Introducción

Huanglongbing (HLB) es una de las enfermedades más destructivas que actualmente afectan a los cítricos en el mundo y la causa del derribamiento de millones de árboles (^{Da Graça et al., 2016}). El continente americano se encontraba libre de HLB hasta que en marzo de 2004 se detectó en Brasil y en agosto de 2005, en el estado de Florida (EE. UU.) (^{Bové, 2006}). La enfermedad está asociada a tres especies de ɑ-protobacterias: Candidatus Liberibacter asiaticus (Ca. L. asiaticus), Candidatus Liberibacter africanus (Ca. L. africanus) y Candidatus Liberibacter americanus (Ca. L. americanus) (^{Jagoueix et al., 1994}; ^{Do Carmo Teixeira et al., 2005}). Estas bacterias son endopatógenos obligados cuya presencia está restringida a los tejidos del floema en las plantas infectadas (^{Da Graça et al., 2015}; ^{Da Graça, 2008}; ^{Do Carmo Teixeira et al., 2005}). En el continente americano, la especie predominante es Ca. L. asiaticus, aunque en Brasil también se encuentra Ca. L. americanus (^{Santivañez et al., 2013}). Ambas bacterias son transmitidas por Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae), el psílido asiático de los cítricos y principal vector de HLB, que se hospeda en al menos 25 géneros de la familia Rutaceae, incluyendo todas las variedades de cítricos comerciales (^{Bové, 2006}; ^{Pérez-Artiles et al., 2017}). La enfermedad afecta severamente a naranjos dulces Citrus sinensis (L.) Osbeck, mandarinos Citrus reticulata Blanco y limoneros Citrus x limon (L.) Osbeck. En menor grado perjudica a limeros Citrus aurantifolia Swingle y pomelos Citrus x paradisi Macfad., y a los hospederos silvestres Murraya paniculata (L.) Jack y Swinglea glutinosa (Blanco) Merr., que resultan importantes debido a su presencia en áreas urbanas como plantas ornamentales (^{Centre for Agricultural Bioscience International [CABI], 2020}; ^{Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural & Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria, 2019}).

El primer registro de D. citri en Sudamérica se dio en São Paulo (Brasil) en el año de 1942; posteriormente se reportó en otros países de la región: Argentina (Entre Ríos) en 1984, Uruguay en 1991, Estados Unidos (Florida) en 1998, Cuba en 1999, México (Campeche) en 2002, Bolivia en 2004 y Paraguay en 2008 (^{CABI, 2020}; ^{European and Mediterranean Plant Protection Organization [EPPO], 2020a}; ^{Hall et al., 2013}). En Colombia, la presencia de D. citri se informó por primera vez en 2007 en los departamentos de Tolima y Valle del Cauca (^{Ebratt et al., 2011}; ^{King, 2012}; ^{Kondo et al., 2012}). Más tarde, se detectó en los departamentos de Antioquia, Atlántico, Caldas, Casanare, Cesar, Córdoba, Cundinamarca, Bolívar, Cauca, Huila, Meta, Nariño, Norte de Santander, Quindío, Risaralda, Santander y Vichada (^{Ángel et al., 2014}). Actualmente, está presente en 25 departamentos del país (^{Resolución 1668, 2019}).

En cuanto a la enfermedad de HLB, después de las detecciones en Brasil y el estado de Florida (EE. UU.), con el tiempo su presencia se registró en varios países: Cuba en 2006, República Dominicana (Santo Domingo), EE. UU. (estado de Louisiana) en 2008, México (estados de Jalisco, Nayarit y Yucatán) y Belice en 2009 (^{EPPO, 2020b}; ^{CABI/EPPO, 2017}). En Colombia se detectó por primera vez en plantas cítricas en el departamento de La Guajira en noviembre de 2015 (^{Resolución 2390, 2015}). Actualmente se han informado 333 casos positivos para HLB en 27 municipios de los departamentos de Atlántico, Magdalena, Cesar, Bolívar, La Guajira y Norte de Santander (^{Instituto Colombiano Agropecuario [ICA], 2018}).

