Caracterización epidemiológica de la linfadenitis caseosa en rebaños caprinos de la península de Paraguaná, Venezuela

Alexander Delgado Duno¹ / Julimar Zárraga² / Carmen I. Chirino-Zárraga³ / Lilia L. Carrero Portillo⁴

¹ Médico veterinario, Departamento de Sanidad Animal, Programa de Ciencias Veterinarias, Área de Ciencias del Agro y del Mar, Universidad Nacional Experimental "Francisco de Miranda", Venezuela.
alexdelg_d@hotmail.com

² Médico veterinario. Profesional en libre ejercicio.
julimar4139@gmail.com

³ Médica veterinaria, MSc. Departamento de Sanidad Animal, Programa de Ciencias Veterinarias, Área de Ciencias del Agro y del Mar, Universidad Nacional Experimental "Francisco de Miranda", Venezuela.
carchiza@hotmail.com

⁴ Licenciada. MSc. Departamento de Sanidad Animal, Programa de Ciencias Veterinarias, Área de Ciencias del Agro y del Mar, Universidad Nacional Experimental "Francisco de Miranda", Venezuela.
llcarrerop@correo.unefm.edu.ve

Recibido: 1 de abril de 2015 / Aceptado: 24 de abril de 2015

Cómo citar este artículo: Delgado Duno A, Zárraga J, Chirino-Zárraga CI, Carrero Portillo LL. Caracterización epidemiológica de la linfadenitis caseosa en rebaños caprinos de la península de Paraguaná, Venezuela. Rev Med Vet. 2015;(3l):35-45.

La linfadenitis caseosa (LC) es una enfermedad infecciosa de carácter crónico causada por Corynebacterium pseudotuberculosis; afecta a pequeños rumiantes y genera pérdidas económicas por reducción del peso, eficiencia reproductiva, producción de leche y lana, decomiso de canales y depreciación de pieles. Dada la importancia socioeconómica de la producción caprina en el estado Falcón (Venezuela), el objetivo de esta investigación fue caracterizar epidemiológicamente la enfermedad en rebaños de la península de Paraguaná. La investigación es de carácter descriptivo. La fase de campo se efectuó durante seis semanas, tiempo en que se inspeccionaron los ganglios linfáticos superficiales, de los que se obtuvieron 71 muestras de secreción purulenta en aquellos animales en los que se presumía padecían de LC, según las manifestaciones clínicas. Una vez en el laboratorio, los especímenes se analizaron bacteriológicamente; se compararon los aislamientos de C. pseudotuberculosis con la cepa de referencia ATCC 19410. Solo se detectó como factor de riesgo de la LC (p < 0,05) la procedencia de los caprinos según la unidad de producción, de las que se observaron con las mayores prevalencias en aquellas ubicadas en el municipio Falcón, entre las cuales las lesiones en los ganglios preescapulares fueron las más frecuentes (p < 0,05) entre todos los animales diagnosticados. Se identificaron cepas con resistencia a penicilina, trimetoprima-sulfametoxazol y novobiocina. Estos resultados son de importancia para la concientización de los productores, dado que esta actividad es de vital trascendencia en la región y en muchos casos se pudo constatar el desconocimiento del tema.

Palabras clave: caprinos, Corynebacterium pseudotuberculosis, linfadenitis caseosa, Paraguaná.

Caseous lymphadenitis (CL) is a chronic infectious disease caused by Corynebacterium pseudotuberculosis; it affects small ruminants and generates economic loss due to a reduction in weight, reproductive performance, milk and wool production forfeiture, and depreciation of skins. Given the socio-economic importance of goat production in the Falcón state (Venezuela), this research aimed to epidemiological^ characterize the disease in herds in the Paraguaná peninsula. The research is descriptive. Field work lasted six weeks, during which superficial lymph nodes were inspected, and 71 samples of purulent discharge were obtained from animals suspected to suffer from CL, according to their clinical manifestations. Back in the laboratory, specimens were bacteriologically analyzed; C. pseudotuberculosis isolates were compared with the reference strain ATCC 19410. The only risk factor detected for CL (p < 0.05) was the origin of goats by production units; those with the highest prevalence were located in the municipality of Falcón. Injuries in subscapular lymph nodes were the most frequent (p < 0.05) among the diagnosed animals. Penicillin, trimethoprim-sulfamethoxazole, and novobiocin-resistant strains were identified. These results are important to raise awareness among producers, given that this activity is of vital importance for the region and in many cases ignorance on the subject was evidenced.

