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Ciencia y Tecnología Agropecuaria

Print version ISSN 0122-8706
On-line version ISSN 2500-5308

Cienc. Tecnol. Agropecuaria vol.20 no.1 Mosquera Jan./Apr. 2019

http://dx.doi.org/10.21930/rcta.vol20_num1_art:1250 

Sanidad vegetal y protección de cultivos

Los insectos escama (Hemiptera: Coccomorpha) de raíces de café (Coffea arabica L.) en Colombia, con registros de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) en asociación

0000-0001-8237-4978Alejandro Caballero1  , 0000-0002-4371-0040Andrea Amalia Ramos-Portilla2  , 0000-0002-8460-931XDiana Suárez-González3  , 0000-0002-6143-9821Francisco Serna4  , 0000-0001-7013-1231Zulma Nancy Gil5  , 0000-0003-2227-4232Pablo Benavides6 

1Estudiante de maestría, Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias Agropecuarias. Bogotá D.C., Colombia.

2Investigador PhD, Instituto Colombiano Agropecuario (ICA). Bogotá D. C., Colombia.

3Investigador, Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias Agrarias. Bogotá D.C., Colombia.

4Profesor asociado, Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Ciencias Agrarias. Bogotá D.C., Colombia.

5Investigador científico II-Entomología, Centro Nacional de Investigaciones de Café (Cenicafe). Manizales, Colombia.

6Líder Disciplina de Entomología, Centro Nacional de Investigaciones de Café (Cenicafe). Manizales, Colombia.

Resumen

Los insectos escama asociados a raíces son de interés económico en cultivos como el café. Aunque existen desarrollos notables en el conocimiento sobre la taxonomía alfa de tales insectos, se requiere mas información sobre su diversidad. El objetivo de este trabajo fue actualizar la lista de especies de insectos escama huéspedes en raíces de café en Colombia, así como reconocer sus hormigas trofobioticas. Se recolectaron 541 muestras en nueve departamentos de Colombia; se analizaron 4.762 especímenes de insectos escama y 450 hormigas. Los coccomorfos se prepararon en laminas para microscopia y las hormigas, en doble montaje en seco. Asimismo, se examinaron 250 muestras de escamas conservadas en siete colecciones entomológicos de Colombia. Por ultimo, se revisó la literatura relacionada con registros previos de escamas en café para el país. La presente investigación provee una lista actualizada de especies de insectos escama para el cultivo en el país, incluida su distribución geográfica y hormigas asociadas. Se actualiza la lista de insectos escama asociadas a raíces de café a 61 especies, 52 de ellas obtenidas a partir de las muestras analizadas y nueve por registros de literatura; se hacen 20 nuevos registros de asociación con café y 15 nuevos registros para Colombia. Las especies con mayor presencia en el cultivo fueron Puto barberi, Geococcus coffeae, complejo Dysmicoccus texensis, Rhizoecus colombiensis y Pseudococcus elisae. Además, se obtuvieron 32 morfoespecies de hormigas, de las cuales 30 se conocen en relaciones trofobioticas facultativas con hemípteros, y dos del género Acropyga en trofoforesia.

Palabras-clave: asociación hemíptero-hormiga; Coccoidea; insectos dañinos; Neotrópico; Ortheziidae

Introducción

El café (Rubiaceae: Coffea spp.) es uno de los productos de origen vegetal más comercializados en el mundo y genera cerca de 24 billones de dólares por los siete millones de toneladas producidas al ano (Food and Agriculture Organization of the United Nations [FAO], 2015). El café es el cultivo más importante para Colombia, con el 30 % del área sembrada total del país (903.000 ha), seguido por cana ( 19 %), palma africana (16 %), cacao (6,6 %), entre otros (Departamento Administrativo Nacional de Estadística [DANE], 2016). La importancia económica del cultivo y el interés por mejorar los rendimientos y disminuir los costos de producción derivan en investigaciones de múltiples áreas de la agronomía del café (Waller, Bigger, & Hillocks, 2007). La taxonomía de insectos es una de las áreas de investigación más activa en la caficultura, mediante la cual se busca reconocer las especies insectiles asociadas a este cultivo (Le Pelley, 1973; Waller et al., 2007).

