INTRODUCCIÓN

El cocultivo es similar al policultivo por la combinación de especies, pero difieren en la manera como se separan dentro del ambiente acuático. En el policultivo los organismos por ser de hábitos alimenticios y de distribución espacial diferentes, maximizan la producción, donde una especie es la principal y la otra no, pero se consideran en el rendimiento ¹. En el cocultivo, dos o más especies ocupan el mismo cuerpo de agua, pero hay separación física entre ellas, por ejemplo, una especie cultivada en jaulas dentro de un estanque donde se cultiva otra especie ², y en este caso las especies son importantes en el manejo y en la producción.

En el cocultivo de Homarus gammarus en compartimientos dentro de tanques con Idotea emarginata, este último utiliza los desechos generados en el sistema ³. En el cocultivo de Clarias batrachus en jaulas dentro de estanques con Macrobrachium rosenbergii, se obtuvo mayor crecimiento y productividad ⁴. Así mismo, en el cocultivo de Oreochromis niloticus en jaulas dentro de estanques con M. rosenbergii, ambas especies muestran mayor crecimiento y rendimiento al no haber interacción física ⁵. Sin embargo, no se ha investigado el cocultivo de Cryphiops caementarius en compartimentos individuales dentro de acuarios con diferentes densidades de O. niloticus.

La tilapia O. niloticus es omnívora, pero se alimenta de microalgas que se encuentran en la columna del agua y en el substrato ⁶. Además, esta especie de tilapia es resistente y de rápido crecimiento en diferentes sistemas de manejo, pero con adecuadas densidades de siembra. La tilapia a 50 peces/m³ muestra mayor peso final y tasa de crecimiento específico que a mayores densidades ⁷ y entre 100 y 450 peces/m³ no se afecta el crecimiento y el rendimiento ^8,9,10. En O. mossambicus el incremento de 429 a 1716 peces/m³ ocasiona disminución del crecimiento por la jerarquía social que provoca que los peces pequeños no se alimenten debido a la dominancia de los más grandes ¹¹.

El camarón C. caementarius habita los ríos desde Lambayeque en Perú hasta Valparaíso en Chile ¹², pero alta densidad poblacional se encuentra en los ríos de Arequipa, Perú, donde la temperatura del agua varía entre 18.4 a 26.8°C ¹³. Esta especie de camarón tiene importancia económica y comercial, pues actualmente ingresaron 997 t al mercado de Lima, Perú ¹⁴. El cultivo del camarón no se ha establecido por la agresividad de los ejemplares machos que conduce a la interacción y al canibalismo. Sin embargo, una alternativa para mejorar el crecimiento, la supervivencia y el rendimiento productivo es mediante el uso de recipientes individuales donde el cultivo es en alta densidad (32 camarones/m²) ¹⁵. En el cultivo de crustáceos agresivos en compartimentos individuales, no hay canibalismo, el crecimiento es mayor y se mantiene alta supervivencia aun en densidades muy altas (>142 camarones/m²) como en Cherax quadricarinatus¹⁶ y H. gammarus¹⁷.

En consecuencia, de acuerdo con los avances en el cultivo del crustáceo de clima templado (C. caementarius) y del pez tropical (O. niloticus), el objetivo fue evaluar el crecimiento y supervivencia de C. caementarius en cocultivo con O. niloticus a diferentes densidades.

MATERIALES Y MÉTODOS

Organismos. Los camarones machos se colectaron del río Pativilca (10°39’53.6” S - 77°40’23.2” W) cerca del centro poblado Huayto (Lima, Perú) y para el transporte, cada camarón se introdujo en un vaso de plástico con orificios (250 mL) y fueron acondicionados dentro de recipientes con agua del mismo río (45 L) y aireación continua ¹⁵. La densidad de transporte fue de 50 camarones por recipiente. El transporte terrestre duró 5 h y no hubo mortalidad. Los camarones se aclimataron por una semana en el mismo sistema de transporte y se alimentaron con balanceado que fue formulado previamente (30% proteína cruda, 5% de grasa total, 10% de cenizas y 5% de fibra) ¹⁵. La especie de C. caementarius se reconoció con clave taxonómica ¹⁸ y el sexo del macho se verificó por la presencia de gonóporos en los coxopoditos del quinto par de periópodos ¹⁹.

