 (29.8%) | 0.13 |
| Insuficiencia cardiaca | 15 (4.1%) | 4 (3.0%) | 11 (4.7%) | 0.58 |
| Enfermedad pulmonar | 53 (14.4%) | 25 (19.0%) | 28 (11.9%) | 0.18 |
| ERC | 13 (3.5%) | 2 (1.5%) | 11 (4.7%) | 0.15 |
| > 65 años | 182 (49.3%) | 85 (63.4%) | 97 (42.3%) | < 0.01 |
‡Significación estadística: p < 0.05. IMC: índice de masa corporal; HTA: hipertensión arterial; DM: diabetes mellitus; EC: enfermedad coronaria; ERC: enfermedad renal crónica.
Tabla 2 Hallazgos ecocardiográficos en pacientes hospitalizados por enfermedad por coronavirus 2019 (COVID-19)
| Total (n = 369) | Fallecidos (n = 134) | Recuperados (n = 235) | p* | |
|---|---|---|---|---|
| Ecocardiograma normal | 59 (16.0%) | 16 (11.90%) | 43 (18.30%) | 0.14 |
| FEVI % | 56.8 ± 10.1 | 56.7 ± 9.4 | 56.90 ± 10.6 | 0.89 |
| FEVI < 50% | 53 (14.4%) | 23 (17.2%) | 30 (12.8%) | 0.28 |
| Dilatación VD | 67 (18.2%) | 35 (26.1%) | 32 (13.6%) | < 0.01 |
| Dilatación AD | 70 (19.0%) | 32 (23.9%) | 38 (16.2%) | 0.07 |
| Disfunción VD | 77 (20.9%) | 32 (23.9%) | 45 (19.1%) | 2.89 |
| Dilatación AI | 107 (29.0%) | 41 (30.6%) | 66 (28.1%) | 0.63 |
| HTP | 266 (72.1%) | 106 (79.1%) | 160 (68.1%) | 0.03 |
| TAPSE cm | 2.08 ± 4.7 | 2.01 ± 4.6 | 2.12 ± 4.7 | 0.04 |
| Función diastólica normal | 181 (49.1%) | 56 (41.8%) | 125 (53.2%) | 0.04 |
| Disfunción diastólica | 102 (27.6%) | 46 (34.3%) | 56 (23.8%) | 0.04 |
| Función diastólica indeterminada | 86 (23.3%) | 32 (23.9%) | 54 (23.0%) | 0.04 |
*Significación estadística: p < 0.05. FEVI: fracción de eyección del ventrículo izquierdo; VD: ventrículo derecho; AD: aurícula derecha; AI: aurícula izquierda; HTP: hipertensión pulmonar; TAPSE: tricuspid annular plane systolic excursion; p: grado de significación.
La mortalidad hospitalaria fue del 36.3%. Los pacientes que fallecieron fueron significativamente mayores (67 vs. 62 años; p < 0.01), presentaban dilatación del ventrículo derecho (p < 0.01), hipertensión pulmonar (p = 0.03) y disfunción diastólica (p = 0.04).
En los 236 pacientes dados de alta, la mortalidad al año por todas las causas fue del 11.9%. Los pacientes que fallecieron fueron mayores (65.5 vs. 61.5 años), y tenían en un mayor porcentaje hipertensión pulmonar y disfunción ventricular derecha, aunque no se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre los grupos (Tabla 3).
Tabla 3 Hallazgos clínicos y ecocardiográficos en pacientes con enfermedad por COVID-19 y su relación con la mortalidad al año del egreso hospitalario
| Características | Total | Vivos | Fallecidos | p* |
|---|---|---|---|---|
| (n = 236) | n = 208 (88.1%) | n = 28 (11.9%) | ||
| Edad en años† | 60.7 ± 14.8 | 61.5 ± 14.9 | 65.5 ± 13.5 | 0.18 |
| Sexo masculino‡ | 143 (60.6%) | 127 (61.1%) | 16 (57.1%) | 0.69 |
| IMC† | 28.5 ± 5.9 | 27.9 ± 5.8 | 26.8 ± 6.2 | 0.03 |
| Ventilación mecánica‡ | 84 (35.6%) | 71 (34.1%) | 13 (46.0%) | 0.21 |
| Comorbilidades | ||||
| HTA‡ | 103 (43.6%) | 91 (43.8%) | 12 (42.9%) | 1.0 |
| DM‡ | 64 (27.1%) | 57 (27.4%) | 7 (25.0%) | 1.0 |
| Enfermedad coronaria‡ | 22 (9.3%) | 21 (10.1%) | 1 (3.6%) | 0.49 |
| IMC > 25‡ | 168 (71.2%) | 151 (72.6%) | 17 (60.7%) | 0.19 |
| IMC > 30‡ | 81 (34.3%) | 75 (36.1%) | 6 (21.4%) | 0.14 |
| Insuficiencia cardiaca‡ | 11 (4.7%) | 11 (5.3%) | 0 (0.0%) | 0.37 |
| Enfermedad pulmonar‡ | 29 (12.3%) | 26 (12.5%) | 3 (10.7%) | 1.0 |
| IRC‡ | 10 (4.2%) | 7 (3.4%) | 3 (10.7%) | 0.10 |
| > 65 años‡ | 100 (42.4%) | 86 (41.3%) | 14 (50.0%) | 0.41 |
| #FR† | 1.8 ± 1.4 | 1.8 ± 1.4 | 1.6 ± 1.2 | 0.58 |
| Hallazgos ecocardiográficos | ||||
| Dilatación del VD | 33 (14.0%) | 27 (12.9%) | 6 (21.4%) | 0.25 |