El termino insectos escama agrupa, de manera general, los insectos que pertenecen al infraorden Coccomorpha, suborden Sternorrhyncha, orden Hemiptera (Williams & Hodgson, 2014). Son el grupo más diverso del suborden, con tamaño pequeño (< 5 mm), habito críptico y con diversos procesos reproductivos; asimismo, presentan dimorfismo sexual contrastante, reducida movilidad —principalmente en las hembras adultas— y capacidad de secretar sustancias cerosas que ofrecen protección de las condiciones ambientales y controladores naturales. Estos insectos también presentan relaciones trofobioticas con otros insectos, principalmente hormigas (Ben-Dov & Hodgson, 1997; Gavrilov & Kuznetsova, 2007; Gullan & Cranston, 2005; Gullan & Martin, 2003; Kondo & Gullan, 2010; Kondo, Ramos, & Vergara, 2008; Ramos & Serna, 2004). Se conocen cerca de 8.000 especies de insectos escama agrupadas en 47 familias (32 existentes y 15 extintas), de las cuales 187 especies se registran para café (García-Morales et al., 2016).

La riqueza general de Coccomorpha para Colombia se estima en 244 especies, agrupadas en 14 familias, incluyendo Diaspididae (78 especies), Pseudococcidae (60), Coccidae (46) y Rhizoecidae (22), entre otras (Ben-Dov, 1994; Caballero, Ramos-Portilla, Gil, & Benavides, 2018; García Morales et al., 2016; Kondo, 2001; Kondo, Rodríguez, Diaz, Dix, & Palacio, 2018); en el país, 45 de estas especies se asocian a plantas del género Coffea Linnaeus, 1753 (Balachowsky, 1959; Beardsley, 1970; Caballero et al., 2018; Gallego & Vélez, 1992; García Morales et al., 2016; Granara de Willink, 2009; Hambleton, 1946, 1976, 1977; Kondo, 2001, 2013; Kondo et al., 2008; Murillo, 1931; Posada, 1989; Ramos & Serna, 2004; Ramos- Portilla & Caballero, 2016; Williams & Granara de Willink, 1992).

Estos insectos se caracterizan por su hábito fitosuccivoro exclusivo, lo que puede generar problemas fisiológicos directos e indirectos a las plantas, como debilitamiento por extracción de fotoasimilados, transmisión de microorganismos fitopatógenos y, en casos severos, muerte de la planta (Gullan & Martin, 2003). El primer registro de insectos escama en café fue generado probablemente por Nicolas Sáenz en 1893, quien detecto a Saissetia coffeae (Walker, 1852) (Coccidae) y a Pseudococcus longispinus (Targioni Tozzetti, 1867) (Pseudococcidae), sin registro de afectación económica (Bustillo, 2008).

El primer problema fitosanitario originado por escamas en raíces de cafetales colombianos se registro en la década de los treinta, cuando la población de Puto antioquensis (Murillo, 1931) (Putoidae) se incrementó hasta el punto de generar perdidas económicas (Federación Nacional de Cafeteros, 1932). Posteriormente, en las décadas de los sesenta y setenta se registraron especies como Neochavesia caldasiae (Balachowsky, 1957) y Rhizoecus coffeae Laing, 1925 (Rhizoecidae), con danos focalizados en Antioquia y Caldas (Benavides-Gómez & Cárdenas- Murillo, 1977). Desde 2008, este grupo volvió a cobrar importancia económica con el incremento de poblaciones de cochinillas harinosas, principalmente Puto barberi (Cockerell, 1895) (Putoidae), Dysmicoccus brevipes (Cockerell, 1893) y Pseudococcus jackbeardsleyi Gimpel y Miller, 1996 (Pseudococcidae) en zonas del eje cafetero (Gil, Benavides, & Villegas, 2015; Villegas, Benavides, Zabala, & Ramos, 2009; Villegas-García & Benavides-Machado, 2011). En 2013, se registró el primer ataque severo causado por el cóccido Toumeyella coffeae Kondo, 2013, en raíces de cafetales del Norte de Santander (Gil & Benavides, 2017; Gil et al., 2015; Kondo, 2013).