Los alevines machos de O. niloticus, revertidos sexualmente, de 20 días de edad, procedieron de la Estación Pesquera Ahuashiyacu (6°30’55.83” S - 76°19’50.65” W) (Tarapoto, Perú). Los alevines se transportaron en bolsas de polietileno con 10 L de agua (25 alevines/L) y oxígeno puro a presión. Las bolsas con peces se acondicionaron dentro de baldes de plástico de 20 L. El transporte vía terrestre duró 30 h y hubo 5% de mortalidad. Los alevines se aclimataron, durante una semana, en tanques de fibra de vidrio (240 L) a 200 alevines/m³ y se alimentaron a saciedad con balanceado.

Cocultivo. El sistema de cocultivo empleado ¹⁵ consistió de nueve acuarios de vidrio (0.60 m de largo, 0.31 m de ancho, 0.35 m de alto, de 0.186 m² y 55 L), cada uno con sistema de recirculación de agua tipo air-water-lift (1.5 L/min) y con filtro biológico percolador (2.5 L) cuyo lecho filtrante fue conchuela triturada y grava, en iguales proporciones. Dentro de cada acuario se instalaron seis recipientes de plástico (19 cm de diámetro, 8 cm de altura y 284 cm²) que se dispusieron en dos grupos de tres niveles. Los recipientes tuvieron orificios (3 cm de largo por 0.5 cm de ancho) en los laterales para permitir el flujo de agua, además se adhirió un tubo (PVC de ½” Ø) que sobresalió el nivel del agua y por donde se introdujeron los gránulos de alimento (Figura 1). Los seis recipientes instalados ocuparon 15 L y el volumen de agua restante del acuario fue de 40 L. El agua potable fue aireada durante 72 h para eliminar el cloro.

Figura 1 Sistema del cocultivo de C. caementarius con O. niloticus en acuario. 

Siembra. En cada recipiente de cultivo se sembró un camarón, que equivalió a seis camarones por acuario (32 camarones/m²). Se emplearon 54 camarones (5.86±0.12 cm y 7.65±0.26 g) con los apéndices cefalotorácicos completos sin signos de laceraciones en el cuerpo y apéndices. Además, en cada acuario se sembraron 4, 8 y 12 alevines de tilapia, que equivalieron a 100, 200 y 300 alevines/m³, respectivamente. Se emplearon 72 alevines de apariencia saludable (5.65±0.03 cm y 2.61±0.08 g).

Alimento. Los camarones y las tilapias se alimentaron con el mismo balanceado que se preparó con la formulación para camarón ¹⁵ suplementado con 3% de Saccharomyces cerevisiae²⁰ y el cual tuvo 30% de proteína cruda, 8.1% de lípidos totales y 4.6% de fibra, con 2600 kcal/g. La ración diaria (08:00 y 18:00 h) para camarón fue del 6% del peso húmedo y para tilapia del 5%. El alimento para camarones se distribuyó por los tubos alimentadores de cada recipiente, y para tilapia por la superficie del agua del acuario.

Parámetros zootécnicos. Los muestreos de camarón y tilapia se realizaron cada 30 días, durante 90 días. El peso total se determinó en balanza digital (Adam AQT600, ±0.1 g). La longitud total del camarón (desde escotadura post orbital hasta el extremo posterior del telson) y de tilapia se midieron con regla graduada (±0.1 cm). Los parámetros zootécnicos se determinaron con las siguientes fórmulas:

Ganancia porcentual (%) = [(X₂ - X₁)/X₁] * 100

Tasa de crecimiento absoluto = (X₂ - X₁)/t₂ - t₁

Tasa de crecimiento específico (%/día) = [ln X₂ - lnX₁)/t₂ - t₁] * 100

Supervivencia (%) = (N_i * 100)/N_o

Rendimiento = (X₂ * D₂)/1000

donde X₁ y X₂ son la longitud o el peso húmedo, inicial y final; t₁ y t₂ son la duración en días; ln X₁ y ln X₂ son el logaritmo natural de la longitud o el peso inicial y final; N_o y N_i son el número inicial y final de organismos sembrados, respectivamente; y D₂ es la densidad final.

