INTRODUCCIÓN
Una neoplasia significa neoformación o nuevo crecimiento, y se define como "una proliferación excesiva, incontrolada, autónoma e irreversible de las células. Con características morfológicas y funcionales que se alejan de sus precursoras" (1). La palabra cáncer es usada para referirse a todos los tumores malignos (2), los cuales pueden infiltrar las estructuras anatómicas adyacentes, y las destruyen (3). Ciertas razas de perros, como labrador, poodle y chihuahueños, tienen un riesgo extraordinariamente elevado de desarrollar tumores malignos (1). Las hormonas también desempeñan un papel importante, ya que existen células que son hormonodependientes para su desarrollo. Cuando existe un desbalance hormonal, ocurre una estimulación excesiva en algunos órganos, lo que podría explicar el desarrollo de neoplasias (4).
Los padecimientos causados por neoplasias malignas se encuentran entre las causas más importantes de muerte en caninos domésticos de Estados Unidos. Su importancia ha llegado a tal grado que existen registros tumorales como el California Animal Neoplasm Registry, en el que se incluye la etiología, la patogenia, el tratamiento, el pronóstico y la epidemiología (5). Cuando una lesión ha sido identificada como neoplasia, procede la clasificación utilizando un sistema binominal. En este sistema las neoplasias son catalogadas según el comportamiento (benigno o maligno) y el tejido de origen (mesenquimal o epitelial) (6). Aunque el estudio y tratamiento del cáncer en los animales no cuenta con los recursos que sí tiene el del cáncer en humanos (1), la oncología veterinaria es una especialidad muy joven y de rápido crecimiento, que ofrece soluciones practicables que mejoran el tratamiento y la calidad de vida de los pacientes. En muchos casos se practica directamente la eutanasia cuando existe un diagnóstico presuntivo de cáncer, sin que se implemente una terapia, a sabiendas de que muchos pacientes son tratados satisfactoriamente con un diagnóstico temprano y correcto (7).
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
El presente estudio se realizó en el Departamento de Patología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Autónoma de Tamaulipas, en conjunto con un laboratorio particular en Ciudad Victoria, Tamaulipas (México).
Muestreo y análisis
Se realizó un estudio retrospectivo de 2013 y un estudio prospectivo de enero a agosto de 2014, en el que se recibieron un total de 250 muestras de lesiones de apariencia tumoral, procedentes de clínicas u hospitales de pequeñas especies en Ciudad Victoria, las cuales fueron analizadas por histopatología y citopatología.
Las muestras analizadas fueron complementadas con encuestas y formularios basados en el protocolo de análisis y recepción de muestras del Laboratorio de Diagnóstico Veterinario de la Universidad Autónoma de Tamaulipas, con el fin de obtener una base de datos que complementara la presente investigación, junto con el envío de tejidos y laminillas para su estudio histopatológico o citopatológico, para evaluar variables como edad, raza y sexo de los pacientes y crear una base de datos en Excel (Microsoft Office 2010). Las edades de los pacientes se clasificaron en 4 grupos para el análisis estadístico: de 3 años o menos, de 4 a 7 años, de 8 a 11 años y de 12 años o más, con la finalidad de hacer el análisis estadístico basados en la investigación de Fajardo y colaboradores (8), quienes realizaron agrupación de edades.
Las razas de los pacientes a las que pertenecieron las muestras de apariencia tumoral se agruparon tomando como referencia los 7 grupos que utiliza el American Kennel Club (9) (perros deportivos, no deportivos, de trabajo, de juguete, terrier y de pastoreo). Se agregó el grupo de perros mestizos (raza indefinida) para facilitar el análisis estadístico. Los valores observados del diagnóstico y comportamiento de los tumores más frecuentes son representados mediante estadística descriptiva a través de tablas de frecuencia. La asociación estadística de estos dos valores con la edad, sexo y raza se estableció por medio de la prueba exacta de Fisher, con un nivel de significancia de p < 0,05, utilizando el software estadístico R v3.1.1.