La propagación de la enfermedad dentro del continente americano no tiene una explicación científica precisa, debido tal vez a la falta de datos, la complejidad sintomatológica de la enfermedad o la dificultad de encontrar reportes exactos y tempranos. Los casos en Brasil, posiblemente procedentes de Asia o África, tienen una alta probabilidad de ser consecuencia de la dispersión de material vegetal contaminado por el hombre (^{Do Carmo Teixeira et al., 2005}). En Florida (EE. UU.), la causa más probable fue el transporte de material infectado proveniente de Asia, África o Brasil (^{Hall et al., 2013}). En Cuba, HLB pudo haber provenido de Florida por la dispersión de D. citri infectivos o por la movilización de material vegetal (^{Beattie et al., 2008}; ^{Da Graça, 2008}). La dispersión de D. citri infectivos pudo ser activada entre los países del Caribe y Centroamérica debido a la gran cantidad de huracanes que abatieron la zona durante estos años o por la movilización de material infectado causada por el turismo internacional (^{Galindo, 2014}). En el caso de Colombia, aún no se han definido las vías de entrada de HLB.

En 2007, Colombia no tenía ningún reporte oficial del ingreso de HLB, aun cuando desde dicho año se contaba con la presencia de D. citri en material de propagación de lima ácida Tahití y en un seto de swinglea en el departamento de Tolima (^{King, 2012}). En 2010 se realizaron actividades de monitoreo y rastreo en 32 municipios de 17 departamentos; Atlántico, Cauca, Cesar, Meta y Santander no presentaron rastro de D. citri (^{ICA, 2010}). Para 2014, las actividades de monitoreo se intensificaron en 434 municipios de 26 departamentos, principalmente en las áreas productoras de cítricos en Colombia. Como resultado de las inspecciones se determinó que D. citri se encontraba presente en todas las áreas sembradas con cítricos; sin embargo, en ninguna de ellas se detectó la presencia de la enfermedad (^{ICA, 2014}). En 2015, el laboratorio de diagnóstico fitosanitario del Instituto Colombiano Agropecuario (ICA) confirmó los dos primeros casos de HLB en los municipios de Distracción y Fonseca, departamento de La Guajira (^{Resolución 2390, 2015}).

Con base en lo anterior, la dispersión de psílidos infectivos y el movimiento de material vegetal con HLB representan un serio riesgo para la citricultura en Colombia. Aunque la enfermedad no se encuentra de forma extendida, las experiencias en otros países latinoamericanos indican que debe haber una extensa y dinámica vigilancia (^{Santivañez et al., 2013}) para evitar la diseminación de HLB, que incluya acciones para un control eficiente de D. citri, entre otras medidas. En ese sentido, el objetivo de este trabajo es presentar una propuesta metodológica para analizar el riesgo potencial de HLB en Colombia mediante el uso de tecnología geoespacial, específicamente sensores remotos y sistemas de información geográfica, que permitan determinar la ubicación de hospederos vulnerables, las áreas climáticamente idóneas y el número de generaciones de D. citri que podrían formarse bajo ciertas condiciones ambientales. Los datos consolidados podrían servir como insumo para fortalecer las acciones de vigilancia y monitoreo que se realizan en el país.

La tecnología geoespacial o geotecnología ha sido una herramienta útil en la detección de áreas afectadas por HLB o por D. citri, particularmente en la generación de modelos predictivos y reconocimiento espectral a partir de imágenes satelitales (^{Richard et al., 2018}). Estudios desarrollados por ^{García-Ruiz et al. (2013)} y ^{Pourreza et al. (2015)} indicaron que el uso de estas metodologías fortalece la localización y el monitoreo de áreas de riesgo a HLB a partir de la detección rápida en proceso de exploración, y ayuda a delimitar territorialmente la enfermedad, tanto en etapas asintomáticas como sintomáticas, que pueden ocurrir de forma extensiva (región) y con periodicidad constante. Por ejemplo, ^{Sankaran et al. (2013)} reportaron que con el uso de índices espectrales se pueden clasificar árboles infectados y asintomáticos con una precisión del 87 %. Por otro lado, ^{Weng et al. (2018)} hallaron que con sensores hiperespectrales se puede tener una precisión del 90 % en las clasificaciones de árboles con HLB. En general, los sensores, las imágenes satelitales y el procesamiento en sistemas de información geográfica son herramientas que permiten reconocer y localizar áreas con problemas fitosanitarios.