Calidad del agua. Los desechos sólidos acumulados en los acuarios se extrajeron semanalmente. La calidad del agua se monitoreó cada 15 días y se determinó oxígeno disuelto y temperatura del agua con oxímetro digital (Hatch LDO, ±0.01 mg/L, ±0.01°C), y la dureza total, amonio total y nitritos con test colorimétrico Nutrafin (±0.1 mg/L).

Análisis estadístico. Los datos se analizaron con la prueba de Shapiro-Wilk (p<0.05) y todos cumplieron el supuesto de distribución normal. Para conocer si existieron diferencias entre las medias de los tratamientos se realizó análisis de varianza (ANOVA) de una vía y con la prueba de comparación múltiple de Tukey se determinó cuales fueron significativamente diferentes (p<0.05). El procesamiento estadístico se realizó con el software SPSS versión 23 para Windows.

Aspectos éticos. En el procedimiento del experimento con animales vivos, se tuvo en cuenta la Ley peruana vigente (Ley 27265, Ley de Protección a los Animales Domésticos y a los Animales Silvestres Mantenidos en Cautiverio).

RESULTADOS

Cultivo de camarón. La longitud final promedio (6.46±0.17 cm; F=0.126; p=0.884) y el peso final promedio (9.37±0.69 g; F=0.172; p=0.846) del camarón de todos los tratamientos fueron significativamente similares; de igual manera, sucedió con la tasa de crecimiento específica, la tasa de crecimiento absoluto y la ganancia porcentual. Sin embargo, las mayores ganancias porcentuales en longitud se obtuvieron en el cocultivo con tilapia a 100 y 200 alevines/m³ (10.29±4.02% y 10.45±3.00%, respectivamente), y las ganancias porcentuales en peso con 200 y 300 alevines/m³ (25.41±3.02% y 23.29±9.41%, respectivamente). Similares tendencias se obtuvieron con la tasa de crecimiento específica y la tasa de crecimiento absoluto en longitud y en peso (Tabla 1). La supervivencia del camarón fue similar (92.59±8.79%; F=0.333; p=0.729) entre tratamientos, pero mayor supervivencia (94.44±9.62%) se obtuvo en aquellos cocultivados a 100 y 200 alevines/m³, y la menor supervivencia (88.89±9.62%) con 300 alevines/m³ (Tabla 1).

Las muertes de camarones se produjeron por ecdisis incompleta, porque la exuvia quedó atrapada en los periópodos o en los quelípodos. Sin embargo, algunos camarones cuya exuvia quedó atrapada en el quelípodo mayor, sobrevivieron porque realizaron autotomía de dicho quelípodo. Además, se observó que los camarones sacaban frecuentemente los quelípodos por los orificios del recipiente de cultivo con el cual intentaban capturar a las tilapias; pero, no hubo muertes de tilapias por este comportamiento del camarón. El rendimiento del camarón fue similar (0.291±0.031 kg/m²; F= 2.918; p=0.130) entre tratamientos, pero mayores rendimientos fueron obtenidos en los cocultivados con tilapia a 100 y 200 alevines/m³ (0.302±0.038 y 0.308±0.017 kg/m², respectivamente), y el menor rendimiento (0.263±0.015 kg/m²) se obtuvo en aquellos con 300 alevines/m³ (Tabla 1).

Cultivo de tilapia. El crecimiento en peso y longitud de tilapia varió inversamente proporcional con la densidad de siembra (Tabla 2). En tilapia cultivada a 100 alevines/m³, los parámetros de crecimiento en longitud fueron significativamente mayores (F=12.207; p=0.008) que aquellos a 200 y 300 alevines/m³; de igual manera sucedió solo con el peso final (12.90±1.13 g) y la tasa de crecimiento absoluto en peso (0.114±0.013 g/día). En cambio, la tasa de crecimiento específica (1.759±0.133%/día) y la ganancia porcentual (389.48±56.52%) en peso de aquellos cultivados a 100 alevines/m³, fueron similares hasta con 200 alevines/m³ (1.538±0.109%/día y 300.53±40.12%/día), pero diferentes con los de 300 alevines/m³ (Tabla 2).

