Introducción
El plomo (Pb) es un metal pesado altamente tóxico para los seres vivos (1). La intoxicación aguda o crónica por plomo es considerada una de las principales causas de muerte en aves silvestres, tanto acuáticas como terrestres, principalmente por la ingestión de municiones de plomo o presas con fragmentos de balas (2,3). Así mismo, la exposición crónica produce efectos negativos en el crecimiento, el comportamiento, el éxito reproductivo, el sistema inmune y otras funciones fisiológicas como la biosíntesis de hemoglobina (4,5). Este contaminante es liberado al ambiente principalmente por la cacería, aunque también la actividad minera e industrial, así como el uso de aguas residuales en agricultura son consideradas como fuentes relevantes (6).
Existen diferentes aproximaciones para determinar los niveles de exposición en individuos, desde análisis de tejidos blandos o huesos debido a su bioacumulación, así como estrategias menos invasivas mediante plumas, excrementos y muestras sanguíneas (7).
Los catártidos, debido a su posición en la cadena alimenticia y longevidad, están en riesgo de acumulación de metales pesados en sus tejidos, ya que fungen como bioindicadores de la contaminación ambiental (4,8). Tanto aves de vida libre como en cautiverio están en riesgo de la intoxicación con plomo, pues se reporta toxicosis en especies como el águila calva (Haliaeetus leucocephalus) (9), el pigargo europeo (Haliaeetus albicilla) (10), el cóndor californiano (Gymnogyps californianus) (11,12), el buitre leonado (Gyps fulvus) (1,13), el águila imperial ibérica (Aquila adalberti) (14), el buitre negro americano (Coragyps atratus) (15), entre otras.
En animales en cautiverio como los buitres negros (Aegypius monachus) y los buitres egipcios (Neophron percnopterus) se ha documentado exposición accidental a contaminación por plomo con detritos de pintura con tetróxido de plomo en el suelo (5). De igual manera, se ha reportado intoxicación en hubaras de MacQueen (Chlamydotis macqueenii) en una granja privada de Emiratos Árabes, los cuales ingirieron restos de pintura de postes metálicos (5); en el Milano Real (Milvus milvus) después de la ingestión de presas con fragmentos de balas (16), y en el cóndor de los Andes (Vultur gryphus), especie “casi amenazada” según la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) (17). Mediante un estudio experimental se demostró su sensibilidad a la intoxicación con plomo y baja probabilidad de supervivencia (18).
En Suramérica existen escasos estudios (15). En Argentina se reportaron los primeros datos de referencia de la concentración de plomo en cóndor de los Andes a escala local mediante medición en plumas en 2011 (19). Sin embargo, se desconoce la exposición a plomo de catártidos en cautiverio. Por este motivo, el objetivo del presente estudio fue determinar las concentraciones basales de plomo de muestras sanguíneas de Sarcoramphus papa (reyes gallinazos) y Vultur gryphus (cóndor de los Andes) mantenidos en instituciones zoológicas de Colombia.
Materiales y métodos
Población de estudio
Se muestrearon un total de 16 ejemplares de 3 zoológicos ubicados en: Medellín (Antioquia), Tocancipá (Cundinamarca) y Cali (Valle del Cauca), de los cuales 4 ejemplares fueron del zoológico A, 8 del zoológico B y 4 del zoológico C, que corresponden a 9 reyes gallinazos (S. papa) y 7 cóndores de los Andes (V. gryphus).
Se desconoce el origen y la edad de todos los ejemplares del zoológico A. En el zoológico B dos reyes gallinazos de 26 y 27 años fueron donados durante 1991-1992, pero no se menciona la entidad de donación en la historia clínica. Otro de 22 años fue donado en 1994 por la Sociedad Mundial para la Protección de los Animales, y el último, de 8 años, fue trasladado por la Secretaria Distrital de Ambiente sin conocimiento de su lugar de nacimiento. Igualmente, se desconoce la edad y el origen de los 4 cóndores de los Andes de esta institución zoológica.
Los 4 ejemplares del zoológico C nacieron en cautiverio; dos reyes gallinazos de 35 años nacieron en el zoológico B y fueron trasladados en 1979; un cóndor de los Andes de 37 años nació en el Bronx Zoo Wildlife Conservation Society, fue trasladado al zoológico de San Diego (SD-WAP) y llegó a Cali en 1990. El otro cóndor de 34 años nació en el Patuxent Wildlife Research Center, fue trasladado al zoológico de San Diego (SD-WAP) y llegó a Cali en 1990.