Keywords: goats, Corynebacterium pseudotuberculosis, caseous lymphadenitis, Paraguaná.

A linfadenite caseosa (LC) é uma doença infecciosa de caráter crônico, causada por Corynebacterium pseudotuberculosis; afeta a pequenos ruminantes e gera perdas econômicas por redução do peso, eficiência reprodutiva, produção de leite e lã, confisco de canais e depreciação de peles. Devido à importância socioeconómica da produção caprina no estado Falcón (Venezuela), o objetivo desta pesquisa foi caracterizar a epidemiologia da doença em rebanhos da península de Paraguaná. A pesquisa é de caráter descritivo. A fase de campo foi realizada durante seis semanas, tempo em que se inspecionaram os gânglios linfáticos superficiais, do que se obtiveram 71 amostras de secreção purulenta em aqueles animais nos que se presumia padeciam de LC, segundo as manifestações clínicas. Já no laboratório, os espécimenes se analisaram bacteriologicamente; se compararam os isolamentos de C. pseudotuberculose com a cepa de referência ATCC 19410. Somente se detectou como fator de risco da LC (p < 0,05) a procedência dos caprinos segundo a unidade de produção, das que se observaram com as maiores prevalências naquelas situadas no município Falcón, entre as quais as lesões nos gânglios pré-escapulares foram as mais frequentes (p < 0,05) entre todos os animais diagnosticados. Identificaram-se cepas com resistência a penicilina, trimetoprima-sulfametoxazol e novobiocina. Estes resultados são importantes para a conscientização dos produtores, sendo que esta atividade tem uma vital transcendência na região e em muitos casos pôde-se constatar o desconhecimento do tema.

Palavras chave: caprinos, Corynebacterium pseudotuberculosis, linfadenite caseosa, Paraguaná.

La linfadenitis caseosa (LC) o seudotuberculosis es una patología crónica caracterizada por enflaquecimiento y emaciación progresiva, inapetencia y muerte ocasional por intoxicación y desgaste del animal causada por Corynebacterium pseudotuberculosis (1-7). Afecta a diversas especies domésticas, genera pérdidas en la ganadería de pequeños rumiantes por la depreciación de la lana en ovinos (Ovis aries), disminución de la producción de leche, trastornos reproductivos, nacimientos prematuros, decomisos de canales y, rara vez, por muerte del animal (8,9). La incidencia aumenta paulatinamente con la edad, y es la forma clínica más prevalente en adultos, ya que alcanza hasta el 40 % de los animales del rebaño infectado (10). La enfermedad se desarrolla con la formación de abscesos en el sistema linfático subcutáneo (6). Como la bacteria es de vida intracelular facultativa de los macrófagos y es capaz de inducir reacciones de hipersensibilidad granulomatosas (4,11,12), eventualmente puede diseminarse hasta órganos profundos, lo que ocasiona el mismo tipo de lesiones (2,6,13).

Los primeros reportes de LC en Venezuela datan de 1962 (14). La escasa información sobre esta afección en el país ha motivado la realización de esta investigación con miras en la caracterización epidemiológica; se tienen en cuenta las particulares condiciones de confinamiento geográfico de la península de Paraguaná y el hecho de que en esta región la ganadería caprina se manifiesta en pequeños productores y grupos familiares, lo cual muestra que es de vital importancia económica para las comunidades rurales.