La supervivencia de tilapia fue similar (86.11±14.58%; F=0.267; p=0.775) entre tratamientos, pero mayor supervivencia (91.67±14.63%) se obtuvo en 100 alevines/m³ y las menores supervivencias se obtuvieron a 200 y 300 alevines/m³ (83.33±19.09% y 83.33±14.43%, respectivamente). El mayor rendimiento de tilapia (2.213±0.302 kg/m³) se obtuvo a 300 alevines/m³, que fue significativamente mayor (F=5.661; p=0.042) al obtenido con 100 alevines/m³ (1.193±0.280 kg/m³) (Tabla 2). En el último mes, las tilapias cultivadas en alta densidad presentaron pequeñas laceraciones alrededor de la boca.

Calidad del agua. La temperatura del agua de los acuarios se mantuvo en 23.36±0.12°C en promedio. El oxígeno del agua disminuyó conforme aumentó la densidad de tilapia, siendo diferente (p<0.05) la concentración de oxígeno de 6.22±0.03 mg/L obtenida a 100 alevines/m³ con el de 5.75±0.19 mg/L a 300 alevines/m³. El amonio total fue similar (p>0.05) entre tratamientos (≤0.02±0.00 mg/L). Los nitritos aumentaron (p<0.05) con la densidad de tilapia, de 0.11±0.01 mg/L obtenido a 100 alevines/m³ hasta 0.18±0.02 mg/L a 300 alevines/m³. En cambio, la dureza total del agua fue diferente (p<0.05) entre tratamientos, siendo mayor en la densidad de 200 alevines/m³ (109.33±1.15 mg/L) y menor en 300 alevines/m³ (104.00±0.00 mg/L) (Tabla 3).

DISCUSIÓN

La temperatura del agua (23.36°C) estuvo dentro de lo registrado para el ambiente natural del camarón ¹³ pero no fue apropiada para tilapia, pues el mayor crecimiento y utilización de alimento en tilapia se logra entre 27 a 32°C ²¹ lo que debe haber contribuido con el retraso del crecimiento. La disminución de la concentración de oxígeno del agua (6.22 a 5.75 mg/L) conforme incrementó la densidad de tilapia fue significativa, pero estuvo dentro de lo informado para la especie ²⁰, así como en otros cocultivos similares con tilapia y camarón ^22,23. El amonio total (≤0.02 mg/L) similar entre tratamientos y los nitritos (≤0.18 mg/L) que aumentaron significativamente con la densidad, no fueron perjudiciales, pues estuvieron dentro de lo informado para el ambiente natural de las especies ^20,21,24. Estos resultados indican que el sistema de cultivo empleado mantuvo los niveles de productos nitrogenados del agua aceptables para las especies, a pesar del incremento de la biomasa y principalmente el de tilapia en alta densidad, que es la que ocasiona deterioro de la calidad del agua ⁹.

La longitud final promedio (6.46 cm) y el peso final promedio (9.37 g), así como los parámetros de crecimiento en longitud y peso del camarón fueron similares entre tratamientos (Tabla 1). Sin embargo, las mayores ganancias porcentuales en longitud se obtuvieron en el cocultivo con tilapia a 100 y 200 alevines/m³ (10.29% y 10.45%, respectivamente); similar tendencia se obtuvo con la tasa de crecimiento específica y la tasa de crecimiento absoluta en longitud. Estos resultados están de acuerdo con los obtenidos en la misma especie de camarón cultivada en recipientes individuales, pero de trabajos que evaluaron otros estímulos ^25,26.