| TAPSE, cm† | 2.1 ± 0.47 | 2.1 ± 0.47 | 2.1 ± 0.47 | 0.35 |
| Dilatación de la AD‡ | 39 (16.5%) | 32 (15.4%) | 7 (25.0%) | 0.27 |
| FEVI† | 56.8 ± 10.6 | 60.0 ± 10.9 | 60.0 ± 7.3 | 0.13 |
| E/e † | 12.4 ± 6.2 | 11.4 ± 5.9 | 12.1 ± 8.1 | 0.4 |
| HTP‡ | 161 (68.2%) | 138 (66.3%) | 23 (82.1%) | 0.13 |
| E/e > 14‡ | 58 (24.6%) | 51 (24.50%) | 7 (25.00%) | 1.0 |
| FEVI < 50%‡ | 31 (13.1%) | 29 (13.9%) | 2 (7.1%) | 0.55 |
| Dilatación AI‡ | 65 (27.5%) | 58 (27.9%) | 7 (25.0%) | 0.83 |
| TAPSE < 18‡ | 46 (19.5%) | 39 (18.8%) | 7 (25.0%) | 0.45 |
| Ecocardio normal‡ | 43 (18.2%) | 41 (19.7%) | 2 (7.10%) | 0.12 |
| Función diastólica normal‡ | 125 (53.0%) | 112 (53.8%) | 13 (46.4%) | 0.55 |
| Puntaje † | 2.6 ± 1.7 | 3 ± 1.7 | 3 ± 1.7 | 0.06 |
*Significación estadística: p < 0.05.
†Media ± desviación estándar.
‡n (%).
IMC: índice de masa corporal; HTA: hipertensión arterial; DM: diabetes mellitus; IRC: insuficiencia renal; VD: ventrículo derecho; #FR: número de factores de riesgo identificados; TAPSE: tricuspid annular plane systolic excursion; AD: aurícula derecha; FEVI: fracción de eyección del ventrículo izquierdo; HTP: hipertensión pulmonar; AI: aurícula izquierda; p: grado de significación.
Discusión
Los resultados del presente estudio sugieren que en los pacientes con COVID grave, la edad avanzada, la dilatación del ventrículo derecho, la presencia de hipertensión pulmonar y la disfunción diastólica se relacionan con un mayor riesgo de muerte durante la hospitalización y aun al año después del alta.
En nuestro estudio encontramos una mortalidad del 36.3%, similar a lo reportado en el estudio brasileño de Pimentel et al., en el cual esta fue del 34%, pero mucho mayor que en el italiano de Silverio, en el cual fue solo del 16.1%13,14. Esto se explica por las diferencias en las características de la población, en ambos estudios se incluyeron pacientes hospitalizados, independiente de la gravedad de la enfermedad, mientras que en el presente estudio solo tenemos pacientes con compromiso grave, y más del 90% de nuestros pacientes estaban con soporte ventilatorio mecánico al momento de la realización del estudio ecocardiográfico, mientras que en el estudio PROVAR-COVID el 90% de los pacientes tenían soporte ventilatorio solo en el grupo que falleció, mientras que de los pacientes que se recuperaron solo el 26%13. Hallazgos similares son reportados por el grupo italiano, con requerimientos de soporte ventilatorio en el 66% para los pacientes fallecidos e inferior al 20% para los pacientes recuperados11. Estos mayores requerimientos de ventilación en nuestro estudio podrían estar explicados por el tipo de población de nuestro centro, ya que solo se atendían pacientes con compromiso grave.
Respecto a la relación de las comorbilidades con la mortalidad, en este estudio solo se encontró relación de la edad mayor a 65 años, este hallazgo es consistente con lo reportado en estudios previos15,16. Las enfermedades de base como la hipertensión arterial, la diabetes y el sobrepeso no se relacionaron con la mortalidad, mientras que en estudios como el de Shi et al.17 la presencia de diabetes se relacionó con un mayor riesgo de muerte y la obesidad también fue un marcador de riesgo importante en el trabajo de Gao et al.18.
En el presente estudio, solo el 16% de los ecocardiogramas se consideraron normales, lo cual muestra una alta prevalencia de compromiso cardiaco en esta población, aunque por la naturaleza del estudio no es posible establecer si las alteraciones eran preexistentes o relacionadas con la COVID-19.