RESULTADOS
Los resultados están basados en el total de 250 muestras que se analizaron por presentar de manera macroscópica lesiones de apariencia tumoral, las cuales se estudiaron por citopatología e histopatología. De estas el 42 % (105 muestras) correspondió a biopsias escisionales y no escisionales (tejidos para estudio de histopatología), y el 58 % (145), a frotis realizados por punción o aspiración con aguja fina, improntas y raspados (para citopatología). El 85 % de las 250 muestras (213) correspondió a procesos neoplásicos, y el 15 % restante (37 muestras), a tumoraciones no neoplásicas, en las que se destacaron procesos inflamatorios neutrofílicos, con el 3,6 % (9 casos), seguido de inflamación piogranulomatosa, con 2 % (5 casos), quistes dérmicos e infecciones piógenas, con el 1,2 % cada uno (3 casos) (figura 1).
Las neoplasias (85 % de 250 muestras) se clasificaron por su origen histogénico en epiteliales y mesenquimales, de acuerdo con la clasificación propuesta por Meuten (6). De estas el 37 % pertenece a un origen epitelial, y el 48 %, a un origen mesenquimal (figura 2). En la clasificación por comportamiento -benigno o maligno, basados en los criterios de Briones y Escárate (1)-, se seleccionaron las 250 muestras de tumores en las cuales las neoplasias malignas se desarrollaron con mayor frecuencia, con un total de 114 (45 %), seguido por las neoplasias benignas, con el 40 %. El 15 % restante representa las muestras no neoplásicas; por lo tanto, no fueron consideradas para esta clasificación (figura 3).
Las hembras obtuvieron una frecuencia mayor en el desarrollo de tumores que los machos, con 145 muestras (58 % del total de 250 muestras) y 95 (39 %) muestras, respectivamente (figura 4); 10 de los casos evaluados, que corresponden al 3 % del total de tumores, no contaban con registro sobre el género.
Las razas y la frecuencia de los perros domésticos a los que pertenecieron las 250 muestras de tumores se observan en la figura 5, en la cual, de manera descriptiva, el mestizo obtuvo una mayor frecuencia, posteriormente el labrador y el chihuahueño. Todas las razas se agruparon, luego, tomando como referencia los 7 grupos que utiliza el American Kennel Club (9), y se agregó el grupo de perros mestizos (raza indefinida). Las razas pertenecientes a cada grupo se presentan a continuación:
Perros deportivos: labrador, cobrador de labrador, golden retriever, cocker spaniel y springer spaniel, con un total de 54 registros (22 %).
Perros mestizos: en este grupo se clasificaron a todos los perros de raza indefinida, o cruces de diferentes razas, con un total de 42 registros (17 %).
Perros no deportivos: dálmata, chow chow, bulldog, poodle, sharpei y xoloitzcuintle, con 37 registros (15 %).
Perros de trabajo: akita, bóxer, schnauzer, doberman, dogo de burdeos, husky siberiano, mastín español, rottweiler, con 37 registros (15 %).
Perros de juguete: chihuahueño, pug y yorkshire terrier, con 24 registros (10 %).
Perros terrier: airdale terrier, bull terrier, stafforshire terrier, jack russel y terrier escocés, 21 registros (8 %).
Perros sabuesos: basset hund, daschund y beagle, 16 registros (6 %).
Perros de pastoreo: pastor alemán, pastor belga, pastor australiano, blue hiller y pembrok welsh corgi, 11 registros (4 %).
En 8 de los casos (3 %) se desconoció la raza a la que pertenecían las muestras (figura 6).
El rango de edad de los pacientes abarcó de los 4 meses de edad a los 18 años (figura 7). Las diferentes edades de los 250 registros se agruparon de la siguiente manera: 3 años o menos, con 12 % del total; 4 a 7 años, con 24 % del total; 8 a 11 años, con 35 % del total; y 12 años o más, con 20 % del total. En 25 diagnósticos (10 %) no existía registro sobre la edad del paciente (figura 8).
Los tumores más frecuentes fueron el adenocarcinoma de glándula mamaria, con una frecuencia de 31 muestras (12,4 % del total); tumor venéreo transmisible (TVT), con 23 muestras (9,2 %); mastocitoma, con 15 muestras (6 %); lipoma, con 13 muestras (5,2 %); y el carcinoma de células escamosas, con una frecuencia de 10 muestras (4 %) (figura 9). Las imágenes de las neoplasias más frecuentes se observan de la figura 10 a la 31. El resto de los diagnósticos se agruparon en la categoría "otros" (tabla 1).