Materiales y métodos

La estructura metodológica se basa en el concepto del triángulo epidemiológico para localizar áreas con riesgo potencial a HLB al determinar la correlación entre ambiente, plaga y hospedero (^{Scholthof, 2007}). Cada una de estas variables está relacionada con el potencial de introducción, establecimiento y dispersión del patosistema HLB-D. citri, para lo cual se utilizaron métodos diferentes de espacialización que se describen a continuación.

Caracterización de grados días de desarrollo mediante imágenes de satélite

Se usó el modelo de grados días de desarrollo (GDD), conocido también como unidades calor o unidades de desarrollo, según el cual la velocidad de desarrollo de los insectos es proporcional a la temperatura de su ambiente y estos requieren cierta cantidad de calor para pasar de un punto a otro en su ciclo de vida (^{Damos, 2015}; ^{Pruess, 1983}). Esta relación puede determinarse conociendo las temperaturas umbrales inferior y superior entre las cuales se desarrolla la especie, y el número de unidades de calor necesarias para completar su ciclo de vida (huevo-adulto, en caso de insectos) (^{Maiorano, 2012}).

Para generar el modelo de GDD se descargaron imágenes satelitales de temperatura de la superficie terrestre (LST, por su sigla en inglés) diarias del portal Level-1 and Atmosphere Archive & Distribution System; Distributed Active Archive Center (LAADS DAAC) de la NASA, donde está alojado el conjunto de datos MOD11A1 MODIS/Terra Land Surface Temperature/Emissivity Daily L3 Global 1km SIN Grid, V006 (^{Wan et al., 2015}). Las imágenes fueron tomadas el 31 de diciembre de 2018 y el 31 de mayo de 2019, y se descargaron las del subdataset 0, que corresponden a LST diarias. La resolución espacial de dichas imágenes es de 1 km x 1 km y se encuentran divididas geográficamente en seis rejillas que cubren casi la totalidad del territorio colombiano. Después, se realizó el escalamiento de los valores del pixel —que originalmente están en un rango de 7.500 a 65.535— mediante una calculadora ráster al multiplicar la imagen por el factor de escala, cuyo valor es 0,02. Esto dio como resultado el valor del pixel en unidades kelvin, que fueron luego convertidas a centígrados (^{Wan et al., 2015}). Tras corregir radiométricamente la nubosidad de las imágenes procesadas, se les aplicó la siguiente fórmula:

Donde Tmin: temperatura mínima; Tmax: temperatura máxima y UI: umbral inferior de temperatura (^{Arnold, 1960}; ^{Snyder, 1985}). Para D. citri se usaron los datos obtenidos por ^{Nava et al. (2007)}, quienes reportaron un umbral inferior de 10,45 °C y máximo de 35 °C, con un acumulado de grados días de 210,9 para la fase de huevo-adulto. Al final, se sumó el total de las imágenes descargadas por cada rejilla (31 imágenes para ambas fechas) y se aplicó una máscara para extraer solo valores de pixel de Colombia.

Modelo de distribución potencial

Con los sitios de presencia de D. citri y las variables bioclimáticas se obtuvo un modelo de distribución potencial mediante el software Maxent. Este programa utiliza un método de inteligencia artificial que aplica el principio de máxima entropía para calcular la distribución geográfica más probable de una especie usando como datos solo los sitios de presencia y las variables bioclimáticas asociadas a estos (^{Phillips et al., 2006}). Para ello, se empleó la información sobre presencia de D. citri en Colombia registrada en el sitio web de la Global Biodiversity Information Facility (^{GBIF, 2019}) y los reportes de ^{Ángel et al. (2014)}, ^{Moncayo-Donoso et al. (2014)}, ^{King (2012)} e ^{ICA (2010)}. En total, se obtuvieron 398 registros de presencia de D. citri, organizados por longitud y latitud y preparados en una base de datos delimitada por comas (CSV) para la incorporación al software. Como variables bioclimáticas se usaron las capas mundiales de WorldClim, que corresponden a 19 variables climáticas (tabla 1) en formato ráster y con resolución de 1 km x 1 km (^{Fick & Hijmans, 2017}; ^{Hijmans et al., 2005}).