Previamente a la presente investigación, para Colombia se habían registrado 32 especies de insectos escama en asociación con raíces de café: Toumeyella coffeae Kondo, 2013 (Coccidae); Mixorthezia minima Koczne Benedicty y Kozar, 2004 (Ortheziidae); Dysmicoccus brevipes, D. caribensis Granara de Willink, 2009, D. grassii (Leonardi, 1913), D. mackenziei Beardsley, 1965, D. neobrevipes Bearsdley, 1959, D. radicis (Green, 1933), D. texensis (Tinsley, 1900), D. varius Granara de Willink, 2009, Phenacoccus solani Ferris, 1918, Planococcus citri (Risso, 1813), Planococcus minor (Maskell, 1897), Pseudococcus elisae Borchsenius, 1947, Pseudococcus jackbeardsleyi Gimpel y Miller, 1996, Pseudococcus landoi (Balachowsky, 1959) (Pseudococcidae); Puto antioquensis y Puto barberi (Putoidae); Capitisetella migrans (Green, 1933), Geococcus coffeae Green, 1933, Neochavesia caldasiae, N. eversi (Beardsley, 1970), N. trinidadensis (Beardsley, 1970), Pseudorhizoecus proximus Green, 1933, Rhizoecus americanus (Hambleton, 1946), R. arabicus (Hambleton, 1976), R. coffeae, R. colombiensis Ramos y Caballero, 2016, R. compotor Williams y Granara de Willink, 1992, R. mayanus (Hambleton, 1946), R. setosus (Hambleton, 1946) y Ripersiella andensis (Hambleton, 1946) (Rhizoecidae) (Balachowsky, 1959; Benavides- Gómez & Cárdenas-Murillo, 1977; Caballero et al., 2018; Granara de Willink, 2009; Hambleton, 1946, 1977; Kondo, 2001, 2013; Kondo et al., 2008; Murillo, 1931; Ramos-Portilla & Caballero, 2016; Villegas et al., 2009; Williams & Granara de Willink, 1992).

Respecto a la asociación de trofobiosis entre insectos escama hipogeos y hormigas (Hymenoptera: Formicidae), Colombia presenta registros de C. migrans, N. trinidadensis y Ps. proximus, atendidas por Acropyga goeldii Forel, 1893; D. brevipes, atendida por Prionopelta sp. y Solenopsis geminata (Fabricius, 1804); D. neobrevipes y D. texensis, por S. geminata; G. coffeae, por Solenopsis sp. y Tranopelta sp.; N. caldasiae, por Acropyga fuhrmanni (Forel, 1914); P. barberi, por Acropyga exsanguis (Wheeler, 1909), S. geminata, Tranopelta gilva Mayr, 1886 y Wasmannia auropunctata (Roger, 1863); R. caladii y R. coffeae, por A. exsanguis, y R. setosus, por Acropyga sp. (Benavides-Gómez & Cárdenas-Murillo, 1977; Kondo et al., 2008; Villegas et al., 2009; Williams, 1998).

Es necesario mantener un inventario actualizado de las especies de insectos escama asociadas al cultivo del café y ampliar su información biológica y ecológica, aspectos en los que se destaca la trofobiosis insectos escama–hormigas. Por esta razón, el objetivo general de esta investigación fue conocer la composición taxonómica de insectos del infraorden Coccomorpha de la rizosfera del cultivo de café y sus hormigas asociadas en Colombia, de manera tal que se contribuya a la elaboración de planes de manejo integrado.

Materiales y métodos

Las muestras de insectos escaman y hormigas asociadas fueron recolectadas manualmente, entre enero de 2015 y julio de 2017, por funcionarios del Servicio de Extensión Rural de la Federación Nacional de Cafeteros de Colombia (FNC), por funcionarios del Instituto Colombiano Agropecuario (ICA) y por los autores AC, AARP, ZNG y PB, en los departamentos de Antioquia, Caldas, Casanare, Cauca, Huila, Nariño, Quindío, Risaralda y Santander.

Los predios de donde tomaron las muestras fueron elegidos de manera aleatoria a partir de la información del Sistema de Información Cafetera (SICA) del Centro Nacional de Investigaciones de Café (Cenicafe) y de predios bajo vigilancia el ICA, en plantas de dos anos de siembra o menos. Para la recolección de hormigas, se verifico su interacción con los insectos escama, bien sea porque las primeras estuvieran estimulando a las segundas para excreción de miel de roció o trasportándolas.