La península de Paraguaná comprende aproximadamente 2538 km² y agrupa los municipios Falcón, Los Taques y Carirubana (15). Está ubicada en la región más septentrional de Venezuela. Posee un relieve en su mayor extensión bajo y plano con alturas inferiores a los 150 msnm, con intensa meteorización física del suelo por los vientos, clima seco árido y semiárido, precipitaciones anuales entre los 300-600 mm³, escasos recursos hídricos naturales y quebradas de régimen esporádico, vegetación de monte espinoso tropical y monte muy seco tropical (16).

En la península de Paraguaná se registran 2460 unidades de producción agropecuarias (UP). Se estima que la población caprina cuenta con 160.648 individuos (17), mientras que la muestra considerada en esta investigación estuvo constituida por 3520 animales distribuidos entre 11 fincas, ubicadas en los diferentes municipios del área de estudio. La selección de estas fue de manera aleatoria simple, siempre y cuando se contara con la anuencia y disposición de los propietarios (tabla 1).

Fue desarrollada durante seis semanas aplicando el muestreo aleatorio simple e involucrando tantas UP fuera posible. Los caprinos fueron evaluados con exámenes clínicos mediante inspección y palpación sistémica de los ganglios linfáticos con el fin de identificar afecciones; de manera simultánea, se aplicaron encuestas de recolección de datos de los rebaños. A aquellos animales en los cuales se sospechaba de la enfermedad se les realizó la toma de muestra de secreción purulenta según el protocolo descrito previamente (18).

Las muestras de secreciones fueron procesadas según la metodología previa (18), excepto la realización de las tinciones de Ziehl-Neelsen y la inoculación en caldo tetra-tionato. Todos los medios de cultivo fueron preparados según las indicaciones del fabricante (HIMEDIA, Hi-Media Laboratories, Mumbay, India). Las pruebas bioquímicas se interpretaron según las especificaciones de MacFaddin (19) y Koneman y colaboradores (20), y se compararon con los estándares inoculados en cada ensayo para la cepa de referencia de C. pseudotuberculosis ATCC 19410 y las características descritas por varias fuentes documentales (6,18-26). Para determinar la susceptibilidad a antimicrobianos se seleccionaron al azar cuatro aislamientos de C. pseudotuberculosis de cada municipio para un total de 12 cepas, a las cuales se les aplicó el método de difusión en disco, evaluando los antibióticos tetraciclina (Te), penicilina (P) (HIMEDIA, HiMedia Laboratories, Mumbay, India), cefadroxilo (Cef), eritromicina (Er), ciprofloxacina (Cip), amoxicilina (Amo), novobio-cina (Nov) y trimetropim-sulfametoxazol (SXT) (BBL, Becton-Dickinson, Sparks, MD).

Se realizaron estimaciones estadísticas descriptivas de los datos recolectados durante la fase de campo y de laboratorio, y se distribuyeron los casos diagnosticados de acuerdo con la procedencia geográfica, la ubicación anatómica de los abscesos, el patrón racial, el sexo y los rangos de edad de los animales afectados. Se aplicó el cálculo de ji cuadrado de Pearson para estimar si los porcentajes de LC determinados para cada factor de riesgo considerado (UP, ubicación anatómica de la lesión, grupo etario y patrón racial) presentaban diferencias estadísticamente significativas respecto a su distribución, mientras que para detectar aquellas granjas cuya prevalencia se dispersaba de manera significativa de las proporciones esperadas se aplicó la prueba de Irwin-Fisher. En todas las estimaciones se consideró la tasa de error tipo I (a = 0,05) (27,28), para lo cual se usó el software InfoStat Profesional 2.0 (29).

Durante la fase de campo se detectaron 71 animales con abscesos en ganglios linfáticos superficiales, de los cuales 45 (63,38 %) correspondieron a LC. Estos individuos representan el 1,28 % (tabla 1), de manera tal que la media para cada UP es de 5 a 6 animales con LC.