Tabla 1 Variables bioclimáticas usadas para la generación del modelo de distribución potencial de D. citri 

Fuente: ^{Hijmans et al. (2005)}

Al momento de correr el modelo, se consideró el 80% de los datos para el entrenamiento y el 20% restante para medir la capacidad predictiva (test); además, se obtuvo una salida del modelo tipo logística con probabilidades de presencia previstas entre el rango binario (^{Phillips et al., 2006}; ^{Tang et al., 2019}). El resultado del modelo expresa el valor de la idoneidad del hábitat para D. citri como una función de las variables ambientales por medio de una prueba estadística de validación denominada área bajo la curva (AUC, por su sigla en inglés). Esta prueba indica la sensibilidad, entendida como la probabilidad de obtener un resultado de presencia cuando la especie está presente; mientras más cercana esté al valor 1, más confiable será el resultado (^{Phillips et al., 2006}). Adicionalmente, el software calcula a partir de iteraciones el porcentaje de contribución al modelo de cada una de las variables bioclimáticas usadas para su creación. Este análisis marca la similitud climática que hay entre los sitios habitados por D. citri y que representan un riesgo por la probabilidad de dispersión.

Resultados y discusión

Como se observa en la figura 1, las áreas citrícolas se siembran en todas las regiones naturales de Colombia. Según el Tercer Censo Nacional Agropecuario de 2014, Colombia tiene sembradas con cultivos de cítricos poco más de 160.000 ha, distribuidas en 885 municipios de 33 departamentos (^{DANE, 2014}). En la región Andina y Caribe se observa una mayor densidad y superficie de plantas hospedantes. Los cítricos predominantes son naranja, limón, mandarina, lima ácida Tahití y toronja.

Las detecciones previas de HLB se han descrito en seis departamentos al norte de Colombia, que concentran el 11,2 % de los cítricos comerciales del país (^{DANE, 2014}); es decir, son vulnerables a la enfermedad cerca de 11.000 ha. Sin embargo, por proximidad a las áreas con HLB, el departamento de Santander, que posee mayor superficie sembrada de cítricos comerciales (>20.000 ha), presenta una alta vulnerabilidad a HLB y a D. citri infectivos. Además, puede conectar geográficamente las áreas cuarentenarias y las áreas libres del centro y el occidente del país. Asimismo, la distribución casi total de cítricos en el país incrementa el riesgo de dispersión y establecimiento de la enfermedad o de D. citri, tanto por la movilización de material vegetal infectivo como por la dispersión activa o pasiva de psílidos infectados (^{Araque & Arévalo, 2018}; ^{Galindo, 2014}).

Fuente: Elaboración propia con base en ^{DANE (2014)}

Figura 1 Ubicación de las regiones citrícolas en ColombiaLa escala de colores señala el área plantada y las líneas rojas enmarcan las zonas donde previamente se ha informado la detección de la bacteria asociada a HLB 

Los modelos de grados días de desarrollo se realizaron para los meses de diciembre de 2018 y mayo de 2019. A pesar de existir poca oscilación térmica en el país por su cercanía a la línea ecuatorial, estos meses son los que más contraste tienen en los rangos promedio de temperatura media (^{Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales, 2017}). En ambos se identificaron los sitios con temperaturas superiores al umbral inferior de desarrollo en 24 horas, que para D. citri fue de 10,45 °C (^{Nava et al., 2007}), con la acumulación de los 31 días para las dos fechas.