Además, se revisaron ejemplares de insectos escama conservados en colecciones entomológicas de varias instituciones de investigación: Museo Entomológico “Universidad Nacional Agronomía Bogotá” (UNAB) y Colección de Artrópodos del Instituto de Ciencias Naturales (ICN) (Universidad Nacional sede Bogotá); Museo Entomológico “Francisco Luis Gallego” (MEFLG) (Universidad Nacional sede Medellín); Museo de Entomología de la Universidad Nacional - Sede Palmira (UNCP) (Universidad Nacional sede Palmira); Museo Entomológico Marcial Benavides (MEMB) (Cenicafe, Caldas); Colección Entomológica Luis María Murillo (CTNI) (Agrosavia, Cundinamarca), y Colección entomologica del Centro de Investigación Palmira (MECP) (Agrosavia, Valle del Cauca). La lista se complemento con información recopilada de la literatura científica.

Los ejemplares de insectos escama recolectados y de colecciones entomológicas se conservaron en alcohol al 70 % y se prepararon en laminas para microscopia, a partir del protocolo de Sirisena, Watson, Hemachandra y Wijayagunasekara (2013), con modificaciones. Las observaciones macroscópicas se realizaron con estereomicroscopios Nikon MSZ-1 y las microscópicas con microscopio óptico Olympus CX31 y microscopio de contraste de fases Nikon Eclipse E600 y Zeiss Axio Lab A1. La toma y el análisis de fotografías se realizó con la cámara Lumenera 1-5C y el software Image Pro Insight 8.0, respectivamente. El proceso de curaduría postrecoleccion se desarrolló principalmente en el Museo Entomológico UNAB y en el Instituto Superior de Entomología Abraham Willink de la Universidad Nacional de Tucumán (Argentina). Los especímenes se conservan principalmente en la Colección Taxonómica Central del museo UNAB con ejemplares de respaldo en MEMB. La identificación del material se realizó con base en el estudio de la morfología externa de la hembra adulta. Algunas identificaciones de especímenes del género Rhizoecus Kunckel d'Herculais, 1878, se apoyaron en el reconocimiento de cámaras genitales. Se emplearon las claves taxonómicas y descripciones de Balachowsky (1959), Cox (1978), Gill (1988), Gill, Nakahara y Williams (1977), Gimpel y Miller (1996), Granara de Willink (2009), Granara de Willink & Szumik (2007), Kondo (2013), Kondo y Williams (2004), Kosztarab (1996), Kosztarab y Kozar (1988), Kozar y Konczne- Benedicty (2007), McKenzie (1967, 1967), Miller y McKenzie (1971, 1973), Ramos-Portilla y Caballero (2016), Schneider y Lapolla (2011); von Ellenrieder y Watson (2016), Williams (2004a, 2004b),. Williams y Granara de Willink (1992), Williams y Watson (1988), Williams y Kosztarab (1972).

Las hormigas se recolectaron y conservaron en alcohol al 70 %; posteriormente, se montaron en alfileres entomológicos y su identificación taxonómica se realizó mediante la observación de la morfología de obreras menores y mayores. Se emplearon estereomicroscopios Nikon MSZ-1, con oculares de 10 X, 20 X y 30 X; se usaron las diagnosis y claves taxonómicas de Fernández (2003), Jiménez, Fernández, Arias y Lozano- Zambrano (2007), LaPolla (2004), LaPolla, Brady y Shattuck (2010), LaPolla y Fisher (2014), Longino (2009), Longino y Fernández (2007), Pacheco y Mackay (2013), Sarnat, Fischer, Guenard y Economo (2015), Wild (2007) y Wilson (2003), así como la comparación de los ejemplares con especímenes curados de la Colección Taxonómica Central del Museo entomológico UNAB y recursos digitales como AntWeb1, AntWiki2 y Bolton3.

Resultados y discusión

Coccomorpha

Se analizaron 4.762 especímenes, a partir de 541 muestras recolectadas, y cerca de 250 de las colecciones entomológicas de UNAB y MEMB. Las demás colecciones entomológicas consultadas no conservan especímenes recolectados en raíces de café. A partir de todos los ejemplares estudiados, fueron identificadas 52 especies de coccomorfos en siete familias: Coccidae (4 spp.), Diaspididae (2 spp.), Margarodidae (1 sp.), Ortheziidae (4 spp.), Pseudococcidae (22 spp.), Putoidae (1 sp.), Rhizoecidae (18 spp.) (tabla 1).