Las prevalencias para cada UP no se distribuyen de manera homogénea al compararse entre sí según el cálculo de ji cuadrado (p < 0,05); de aquí se destacan estadísticamente (p < 0,05) las UP 6, 7, 8 y 11 con los mayores porcentajes, y la UP 10 con la menor proporción de casos, según la prueba de Irwin-Fisher. No fue posible estimar la prevalencia de LC por municipios, ya que los tamaños muestrales no fueron proporcionales a las poblaciones caprinas en estos.

En el caso particular de la edad, al estratificar a los 45 individuos con LC, pudo constatarse que la proporción de casos tiende a incrementarse conforme al tiempo de vida. En esta medida, la contribución relativa de cada grupo es de 0 % (0-6 meses), 13 % (7-12 meses), 33 % (13-24 meses), 18 % (25-36 meses) y 36 % (> 36 meses); sin embargo, estas proporciones no presentan diferencias estadísticamente significativas al aplicar la prueba de ji cuadrado (p > 0,05).

Respecto al sexo, se pudo evidenciar que la totalidad de los casos de LC correspondieron a hembras, aun cuando en el estudio se incluyeron cuatro machos con abscesos superficiales. De acuerdo con el patrón racial, se detectaron 20 ejemplares criollos (45 %), 19 mestizos canario (42 %) y 6 mestizos nubian (13 %) con LC; se identificaron diferencias significativas entre estas proporciones al aplicar la prueba de ji cuadrado (p < 0,05), la cual se desvió particularmente por la baja proporción registrada para los últimos.

La tabla 2 presenta la distribución de casos de LC de acuerdo con la región anatómica afectada; con esta se notó significativamente (p < 0,05) la proporción de casos que involucran al ganglio preescapular y al prefemoral, con el mayor y menor valor, respectivamente.

En los 12 aislamientos a los cuales se les estudió el patrón de susceptibilidad a antimicrobianos, se observó de manera general y homogénea sensibilidad a Te, Cip, Amo y Er; susceptibilidad intermedia a Cef; mientras que para el resto de los agentes ensayados (Nov, P y SXT) se registró resistencia.

El aislamiento de C. pseudotuberculosis establece la presencia de la enfermedad en la región estudiada, a pesar de su posición geográfica particular dentro del territorio venezolano. La detección de esta bacteria en el 63,38 % de los caprinos que manifestaron lesiones en ganglios linfáticos superficiales posiciona una vez más a este germen como el principal agente etiológico de este tipo de afecciones, lo cual concuerda con el registro previo de 67,69 % (18). Sin embargo, en otros trabajos se encuentran proporciones menores de 36 (30) y 37,93 % (31). Vale destacar que las investigaciones referidas también fueron desarrolladas mediante diagnósticos microbiológicos en otras zonas del estado Falcón, con condiciones agroclimáticas y manejo de rebaños semejantes.

La detección de LC en el 1,28 % de los individuos reafirma la presencia de la enfermedad, así como su extensa distribución al encontrarse en 10 de las 11 UP, lo cual coincide con informes previos (14,18,30-33). Las prevalencias más elevadas se registraron en las granjas del municipio Falcón, lo que puede atribuirse al confinamiento geográfico y la poca accesibilidad, hechos que dificultan la asistencia técnica y veterinaria según afirmaciones de los productores agropecuarios y registros oficiales, pues cerca del 89 % de las fincas (1660 UP) no gozan de este servicio (17). Este problema trae como consecuencia los altos porcentajes detectados en las UP, tal y como se ha descrito para rebaños ovinos (34). Este factor de riesgo, al conjugarse con el escaso conocimiento para el correcto manejo de la enfermedad por parte del personal encargado, crearía las condiciones en las cuales las medidas necesarias para evitar la permanencia del microorganismo en el ambiente y la proliferación de LC son mínimas (35).