Análisis estadístico
Se realizó la asociación estadística del diagnóstico y comportamiento de los cinco tumores más frecuentes con la edad, sexo y raza de los pacientes a las que pertenecían las 250 muestras de tumores y lesiones sugestivas a neoplasias.
Asociación de diagnóstico y raza
Los perros de juguete, no deportivos y de trabajo tienden a desarrollar con mayor frecuencia adenocarcinoma de glándula mamaria; los sabuesos y los deportivos, TVT; los de pastoreo, mastocitoma; los terrier, TVT y mastocitoma. Según la prueba exacta de Fisher, existe asociación estadística entre el diagnóstico y la raza (p < 0,05) (tabla 2).
Asociación de diagnóstico y edad
Los grupos de edad más afectados por el desarrollo de tumores son los de 4 a 7 años y 8 a 11 años. El adenocarcinoma de glándula mamaria se presentó con mayor frecuencia en el grupo de 12 años o más; el TVT y el lipoma, en el de 4 a 7 años, el carcinoma de células escamosas, en el de 8 a 11 años; el mastocitoma, en el de 3 años o menos. La prueba exacta de Fisher encontró asociación estadística entre la edad y el diagnóstico (p < 0,05) (tabla 3).
Asociación de diagnóstico y sexo
El desarrollo de adenocarcinoma de glándula mamaria es más frecuente en hembras que en machos; en cambio el TVT es más frecuente en los machos, al igual que el mastocitoma, el lipoma y el carcinoma de células escamosas. Existe asociación estadística entre el diagnóstico del tumor y el sexo de los pacientes, según la prueba exacta de Fisher (p < 0,05) (tabla 4).
Asociación de comportamiento y edad
Los tumores malignos se presentaron con mayor frecuencia en el grupo de 12 años o más; en cambio los benignos lo fueron en el de 3 años o menos. Con la prueba exacta de Fisher se demostró que existe asociación estadística entre el comportamiento del tumor y la edad del paciente (p < 0,05) (tabla 5).
Asociación de comportamiento y sexo
El sexo y el comportamiento del tumor no están asociados. La prueba exacta de Fisher no encontró asociación estadística entre el comportamiento del tumor y el sexo (tabla 6).
Asociación de comportamiento y raza
El comportamiento del tumor y la raza no están asociados. No se encontró asociación estadística entre el comportamiento y la raza en la prueba exacta de Fisher (tabla 7).
DISCUSIÓN
En el estudio realizado por Ventura y colaboradores (10), el 14,79 % de las muestras analizadas corresponde a procesos no neoplásicos, y coincide con la investigación realizada en Tamaulipas, que la compara con un 15 %. Las muestras obtenidas para su posterior estudio de citopatología e histopatología son remitidas precisamente por tener una apariencia tumoral, es decir, todo aquel aumento de tamaño en alguna región anatómica.
En este estudio, las hembras presentaron mayor desarrollo de neoplasias que los machos, al igual que los estudios realizados por Ventura y colaboradores (10), Merlo y colaboradores (11) y Fajardo y colaboradores (8), en los que también las hembras fueron las más afectadas por el desarrollo de un proceso neoplásico. El sexo es un factor que influye en el desarrollo de ciertas neoplasias, ya que existen estudios que demuestran que un desbalance hormonal provoca estimulación excesiva en algunos órganos con células hormonodependientes (4).
Los pacientes que mostraron mayor frecuencia en el desarrollo de tumores estadísticamente fueron los del grupo de 8 a 11 años de edad, al igual que los estudios de Ramos y Ramos (12), Boerkamp y colaboradores (13) y Fajardo y colaboradores (8), en los que se demuestra que en el periodo de edad de 0 a 3 tres años existe un menor desarrollo de lesiones tumorales. Dicho desarrollo incrementa conforme aumenta la edad, alcanzando un pico mayor a la edad de 9 y 10 años.
El tumor que afecta con mayor frecuencia al perro doméstico en Tamaulipas es el adenocarcinoma de glándula mamaria, lo cual concuerda con el estudio realizado por Merlo y colaboradores (11), en el que se determinó que el cáncer de glándula mamaria es la neoplasia que afecta con mayor frecuencia a las hembras, debido a que los tumores en glándula mamaria son las neoplasias más comunes en hembras no castradas y representan el 50 o 70 % de todos los tumores que surgen en esta población (14).