Tabla 1 Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Tabla 1 (cont) Listado de especies de Coccomorpha y sus hormigas asociadas en raíces de café en Colombia (Cont.) 

Fuente: Elaboración propia

Nota: Se presenta información discriminada por taxon y fuente de obtención de los especímenes (recolección en campo, ejemplares de colecciones entomológicas y literatura). Para aquellos especímenes recolectados, se indican las especies asociadas y la distribución por departamentos. Para los ejemplares hallados en colecciones entomológicas se muestran los departamentos donde se recolectaron. Para las especies listadas a partir de literatura, se cita la bibliografía y la localización geográfica que se indica en la publicación. Abreviaciones: (Col. Ent.) colecciones entomológicas, (An) Antioquia, (B) Boyacá, (Cal) Caldas, (Cas) Casanare, (Cau) Cauca, (Cun) Cundinamarca, (Hu) Huila, (Na) Nariño, (NS) Norte de Santander, (Q) Quindío, (Ri) Risaralda, (Sa) Santander, (To) Tolima, (VC) Valle del Cauca. Autores citados: (1) Balachowsky (1957); (2) Beardsley (1970); (3) Caballero et al. (2018); (4) Gallego & Vélez (1992); (5) Granara de Willink (2009); (6) Hambleton (1946); (7) Hambleton (1976); (8) Hambleton (1977); (9) Kondo (2001); (10) Kondo (2013); (11) Kondo et al. (2008); (12) Murillo (1931); (13) Posada (1989); (14) Ramos-Portilla y Caballero (2016); (15) Villegas et al. (2009); (16) Williams y Granara de Willink (1992). Superíndices 1 = Nuevo registro para Coffea arabica y 2 = Nuevo registro para el país.

Akermes colombiensis Kondo & Williams, 2004 (Coccidae), Eurhizococcus colombianus Jakubski, 1965 (Margarodidae), Phenacoccus solani Ferris, 1918 (Pseudococcidae) y Rhizoecus variabilis Hambleton, 1978 (Rhizoecidae) se registran por primera vez para café. Akermes colombiensis esta registrado como huesped en el estrato epigeo de plantas de las familias Lauraceae, Melastomataceae y Myrtaceae (Kondo & Williams, 2004); E. colombianus es una especie hipogea y está registrada en raíces de especies vegetales de las familias Apiaceae, Lauraceae, Rosaceae y Vitaceae (Figueroa, 1946; Jakubski, 1965; Kondo & Gómez, 2008); P. solani es polifaga (Ben-Dov, 1994, 2005; Chatzidimitriou et al., 2016; Kondo et al., 2008), sin registro preciso de la estructura vegetal que coloniza; el rizoecido esta registrado en Agave sp. (Asparagaceae), Musa sp. (Musaceae) y Wedelia fructicosa Jacq. 1760 (Asteraceae) (García Morales et al., 2016; Kondo et al., 2008).

Por otra parte, Mixorthezia neotropicalis (Silvestri, 1924) (Ortheziidae), Chorizococcus caribaeus Williams & Granara de Willink, 1992, Dysmicoccus mackenziei Beardsley, 1959, D. perotensis Granara de Willink, 2009, D. quercicolus Granara de Willink, 2009, D. sylvarum Williams & Granara de Willink, 1992, Ferrisia uzinuri Kaydan & Gullan, 2012, Phenacoccus parvus Morrison, 1924, P. sisalanus Granara de Willink, 2009, Spilococcus mamillariae (Bouche, 1844), S. pressus Ferris, 1950 (Pseudococcidae), Coccidella ecuadorina Konczne Benedicty & Foldi, 2004, Rhizoecus atlanticus (Hambleton, 1946), R. spinipes (Hambleton, 1946) y R. stangei McKenzie, 1962 (Rhizoecidae) se registran por primera vez en asociación con café, y su distribución se amplía a Colombia.

Rhizoecus cacticans (Hambleton, 1946) y Rhizoecus caladii Green, 1933 estaban registradas previamente en Colombia, asociadas a otros hospedantes.

Rhizoecus cacticans está registrada en Colombia y asociada a Agave sp. (Asparagaceae) y Fragaria sp. (Rosaceae) (Posada, 1989; Williams & Granara de Willink, 1992); su registro en café corresponde a Guatemala (Williams & Granara de Willink, 1992). Rhizoecus caladii Green, 1933 está registrada en el país asociada a raíces de Andropogon sp. y Brachiaria sp. (Poaceae), y su registro para café corresponde a Surinam (Hambleton, 1976; Williams & Granara de Willink, 1992).