Las mayores ganancias porcentuales en peso del camarón fueron obtenidas en el cocultivo con tilapia a 200 y 300 alevines/m³ (25.41% y 23.29%, respectivamente), pero menores a los obtenidos previamente en la misma especie de camarón ^15,25,27. Estos resultados fueron debido a que algunos ejemplares machos no pudieron culminar con el proceso de la ecdisis y realizaron autotomía de quelípodos para sobrevivir, con lo cual perdieron peso. La pérdida de un quelípodo en esta especie de camarón macho reduce el peso entre 12 y 22%, y la pérdida de ambos quelípodos entre el 30 y 40% ^15,28. En Pagurus middendorffii, hay supresión del crecimiento somático por la regeneración del quelípodo mayor ²⁹.

La supervivencia de los camarones machos de C. caementarius fue alta (94.44 y 88.89%) y sin diferencia entre tratamientos. En C. quadricarinatus cultivado en recipientes individuales la supervivencia fue entre 73 a 98% ¹⁶ y de 64 a 67% en Scylla paramamosain³⁰ y hasta 86% en H. gammarus³¹. En la investigación, la disminución de la supervivencia de los camarones cultivados en recipientes individuales no se debió a la presencia de tilapia ni a la densidad de esta en el sistema de cocultivo, sino al síndrome de la ecdisis incompleta que ocasionó muertes porque la exuvia quedó atrapada en los periópodos. Este síndrome sucede en C. caementarius debido a deficiencias nutricionales ^25,26, mas no al tamaño de los recipientes individuales empleados ¹⁵. En estudios previos con la especie cultivada en los mismos recipientes, se obtuvo supervivencias >61%, donde las muertes se debieron a ecdisis incompleta ^15,25. Supervivencia >90% se obtuvo en C. quadricarinatus dentro de los recipientes individuales, aunque no se informaron las causas ¹⁶. Sin embargo, no se conoce si el síndrome de muerte por muda ocurre en el ambiente natural. En la presente investigación se corrobora la eficiencia del sistema de cultivo individual para mantener alta supervivencia del camarón al evitar la interacción intraespecífica, y se demuestra por primera vez que el sistema disminuye la interacción con tilapia. Este sistema permitirá realizar cocultivo con otras especies de peces e incluso con otros crustáceos de agua dulce.

La muerte por ecdisis incompleta, así como la pérdida de quelípodos durante la ecdisis, no solo afectó la supervivencia y el crecimiento sino también el rendimiento productivo de C. caementarius (0.263 a 0.308 kg/m²), aunque estuvo dentro de lo obtenido previamente en la misma especie cultivada en los mismos recipientes (0.241 y 1.049 kg/m²) ^15,26. Es conveniente continuar con las investigaciones para evitar que los camarones en cultivo pierdan los quelípodos, toda vez que C. caementarius se comercializa entero y la pérdida de quelípodos reduce significativamente el peso del camarón ²⁸ y por tanto el rendimiento productivo, como ha sido demostrado en la investigación.

El crecimiento de O. niloticus fue afectado inversamente por el incremento de la densidad durante el periodo de cultivo, donde los parámetros de crecimiento fueron mayores cuando se cultivaron a 100 alevines/m³, a excepción de la tasa de crecimiento específica y la ganancia porcentual en peso que fueron similares hasta con 200 alevines/m³. Estos resultados están de acuerdo con lo informado en tilapia, donde mayor crecimiento en peso se obtuvo con 100 peces/m^{3 (8} y, densidades mayores de 150 alevines/m³ ocasionan competencia por alimento y espacio que afectan el crecimiento ⁹. En cambio, la disminución significativa del crecimiento de tilapia en alta densidad (300 alevines/m³) podría ser consecuencia de la interacción intraespecífica, toda vez que se conoce que en alta densidad hay cambios en el metabolismo de la tilapia por incremento de energía para contrarrestar el estrés ⁹. Además, el empleo de alimento no formulado para la especie que, aunque tuvo 30% de proteína cruda y 8.1% de lípidos totales, es probable que algunos otros nutrientes faltaron o fueron deficientes que no contribuyeron con la nutrición. En la misma especie de tilapia alimentada con una dieta con 30% de proteína, se produce mayor retención de proteínas y aminoácidos, los cuales mejoran el crecimiento ³². Así mismo, los ácidos grasos como el ácido linoleico, el eicosapentanoico y docosahexanoico, son beneficiosos para el crecimiento y el estado de salud ³³.