Por otra parte, la cría extensiva podría constituir también un elemento condicionante de la aparición de la LC (7), sobre todo por el alto grado de exposición a la vegetación espinosa característica de la zona de estudio durante el pastoreo. Esto lleva a laceraciones en los animales principalmente en la región corporal anterior (4,7,35,36), y se recuerda, además, que C. pseudotuberculosis sobrevive durante meses en el medio ambiente (37). Adicional a esto, con la cría extensiva o semiintensiva disminuye el contacto visual entre el criador y los animales, por lo que los casos de LC pasarían inadvertidos y aquellos con afección de ganglios superficiales podrían drenarse espontáneamente, lo que contribuye a la permanencia de la bacteria en los hábitats de los rebaños (34). Sin embargo, otros autores afirman que el manejo extensivo de los rebaños disminuye las probabilidades de transmisión por contacto directo de la LC, en especial por la alta radiación solar (32) y el clima semiárido falconiano, lo cual mermaría la supervivencia de la bacteria en el medio ambiente y fómi-tes. De esta manera se explicarían las prevalencias detectadas en rebaños caprinos en el municipio Miranda del estado Falcón (1,69 %) (33), que resultan equiparables a las registradas en esta investigación (1,28 %), pero menores al compararse con los registros de otras investigaciones (38,39).

Además de los factores de riesgo descritos anteriormente, la estabulación con poco espacio de sustentación o hacinamiento también podría favorecer la permanencia y propagación de la LC en caprinos (7,10,40), así como también se ha descrito en ovinos (34,35). La suma de todos estos elementos fue anecdóticamente detectada en la UP 6, lo que podría explicar el alto porcentaje de casos registrados en esta.

La no detección de asociación estadísticamente significativa (p > 0,05) entre la edad y la LC obtenida en esta investigación es coincidente con trabajos previos (31,41). Sin embargo, otros autores registran hallazgos diferentes (1,18,30,42,43). De esta forma, conforme envejecen los individuos, aumenta la prevalencia de la enfermedad (1,44), dado que los animales a corta edad gozan de mayor inmunidad por los anticuerpos calostrales (40,45,46), porque su capacidad de respuesta Th1 contra patógenos intracelulares es mejor (47) y, finalmente, porque a mayor edad hay mayor probabilidad de exposición, contagio y aparición de la enfermedad (1,41). La disyuntiva respecto a los resultados de esta investigación podría atribuirse a la intervención de variables que pueden determinarse con estudios retrospectivos de los registros de manejo de estos rebaños, como el historial de variaciones en condiciones medioambientales, hábitos de pastoreo y alimentación, manejo sanitario, antecedentes previos de LC, entre otros.

El hallazgo exclusivo de LC en hembras en este trabajo no está asociado a factores de riesgo propios del sexo y en esta ocasión se debe a la característica estructuración poblacional de los rebaños de la zona de estudio, con una proporción aproximada de un macho por 25 hembras (33), dado que los primeros son vendidos aun siendo cabritos para la comercialización de su carne. Esto determinó en buena medida el muestreo poblacional. Además, los pocos machos evaluados fueron de corta edad y probablemente aún gozaban de inmunidad (40,45,46,47). Resultados similares han sido registrados en otras publicaciones (1,18,30,31,41,42), con lo cual se evidencia significancia estadística en estudios seroepidemiológicos (43).

Sin embargo, es conveniente considerar que las hormonas sexuales podrían estar influenciando en la frecuencia de aparición de LC en las hembras, dada su influencia en la respuesta humoral (48-51), a pesar de que ya se han descrito diferencias entre géneros respecto a la respuesta celular inespecífica en caprinos con LC, mas no así en referencia a las concentraciones totales de IgG e IgM (52). No obstante, Othman y colaboradores (53) evidencian los efectos de la inoculación experimental de C. pseudotuberculosis sobre los niveles hormonales en cabras boer; aquí es significativo el incremento en las concentraciones de estrógeno, mientras que en modelos experimentales murinos también se detectan aumentos en esta hormona (54).