En la figura 2 se observa el modelo de GDD para el mes de diciembre, el cual indica que en gran parte del país existen las condiciones climáticas favorables para el desarrollo de al menos una generación de D. citri. En la zona norte (región Caribe), donde actualmente se reporta la presencia de la enfermedad, la temperatura resultó favorable con más de 600 unidades calor, lo que representó el posible desarrollo de tres o más generaciones (ciclo de vida huevo-adulto) del psílido durante el transcurso de ese mes. En las regiones Andina y Orinoquia, las condiciones climáticas encontradas pueden favorecer al desarrollo de dos a tres generaciones, específicamente en los departamentos de Antioquia, Arauca, Casanare, Santander, Tolima y Vichada. En el mes de mayo, la temperatura favorable para D. citri solo ocurrió al norte de La Guajira y en algunas pequeñas áreas de los departamentos de Bolívar, Cesar, Magdalena y Tolima (figura 3). Sin embargo, las condiciones para el desarrollo del psílido se presentaron en la mayor parte del país, aunque las unidades calor acumuladas del mes fueron inferiores a las registradas en diciembre. Estos datos coinciden con los presentados por ^{Botero et al. (2011)}, quienes indican que entre los meses de noviembre a enero, en los departamentos de Cundinamarca, Santander y Tolima existe un mayor número de individuos en los estadios de huevos y ninfas de D. citri en C. latifolia y C. sinensis; de igual forma, para hospederos ornamentales (S. glutinosa) en Cundinamarca y Tolima hubo mayor número de individuos en las fluctuaciones poblacionales de D. citri durante estos meses.

Fuente: Elaboración propia con base en ^{Wan et al. (2015)} y ^{Nava et al. (2007)}

Figura 2 Modelo de grados días de desarrollo de D. citri para todo el territorio colombiano, diciembre de 2018La escala de colores representa la cantidad de GDD y las líneas rojas enmarcan las zonas donde previamente se ha informado la detección de la bacteria asociada a HLB 

Fuente: Elaboración propia con base en ^{Wan et al. (2015)} y ^{Nava et al. (2007)}

Figura 3 Modelo de grados días de desarrollo de D. citri para todo el territorio colombiano, mayo de 2019La escala de colores representa la cantidad de GDD y las líneas rojas enmarcan las zonas donde previamente se ha informado la detección de la bacteria asociada a HLB 

El modelo de distribución potencial de máxima entropía (Maxent) de D. citri (figura 4) se creó después de alcanzar las 5.000 iteraciones, lo que resultó en un AUC de 0,898 en los datos del modelo que, según ^{Peterson et al. (2011)} y ^{Phillips et al. (2006)}, presenta una alta predicción dado que las curvas de sensibilidad y especificidad están cercanas a 1. Las variables que más contribuyeron a la generación del modelo fueron precipitación anual (39,4 %), isotermalidad (9,5 %), estacionalidad de la precipitación (6,9 %), precipitación del trimestre más húmedo (5,8 %), rango de temperatura diurna media (5,8 %), rango anual de temperatura (5,4 %), temperatura máxima del mes más cálido (5,1 %) y temperatura mínima del mes más frío (5,1 %). La suma de estas variables explicó el 78 % del modelo y coincide con lo obtenido por ^{Narouei-Khandan et al. (2016)}, en cuyo estudio las variables de precipitación anual, temperatura mínima del mes más frío y precipitación del trimestre más húmedo definieron la distribución del psílido y la enfermedad.

Se ha reportado que la precipitación puede ser una variable climática que disminuye drásticamente las densidades de huevo y ninfas (^{Botero et al., 2011}; ^{Hall et al., 2013}); en el modelo, esta variable reduce la probabilidad de presencia de D. citri cuando la precipitación es mayor a 1.000 mm al año. La temperatura es otra variable de relevancia: el rango óptimo para el crecimiento de poblaciones de psílidos es entre 25 °C y 28 °C, y los umbrales en los que no se desarrolla son <10 °C y >33 °C (^{Liu & Tsai, 2000}). En el modelo, la probabilidad de presencia de D. citri disminuye casi a cero cuando la temperatura máxima del mes más cálido es mayor que 34 °C y la temperatura mínima del mes más frío es menor que 10 °C, datos similares a los obtenidos por ^{Wang et al. (2019)}. En cuanto a la isotermalidad, la probabilidad de presencia aumenta hasta un 60 % cuando las temperaturas están entre 26,6 °C y 32,7 °C (^{Liu & Tsai, 2000}).