Por otra parte, los coccidos Coccus viridis (Green, 1889) y Saissetia coffeae (Walker, 1852), y los ortheziidos Insignorthezia insignis (Browne, 1887) y Praelongorthezia praelonga (Douglas, 1891) cuentan con registros previos en café para Colombia, pero solo en organos aéreos de la planta (Ben-Dov, 1994; Kondo, 2001; Posada, 1989). Este es el primer registro que los asocia a raíces para Colombia. De Lotto (1965) registro S. coffeae asociada a raíces de café en Kenia.

Con respecto a la familia Diaspididae, se encontraron especímenes pertenecientes a los géneros Odonaspis (Leonardi, 1897) y Hemiberlesia (Cockerell, 1897).

Los especímenes del género Odonaspis se registran asociados exclusivamente a raíces de plantas hospedantes distribuidas en diez familias (principalmente Poaceae), en las que no está incluida Rubiaceae (Aono, 2009; Ben-Dov, 1988). Este es el primer registro de asociación con Coffeae arabica, específicamente en la variedad Geisha. En contraste, Hemiberlesia es un género del cual no se tiene registro de habito hipogeo y con la información aquí consignada se amplía el conocimiento en la biología del género.

Corrección de identificaciones previas

Especímenes identificados por Caballero et al. (2018), como Dysmicoccus radicis (Green, 1933), fueron corregidos como Dysmicoccus grassii (Leonardi, 1913); por esta razón, la distribución de D. radicis se restringe a Quindío y Risaralda, mientras que la de D. grassii comprende Cauca y Norte de Santander. Asimismo, especímenes determinados como Dysmicoccus mackenziei Beardsley, 1959, por estos mismos autores, se corrigieron como D. varius, de tal manera que la distribución de D. mackenziei queda restringida al departamento de Caldas.

Relación insectos escama/hormigas

La trofobiosis entre hormigas y escamas es un fenómeno en el que la hormiga se alimenta de la excreción azucarada de la escama o de la escama en sí misma (Gullan, 1997; Ramos & Serna, 2004).

Dado el potencial alimenticio que representa una población de insectos escama para una colonia de hormigas, es entendible que desde hace millones de anos este último grupo de insectos incremente las probabilidades de supervivencia de insectos coccomorfos, trasportandolos y protegiéndolos de enemigos naturales ( Johnson et al., 2001).

Esta investigación presenta un avance importante en cuanto a registros de nuevas asociaciones entre insectos escama y hormigas, registrando 170 asociaciones para Colombia (tabla 1). En este país, Acropyga fuhrmanni (antes Rhyzomyrma fuhrmanni) se registra como la “Hormiga de Amaga”, asociada con la escama Neochavesia caldasiae (antes Eumyrmococcus sp.) (Serna, Mera-Rodríguez, Ramirez, & Gaigl, en prensa; Villegas et al., 2009). Acropyga fuhrmanni no se encontró en ninguna de las 32 morfoespecies de hormigas recolectadas en los nueve departamentos visitados. En contraste, se encontraron las hormigas A. exhanguis y A. cercana a guianensis. Considerando el volumen de muestras (541), estos resultados permiten concluir que la “Hormiga de Amaga” podría corresponder a una de estas especies y no a A. fuhrmanni. Existes además dos registros de P. proximus y R. caladii con “Acropyga parameibensis” (sic) según Williams (1998), pero esta especie es un sinónimo junior de A. exsanguis.

Contexto agronómico

La figura 1 muestra la distribución de los insectos escama asociados a raíces de café, con base en el estudio de ejemplares provenientes de recolecciones de campo, revisión de material conservado en colecciones entomológicas y revisión de literatura.

Gil et al. (2015), Villegas et al. (2009) y Villegas- García y Benavides-Machado (2011) mencionan que las especies más importantes para la caficultura colombiana, por el daño económico que generan, son D. brevipes, D. texensis / D. neobrevipes (aquí referenciadas como Dysmicoccus complejo texensis), G. coffeae, N. caldasiae, P. jackbeardsleyi y Pu. barberi. De estas especies, las que tienen mayor distribución geográfica son Pu. barberi (14 departamentos), G. coffeae (nueve departamentos), D. brevipes y D. complejo texensis (siete departamentos cada una).