El bajo porcentaje hallado en los ejemplares nubian resultó estadísticamente significativo (p < 0,05); sin embargo, en otros trabajos no ha sido posible detectar tal asociación, y por el contrario se han encontrado concentraciones elevadas de LC (18,30,31), aun en estudios serológicos (55). Estas discrepancias probablemente corresponden más a variables como el manejo y comportamiento del rebaño. Algunos investigadores apuntan al hecho de que la raza puede influenciar la aparición de la enfermedad (7,56,57), mientras que otros descartan esta posibilidad (58); por tanto, es conveniente realizar más estudios para aclarar esta situación.

El frecuente hallazgo de LC en ganglios preescapulares es coincidente con investigaciones previas (18,31,33), a pesar de que las afecciones en la región anatómica anterior han sido previamente descritas (30,36,44,59), incluso en investigaciones en ovinos de Paraguaná (60,61). Es probable que este patrón sea consecuencia de abrasiones dérmicas realizadas durante el pastoreo (1,4,7,36), así como por contacto con fómites contaminados con secreciones purulentas de LC e ingestión del microorganismo y entrada a través de la mucosa oral (40). Estas aseveraciones también contribuirían a la interpretación de la baja incidencia en órganos profundos y otras regiones anatómicas reportada por otros autores (62,63). De esta manera, se descarta la posibilidad de que el patrón de afección anatómico depende de características inherentes a la virulencia de la cepa de C. pseudotuberculosis, dado que se ha demostrado ampliamente su baja variabilidad (25,64-72).

En los 12 aislamientos a los cuales se les estudió el patrón de susceptibilidad a antimicrobianos, se observó de manera general y homogénea sensibilidad a Te, Cip, Amo y Er; susceptibilidad intermedia a Cef; mientras que para el resto de los agentes ensayados (Nov, P y SXT) se registró resistencia. Patrones de sensibilidad semejantes han sido registrados por otros investigadores (6,18,21,30,69,73-76). Sin embargo, las resistencias detectadas para P y SXT difieren de los estudios de Muckle y Gyles (21), Judson y Songer (73), Connor y colaboradores (67,69), Olson y colaboradores (74) y Belchior y colaboradores (6), aun para aislamientos en el estado Falcón (18,75,76). Ya que P es el antibiótico de preferencia para el tratamiento de la LC (10,77), el hallazgo refleja el uso indiscriminado y empírico de los antimicrobianos, muy común en las granjas venezolanas (75,76).

Se confirma la etiología de C. pseudotuberculosis como el principal agente causal de lesiones en ganglios linfáticos superficiales en caprinos. Dentro de esta, la LC es una enfermedad ampliamente distribuida en los rebaños del estado Falcón, la cual se diagnostica en este caso en particular en unidades de producción en la península de Paraguaná.

Entre los factores de interés epidemiológico estudiados, solo fue posible determinar significancia estadística entre la presencia de la enfermedad y la aparición de lesiones en algunas regiones anatómicas (ganglio preescapular), así como la baja frecuencia de casos en ejemplares mestizos nubian; sin embargo, es prudente realizar otros estudios que amplíen el espacio muestral e incluyan mayor diversidad racial. Los elementos de riesgo que cobraron mayor preponderancia para la aparición de la LC están relacionados con las características de las UP y el manejo de los animales, sobre todo en materia de accesibilidad geográfica y de los servicios de asistencia técnica veterinaria, así como el escaso conocimiento para el correcto manejo de los animales enfermos y los fómites contaminados. De esta manera, se hace tangible el porcentaje de casos registrados en las granjas del municipio Falcón, lugar de particular confinamiento en donde se acentuaron los rasgos descritos.

Finalmente, se detectó susceptibilidad generalizada a diversos antibióticos, pero llamó particularmente la atención la resistencia a la penicilina, aunque esta sea tradicionalmente de primera elección para el tratamiento de LC. Este hecho lleva a alertar a los médicos veterinarios en ejercicio en el área de estudio para tener esta información en consideración al momento del diseño de sus prescripciones de fármacos.

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