En la figura 4, los sitios con valores cercanos a 1 son aquellos que presentan mayor distribución potencial a D. citri; es decir, que tienen condiciones adecuadas para el establecimiento de la enfermedad. Las áreas con índices superiores a 0,8 corresponden a la región norte, donde actualmente se reporta el HLB. Sin embargo, departamentos como Santander, Cundinamarca, Tolima, Valle del Cauca, Huila (en la región Andina), Vichada y Casanare (en la región Orinoquia) presentan una alta distribución de psílidos.

Fuente: Elaboración propia con base en ^{Hijmans et al. (2005)}, ^{Ángel et al. (2014)}, ^{Moncayo-Donoso et al. (2014)}, ^{King (2012)} e ^{ICA (2010)}

Figura 4 Modelo de distribución potencial de D. citri 

La figura 5 muestra las áreas de riesgo a HLB con base en la conjunción de las áreas con hospedantes, los grados días de desarrollo del vector y la distribución potencial para diciembre de 2018. Se puede notar que existen áreas en toda Colombia con riesgo alto y muy alto a la enfermedad de HLB. De forma extensiva y más homogénea en la región Caribe, los departamentos de Atlántico, Cesar, La Guajira y Magdalena tienen la mayor superficie con riesgo muy alto y la presencia confirmada de la enfermedad. En los departamentos de Bolívar y Norte de Santander, donde también se reporta HLB, existen áreas con riesgo muy alto. La región Andina, donde se produce cerca del 70 % de los cítricos en Colombia, presenta zonas con riesgo muy alto como los municipios de Girón, Lebrija, Rionegro y San Vicente de Chucurí (Santander), donde en conjunto se siembra el 10 % de los cítricos comerciales (^{DANE, 2014}). También existe riesgo en los departamentos de Caldas, Cauca, Cundinamarca, Huila y Valle del Cauca, en los que la comercialización de cítricos tiene relevancia económica. En el caso particular del departamento de Tolima, las áreas de riesgo a HLB coinciden con los hallazgos de ^{Araque y Arévalo (2018)}, que muestran una alta dispersión potencial de D. citri debida a la cercanía de predios y viveros citrícolas con la carretera.

A partir de la generación de mapas de riesgo a la enfermedad se puede territorializar por departamento y municipio el tipo de riesgo que se presenta en cada uno de ellos. Este insumo constituye un esbozo sobre las posibles zonas vulnerables a HLB, que puede servir de referencia para la implementación de acciones que ayuden a controlar la enfermedad.

Fuente: Elaboración propia

Figura 5 Mapa de riesgo a la dispersión de HLB en las regiones de Colombia, diciembre de 2018 

Según el presente estudio, las zonas citrícolas de Colombia presentan áreas extensas con condiciones ambientales y climáticas óptimas para el desarrollo de la enfermedad. Esto implica que las más de 160.000 ha de cítricos de Colombia presentan un riesgo a HLB en un 5,1% muy alto, 10,4 % alto, 19,1% medio, 28,7 % bajo y 36,7 % muy bajo en las condiciones ambientales de diciembre de 2018. La situación cambia en el mes de mayo de 2019, a pesar de la cercanía del país con el eje ecuatorial y la reducida oscilación de temperatura. Para dicho mes, existe solo el 0,01% de riesgo muy alto en el municipio de Uribia (La Guajira); 0,26% de riesgo alto en pequeñas áreas de los departamentos de Huila, Magdalena y Tolima; 3,9% de riesgo medio en la región Caribe y la región Andina (centro y sur); 35% de riesgo bajo y 60,4% de riesgo muy bajo en el resto del país (figura 6). Estos datos corresponden a los informes de ^{Botero et al. (2011)}, según los cuales en la mayor parte de los departamentos de Caldas, Cundinamarca, Meta y Santander, para Citrus latifolia y C. sinensis, y en el departamento de Córdoba, para S. glutinosa, se reduce la producción de huevos, ninfas y adultos a partir del segundo trimestre del año.