En el cocultivo de camarón/tilapia, es necesario emplear una dieta específica para cada especie, pues las tilapias del presente estudio consumieron solo alimento formulado para camarón, pero en baja proporción. El nivel de alimentación empleado (5%) para alevines de tilapia, que se pensó que incrementaría con el alimento que sale de los recipientes de cultivo de camarones, no fue suficiente en cantidad ni en calidad. En alevines de tilapia se emplea como ración diaria el 10% de la biomasa ³⁴. Esta deficiencia de alimento para tilapia fue más evidente en el último mes de cultivo, al observarse pequeñas laceraciones en la boca de los peces que indicaría agresividad por competencia por alimento. Este comportamiento debe haber ocasionado alguna infección que ocasionó muerte de los peces y disminución de la supervivencia (83%) en alta densidad, aunque fue similar (91%) en baja densidad. La tilapia es territorialista y el incremento de la densidad afecta el crecimiento debido a la competencia por alimento ³⁵. Es conveniente continuar con las investigaciones que permitan mejorar el manejo del cocultivo de camarones con peces en lo relacionado con la nutrición y con las condiciones ambientales requeridos por las especies, para lograr el aprovechamiento integral del cuerpo de agua sin afectar el ambiente.

El rendimiento productivo de tilapia fue significativamente mayor con el incremento de la densidad, aun cuando el crecimiento fue menor. Estos resultados podrían ser consecuencia del tamaño inicial de los peces, pues nosotros empleamos alevines de 2.61 g con el cual se logró incrementar el rendimiento desde 1.193 hasta 2.213 kg/m². El cultivo con pequeños alevines de tilapia (0.80 g) en policultivo con M. rosenbergii se logra rendimientos entre 0.162 a 0.254 kg/m^{2 (36}. En cambio, cuando se emplean grandes juveniles (29.54 g), cultivados en jaulas, se logra rendimientos de 13.9 a 28.56 kg/m³ que incrementa con la densidad ³⁷.

En la investigación, se demostró una vez más que los machos de C. caementarius soportan el cultivo en espacio físico reducido como los recipientes individuales empleados en esta y otras investigaciones ^15,25,26,27. Sin embargo, la interacción agresiva del camarón hacia la tilapia fue evidente por que los camarones intentaron capturar al pez cuando sacaron sus quelípodos por los orificios del recipiente de cultivo, pero no hubo muertes de tilapia. Estos resultados, corroboran el carácter agresivo del camarón macho ¹⁵. Además, el comportamiento agresivo del camarón evidencia que, en policultivo tradicional, ambas especies se verían afectadas por incremento del canibalismo y por interacción física, como sucede en otras especies. En el policultivo de O. niloticus con P. acanthophorus, hay competencia por espacio, alimento e incluso depredación por la tilapia durante la muda del crustáceo ³⁸. Así mismo, en el policultivo de M. rosenbergii con O. niloticus la competencia por alimento y espacio afectan la producción ⁵. Es conveniente investigar el comportamiento de las especies en cocultivo, pero a nivel de estanques seminaturales, así como la viabilidad técnica y económica, como ha sido establecido para otras combinaciones de organismos acuáticos en cocultivo en estanques ³⁹, tendiente a establecer una producción comercial.

En conclusión, el crecimiento y la supervivencia del camarón C. caementarius fue afectado por el síndrome de muerte por muda, mas no por la presencia de la densidad de tilapia en el sistema de cocultivo, pero no hubo diferencias significativas entre tratamientos. En cambio, mayor crecimiento de tilapia O. niloticus se obtuvo con 100 alevines/m³, y la supervivencia fue similar entre tratamientos; pero mayor rendimiento se logró con 300 alevines/m³. El uso de alimento balanceado específico para ambas especies es necesario para lograr mayor crecimiento. Además, se requiere de un estudio económico que permita determinar la viabilidad del cocultivo comercial camarón/tilapia, pero en estanques seminaturales.