El segundo tumor más frecuente fue el TVT, cuya relevancia radica en la investigación de Ortega y colaboradores (15), en la cual se estudió esta neoplasia de forma individual, debido a su gran capacidad de contagio y metástasis. La presente investigación concuerda con aquella en que los perros jóvenes callejeros o con fácil acceso a la calle suelen ser los afectados. Estos estudios difieren en que los machos fueron más afectados que las hembras por esta neoplasia en Tamaulipas y no las hembras, como en Yucatán. La elevada frecuencia de esta neoplasia se debe al escaso control de presencia y reproducción del perro doméstico en situación de calle.
El lipoma y el mastocitoma se encontraron dentro de los cinco tumores más frecuentes, en tercer y cuarto lugar, respectivamente. En el estudio realizado por Dobson y colaboradores (16), el lipoma fue la segunda neoplasia en frecuencia, con una incidencia de 318 por cada 100.000 perros; y el mastocitoma, en quinto lugar, con 129 por cada 100.000 perros en Reino Unido. Si bien estos datos difieren en orden de importancia, ambas se encuentran dentro de las cinco neoplasias principales que afectan al perro doméstico en las dos regiones mencionadas, al igual que en el estudio realizado por Boerkamp y colaboradores (13), en el cual se observó que los tumores más frecuentes fueron el lipoma (35 %) y el mastocitoma (21 %). Esto demuestra nuevamente la frecuencia de desarrollo de estas neoplasias a diferencia del estudio realizado por Fajardo y colaboradores (8), que demuestra que en el municipio de Toluca los tumores con mayor prevalencia fueron el fibrosarcoma, el histiocitoma y el policitoma, seguidos por los de glándula mamaria.
En este estudio, los tumores malignos fueron el 45 %, y los benignos, el 40 %, de las 250 muestras recibidas; es decir que fueron más las neoplasias malignas que las benignas. Esto difiere del estudio realizado por Ramos y Ramos (12), en el cual el 39,1 % correspondió a neoplasias benignas, y el 21,7 %, a malignas.
La raza que presentó mayor frecuencia de neoplasias fue la labrador (18,4 %), lo cual coincide con el estudio realizado por Fajardo y colaboradores (8) y Ramos y Ramos (12), en los que también mencionan como razas frecuentes cocker spaniel, poodle, bóxer y golden retriever. Sin embargo, este hecho difiere al mencionar que los perros mestizos son menos frecuentes, ya que en este estudio fueron los de mayor frecuencia, y estadísticamente difiere de los estudios mencionados, puesto que los perros que presentan una mayor incidencia en el desarrollo de tumores son los de juguete, como el chihuahueño, el yorkshire terrier y el pug, seguido de los perros deportivos, aunque la popularidad de una raza en una población influye en la determinación de razas afectadas por neoplasias (14).
CONCLUSIONES
Los perros domésticos que presentan mayor desarrollo de neoplasias son los de 4 a 7 años, seguido de los de 8 a 11 años. Se confirmó, mediante la prueba exacta de Fischer (p < 0,05), que la edad del perro doméstico es un factor importante en el desarrollo de neoplasias, y que al incrementar la edad también incrementa el riesgo de desarrollar tumores malignos.
El perro mestizo presentó mayor frecuencia en el desarrollo de neoplasias, y las razas más frecuentes fueron labrador, poodle y chihuahueño. Sin embargo, estadísticamente los perros de juguete como el chihuahueño, el yorkshire terrier y el pug son los que presentan una mayor incidencia de desarrollar neoplasias de glándula mamaria y el resto neoplasias cutáneas. No obstante, la raza no es un factor de riesgo para el comportamiento del tumor, es decir, el desarrollo benigno o maligno de este.
Las neoplasias que afectan con mayor frecuencia al perro doméstico en Ciudad Victoria, Tamaulipas, en orden decreciente, son el adenocarcinoma de glándula mamaria, el TVT, el mastocitoma cutáneo canino, el lipoma y el carcinoma de células escamosas.
El sexo es un factor que influye en el desarrollo de neoplasias, ya que las hembras presentan mayor desarrollo tumoral, pero este no es un factor de riesgo en el comportamiento benigno o maligno de la neoplasia.