Fuente: Elaboración propia

Figura 6 Mapa de riesgo a la dispersión de HLB en las regiones de Colombia, mayo de 2019 

Esta diferencia en el nivel de riesgo potencial entre los meses de diciembre de 2018 y mayo de 2019 puede estar definida por la variable dinámica de grados días de desarrollo, ya que el calor acumulado por el número de días reportado en cada una de las imágenes corresponde a las temperaturas captadas por el sensor (MODIS/Terra). En el caso de las variables de hospedantes y distribución potencial, su dinamismo en la información estará proporcionada por la capacidad de actualizar datos de presencia (D. citri) y superficie sembrada con cítricos. De igual manera, debe tenerse en cuenta la resolución espacial de las variables ambientales y de los insumos satelitales usados para la generación del modelo de riesgo, así como los registros de ocurrencia de la enfermedad (^{Narouei-Khandan et al., 2016}), ya que la superficie real representada por el modelo (1km × 1km) sugiere diferencias en una escala más local, donde otros factores como variedad, edad de la planta, prácticas de manejo, entre otros, deberán considerarse si se requiere un modelo de riesgo más preciso (^{Udell et al., 2017}).

La incorporación de otro tipo de datos como densidad de cultivos y cercanía de predios citrícolas a carreteras o viveros puede mejorar el modelo de riesgo, ya que existen variables relevantes como el transporte de material infectivo y la siembra de plantas no certificadas, que, según se ha demostrado, pueden tener fuertes implicaciones en la dispersión de la enfermedad (^{Araque & Arévalo, 2018}; ^{King, 2012}). Esto concuerda con los estudios de ^{Thomas et al. (2017)} y ^{Galindo (2014)}, en los que las detecciones de D. citri y material vegetal infectivo se reportan en la cercanía a carreteras principales, que pueden ser una vía importante de introducción y propagación de la enfermedad. Las áreas de riesgo presentes en Colombia y los hospederos comerciales con mayor densidad se encuentran sobre dos principales vías (carreteras federales 45 y 55) que discurren desde el norte (donde se presenta HLB) hasta las áreas libres del centro y el occidente del país.

Conclusiones

El presente trabajo propone una alternativa para fortalecer el monitoreo y la vigilancia de HLB y Diaphorina citri mediante el uso de tecnología geoespacial para localizar áreas de riesgo potencial con base en la ubicación de plantas hospederas, grados días de desarrollo y distribución potencial. La propuesta metodológica se basa en el concepto de triángulo epidemiológico (^{Scholthof, 2007}) según la correlación entre ambiente, plaga y hospedero, y se presenta como una opción para el seguimiento de la enfermedad a escala regional. Además, es un procedimiento automatizable, brinda resultados inmediatos, tiene una dinámica espacio-temporal alta, puede desarrollarse en software libre y con imágenes satelitales gratuitas y emplea información disponible en bases de datos nacionales e internacionales.

Las áreas de contingencia (seis departamentos del norte de Colombia) donde se han detectado 333 casos positivos (^{ICA, 2018}) pueden considerarse como un foco de infección importante para el resto de las áreas citrícolas del país, ya que cerca de 11.000 ha se encuentran vulnerables a la enfermedad. Las regiones Andina y Orinoquia están libres de la enfermedad, aunque el monitoreo, la vigilancia y el control de HLB debe ser constante, ya que si la enfermedad se dispersa y se establece, podría generar daños económicos y ambientales a más de 100.000 ha de cítricos de la zona.

Las condiciones ambientales en Colombia son óptimas para la enfermedad; la ubicación geográfica del país y el tipo de paisaje generan temperaturas adecuadas para el desarrollo de un número importante de generaciones de D. citri. La distribución potencial de D. citri y HLB se extiende a la mayor parte de las zonas citrícolas de Colombia; variables bioclimáticas como precipitación anual, temperatura mínima del mes más frío y precipitación del trimestre más húmedo definen la distribución de la enfermedad.

La tecnología, en especial la geoespacial, debe ser usada en la detección de áreas en riesgo y su delimitación territorial, ya que fortalecería las acciones de monitoreo y los procesos de diagnóstico, los cuales podrían llevarse a cabo de manera regional o local y con una alta dinámica temporal. En combinación con la experiencia lograda en otros países, esta tecnología puede ayudar a que Colombia restrinja y controle una de las enfermedades más dañinas de los cítricos en la actualidad.