La dilatación del ventrículo derecho se relacionó con aumento de la mortalidad, mientras que la disfunción ventricular derecha no; este hallazgo podría explicarse por los puntos de corte utilizados para la definición de esta última, ya que los valores absolutos de la medición del desplazamiento tricuspídeo sí tuvieron una diferencia significativa entre ambos grupos.
Nuestro estudio evidencia los mismos hallazgos que se encontraron en la revisión sistemática de Ghidini et al., quienes mostraron que la dilatación del ventrículo derecho era mucho más frecuente en los pacientes con enfermedad más grave que el deterioro de la función ventricular izquierda o derecha19. Además, ellos sugieren que existe una preservación relativa del acortamiento longitudinal, por lo cual la medición del TAPSE podría no ser el método más adecuado para evaluar la función ventricular derecha en este grupo de pacientes.
La hipertensión pulmonar se ha reportado en diferentes poblaciones de pacientes con COVID-1920,21. Esta se presenta por la confluencia de múltiples factores, alteración de la relación ventilación-perfusión, compromiso del parénquima pulmonar, incremento del tono vascular pulmonar por el proceso inflamatorio y la presencia de tromboembolia pulmonar22,23. Aunque las guías actuales recomiendan la evaluación de signos adicionales a la medición de la velocidad de regurgitación tricuspídea para definir la probabilidad de que exista hipertensión pulmonar, múltiples estudios han reportado la estimación de la presión sistólica pulmonar definida como mayor a 35 mmHg como un parámetro válido para identificar la gravedad del compromiso por COVID-1924,25 y como predictor independiente de mortalidad26.
El estudio de Pagnesi et al., asoció la presencia de hipertensión pulmonar con la mortalidad o el requerimiento de unidad de cuidados intensivos, pero no así la presencia de disfunción ventricular derecha, similar a lo encontrado en nuestro estudio27.
La FEVI es un marcador de riesgo claramente establecido para la estratificación de pacientes en cuidados intensivos en otras patologías28 y algunos estudios sugieren un comportamiento similar en los pacientes con COVID-19. Sin embargo, nuestro estudio no mostró diferencias significativas entre los pacientes que sobrevivieron y los que no, posiblemente por la baja incidencia de disfunción ventricular izquierda encontrada en nuestro estudio.
En cuanto a la asociación de la disfunción diastólica como marcador de compromiso miocárdico temprano y la mortalidad, no encontramos reportes sobre la medición de este parámetro en los estudios ecocardiográficos publicados al momento de preparar el manuscrito, pero el compromiso de la función diastólica se ha asociado a un peor pronóstico en el desenlace de múltiples patologías29,30.
En cuanto a la mortalidad después del alta hospitalaria, es del 11.9%, para una mortalidad acumulada al año del 43%. Un valor muy superior al encontrado en los pacientes post-COVID del trabajo inicial de Huang et al., en el cual a los seis meses del alta fue de solo el 1.5%31, y del trabajo del grupo de Ceccato32 1% al año. Un poco más cercana es la encontrada por el grupo español de Maestre, que fue del 7.5%33, lo cual podría estar explicado por los diferentes criterios para seleccionar a los pacientes, las diferencias de lo sistemas de salud, y la manera en la cual se realizó el seguimiento posterior.
Aportes del estudio
Durante el tiempo de la pandemia, la realización de ecocardiogramas estuvo limitada solo a los casos más graves de la enfermedad para reducir la exposición del personal de salud al riesgo de la infección. Las estrictas consideraciones para definir la indicación de la ecocardiografía contribuyen a la alta proporción de ecocardiogramas anormales en este estudio y son a la vez una fuente importante de información clínica y pronóstica.
Limitaciones
Se realizó estudio ecocardiográfico solo al 18% de los pacientes hospitalizados, por lo cual los resultados no permiten inferir lo que ocurre en todos los pacientes con infección por SARS-CoV-2, pero refleja los retos que genera la atención de esta patología y el seguimiento de las recomendaciones sobre la utilización de las imágenes diagnósticas en este grupo de pacientes.
Esta es una población críticamente enferma y altamente seleccionada, porque el hospital donde se realizó el estudio es un centro de referencia para pacientes con COVID moderada o grave. La solicitud del ecocardiograma se realizó de acuerdo con el juicio del equipo médico tratante y no como un examen de rutina, lo cual puede generar sesgos de selección.
Conclusión
Este estudio sugiere que marcadores clínicos y ecocardiográficos, como la edad mayor a 65 años, la dilatación del ventrículo derecho, la presencia de hipertensión pulmonar y la disfunción diastólica pueden ayudar a identificar pacientes con mayor riesgo de mortalidad tanto intrahospitalaria como el año posterior de seguimiento. Se deberían crear programas para la vigilancia posterior de los pacientes al alta para disminuir las complicaciones y mortalidad posterior a la COVID-19.