Fuente: Elaboración propia

Figura 1 Mapa de distribución por departamentos con lista de insectos escama de Colombia asociados a raíces de café y porcentaje de muestras entregada por departamento. Los nombres con asterisco (*) indican que solo se tiene registro de literatura. 

Neochavesia caldasiae y Ps. jackbeardsleyi solo se presentan en tres departamentos. Geococcus coffeae es la especie con mayor frecuencia en las 541 muestras analizadas, apareciendo en el 37,9 % de las muestras; le sigue Pu. barberi (33,3 %) y D. complejo texensis (24 %). Dysmicoccus brevipes (5,9 %), N. caldasiae (2,4 %) y P. jackbeardsleyi (0,7 %) presentan una ocurrencia baja.

En contraste, se registra una ocurrencia mayor de especies no mencionada en literatura como dañinas para el cultivo, como R. colombiensis (15,2 %), P. elisae (9,6 %) y R. arabicus (8,9 %); esas tres especies, en términos de distribución, se presentan en seis, siete y cinco departamentos, respectivamente.

En ese contexto, según los datos de distribución y frecuencia de ocurrencia proporcionados en esta investigación, se puede decir que en la actualidad las especies potencialmente más importantes son Puto barberi, Geococcus coffeae, Dysmicoccus complejo texensis, Rhizoecus colombiensis y Pseudococcus elisae.

Esta afirmación es respaldada al observar la distribución altitudinal para cada especie (figura 2). Las cinco especies antes mencionadas presentan el mayor intervalo altitudinal de todo el grupo de especies encontradas, cubriendo cerca de 1.200 m de elevación. Puto barberi presenta el mayor rango de distribución (700-2.185 m), P. elisae se presenta entre los 760 a 1.900 m s. n. m., mientras que D. complejo texensis, G. coffeae y R. colombiensis se presentan entre los 1.000 y 2.200 m s. n. m. Se presentan entonces tres grupos: Puto barberi es la especie con mayor capacidad de adaptación altitudinal, lo que le permite estar en cultivos de café de clima cálido, templado y frio; P. elisae puede colonizar cultivos establecidos en clima cálido y templado, mientras que Dysmicoccus complejo texensis, G. coffeae y R. colombiensis hacen lo inverso, colonizan cultivos establecidos en clima templado y frio. Vale la pena destacar que D. caribensis, aunque no es una especie con alta recurrencia en las muestras (0,7 %), tiene un intervalo altitudinal tan amplio como P. elisae y, por lo tanto, debe ser una especie tenida en cuenta dentro de los monitoreos de insectos escama en raíces de café.

Fuente: Elaboración propia

Figura 2.  Intervalo de cota de altimetría de las especies de insectos escama asociadas a raíces de café en Colombia. 

Otro criterio ecológico que toma valor en el aspecto agronómico es el de la relación insecto escama– hormiga, dado que es la forma no antropogénica más común y efectiva para la dispersión de insectos escama (Gullan, 1997; Johnson et al., 2001).

Las cinco especies de insectos escama que aquí se proponen como foco de atención y vigilancia fitosanitaria presentan múltiples asociaciones trofobioticas: Puto barberi se asocia, al menos, con 24 especies de hormigas; Geococcus coffeae, con 23; Dysmicoccus complejo texensis, con 19; Rhizoecus colombiensis, con 16 y Pseudococcus elisae, con 12 (tabla 1, columna 2 “Hormigas asociadas”). En este aspecto, cabe resaltar que D. brevipes está asociada al menos con 13 especies de hormigas.

Conclusiones

Esta es la primera investigación enfocada exclusivamente en la diversidad de Coccomorpha asociada a raíces de café para Colombia, además de considerar su trofobiosis con hormigas. Se genera un avance en el conocimiento taxonomico de insectos escama por medio de nuevos registros geográficos y de hospedantes. La nueva información que presenta este manuscrito aumenta los registros de especies asociadas a raíces de café, de 32 a 61 especies, e incluso el registro general que se tenía de escamas asociadas a café en el país (45 especies). Es importante ampliar el muestreo a provincias biogeográficas donde la investigación es nula, como la zona norte y sur del país. Considerando la diversidad de agroecosistemas de las regiones donde no se hicieron muestreos y de las cuales no existe material conservado en colecciones entomológicas, la diversidad de especies que falta por registrar asociadas al café puede ser mayor. En ese sentido, se recomienda continuar con el proceso de recolección de muestras a lo largo del país para profundizar en el conocimiento de la diversidad de insectos escama y sus hormigas asociadas.

Se evidencio que los insectos escama asociados a raíces son un grupo poco estudiado y carecen de material físico (ejemplares curados, conservados en colecciones entomológicas), que pueda ser utilizado en estudios de morfología, taxonomía y biodiversidad. El aporte de material curado que genero este estudio apunta a contribuir a que el país cuente con evidencia física de la “megadiversidad” de fauna con la que cuenta.

Los resultados taxonómicos de este trabajo tienen un impacto a futuro en el manejo fitosanitario del cultivo. Por una parte, se definen Dysmicoccus complejo texensis, Geococcus coffeae, Pseudococcus elisae, Puto barberi y Rhizoecus colombiensis como las especies con mayor potencialidad de convertirse en plagas. Se recomienda realizar estudios en los que se establezca si son plagas y, si lo son, definir los niveles de daño y los correspondientes umbrales económicos.

En esta misma línea, desde la perspectiva del control químico, la actualización de la lista de especies asociadas a café obliga a reevaluar las opciones que existen para el manejo químico de estas especies.

Actualmente, solo existen tres moléculas aprobadas por el ICA para manejo de cochinillas harinosas (Pseudococcidae y Putoidae) en café: Tiametoxam (neonicotinoide), Lambdacialotrina (piretroide) y Chlorpyrifos (organofosforado) (Instituto Colombiano Agropecuario [ICA], 2018). Se recomienda comenzar ensayos de eficacia de insecticidas para ampliar el registro de especies blanco que incluyan una porción grupo más amplia del grupo de especies y familias que se listaron en este manuscrito.

Por otra parte, se comprueba que la ocurrencia y frecuencia de aparición de las especies de insectos escama es dinámica y cambiante, por lo que el continuo muestreo y la identificación taxonómica son necesarias para hacer viable los planes de manejo integrado de insectos escama y, además, se demuestra que dentro de la dinámica poblacional de insectos escama están involucradas muchas mas especies de las que se pensaba hace apenas 10 años.

En la presente investigación no se hallaron hormigas de las especies Acropyga fuhrmanni y A. goeldii. Teniendo en cuenta el amplio muestreo adelantado en las zonas cafeteras de Colombia, se puede considerar que la presencia de estas dos especies para el café en este país es dudosa. En cambio, las especies A. exsanguis, A. smithii y A. cercana a guianensis presentan distribución amplia en las zonas cafeteras de Colombia. Asimismo, las especies Linepithema angulatum (Emery, 1894), Brachymyrmex aphidicola Forel, 1909, B. patagonicus Mayr, 1868, B. pictus Mayr, 1887, Pheidole biconstricta Mayr, 1870 y P. radoszkowskii Mayr, 1884 son de distribución amplia en el país, con asociaciones facultativas con hemípteros (Serna et al., en prensa).

La información obtenida en la presente investigación podría ser tenida en cuenta como punto de partida para el manejo agronómico de hormigas y proporciona información base para posteriores investigaciones dirigidas a la interacción insectos escama-hormiga.

Descargos de responsabilidad

Este trabajo fue financiado por Colciencias (Programa Nacional de Ciencias Básicas, código 110165843233, contrato FP44842-004-2015), museo entomológico UNAB (Facultad Ciencias Agrarias, Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá) y la Federación Nacional de Cafeteros. Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

Agradecimientos

Los autores agradecen al personal del Servicio de Extensión Rural de la Federación Nacional de Cafeteros y del Instituto Colombiano Agropecuario por la toma de muestras; a Andrés David Meneses por la identificación de hormigas del genero Brachymyrmex; a los curadores John Alveiro Quiroz del museo entomológico Francisco Luis Gallego, a Erika Vergara del Museo Entomológico UNAB y colección entomologica Luis María Murillo CTNI; a Juan Carlos de la colección entomologica Marcial Benavides. Por último, agradecemos a la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, por la infraestructura y equipos para desarrollo de la investigación. A los revisores pares por sus aportes al manuscrito.

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Recibido: 09 de Junio de 2018; Aprobado: 29 de Noviembre de 2018

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