Fase de campo
Se realizó una restricción física según lo reportado por Fowler (20), primero, mediante el uso de 3 o 4 nasas del tamaño apropiado para cada ave y, luego, manualmente, cubriendo el cuerpo y la cabeza del ejemplar, para lo que se requirieron mínimo 2 personas por cada animal, una para el sostenimiento de la cabeza y la otra para el sostenimiento del cuerpo y las extremidades. Posterior a ello se realizó la toma de muestras sanguíneas de la vena metatarsiana medial utilizando jeringas con agujas calibre 21 o 23; se depositaron 4 ml de sangre en tubos Vacutainer con anticoagulante EDTA para medición de plomo.
Fase de laboratorio
Las muestras refrigeradas fueron transportadas al laboratorio de toxicología para la medición de plomo mediante espectrofotometría de absorción atómica por horno de grafito. Esta se basó en la utilización de altas temperaturas (2000-3000 °C) para evaporar y atomizar el analito (plomo). Se usó una longitud de onda de 283,3 nm y se evaluó el nivel de absorbancia, el cual es directamente proporcional a la cantidad de analito presente en la muestra.
Análisis de resultados
Se realizó prueba de normalidad de Shapiro-Wilk mediante el software XLSTAT-Excel. Se analizaron los resultados obtenidos comparando los 3 zoológicos (A, B y C) y las especies (S. papa y V. gryphus) por medio de cálculos estadísticos como media aritmética, máximos, mínimos, desviación estándar y análisis de varianza (Anova).
Resultados
Mediante la prueba de espectrofotometría de absorción atómica por horno de grafito se detectaron concentraciones de plomo en 2 S. papa y 1 V. gryphus del zoológico A, en los 4 S. papa y los 4 V. gryphus del zoológico B y en los 2 S. papa y 2 V. gryphus del zoológico C. Los datos tuvieron una distribución normal según el Test de Shapiro-Wilk (p = 0,655, α = 0,05) (figura 1).
En el zoológico A se obtuvo un promedio de plomo de 0,8 ± 0,89 µg/dL; en el B fue de 2,65 ± 1,00 µg/dL, y en el C, de 1,87 ± 0,63 µg/dL (tabla 1).
Además de ello, por especie se obtuvo un promedio de 2,11 ± 0,42 µg/dL en S. papa y 1,89 ± 1,52 µg/dL en V. gryphus (tabla 2).
Discusión
Existe una gran variedad de especies de aves, lo que dificulta definir valores con base en los cuales se considere una intoxicación por metales pesados. Sin embargo, el conocimiento de las concentraciones basales de plomo en sangre es de gran relevancia al evaluar el riesgo de exposición en poblaciones silvestres y la incidencia de esta toxicosis en catártidos de Colombia (7).
Estudios experimentales han sido realizados en el buitre americano cabecirojo (Cathartes aura), especie relativamente tolerante a la contaminación por plomo (21), y en el cóndor de los Andes (Vultur gryphus), que es muy susceptible a la intoxicación con este metal pesado (18). Así mismo, se han realizado estudios observacionales en poblaciones de buitre negro americano (Coragyps atratus) en cercanía a plantas de sacrificio de Venezuela (15). Sin embargo, los datos basales de plomo en catártidos de Suramérica son escasos (19). Por lo tanto, este estudio brinda los primeros niveles de referencia de plomo en sangre de catártidos mantenidos en cautiverio en Colombia.
Una herramienta apropiada para evaluar la acumulación de plomo han sido las muestras sanguíneas (7). Esta medida representa las concentraciones circulantes del plomo ingerido o liberado de tejidos de almacenamiento. Sin embargo, mediante esta metodología no se puede diferenciar entre una exposición aguda o crónica, debido a que existe un continuo movimiento intercompartimental de plomo entre sangre, tejidos blandos y huesos, por lo cual este metal llega a tener una vida media de 28-30 días, 40 días y hasta más de 30 años, respectivamente (22).
En el estudio el mayor valor detectado fue 4 µg/dL en un rey gallinazo (S. papa) del zoológico B, que es un valor muy bajo comparado con el umbral establecido por Franson en 1996, ya que menciona el valor 20 µg/dL como el mínimo necesario para considerar efectos fisiológicos (23,24). Sin embargo, Espín et al. (25) reportan que la enzima ácido delta-aminolevulínico deshidratasa (ALA-D), una enzima esencial en la biosíntesis del grupo heme, así como uno de los más sensibles y específicos biomarcadores de baja exposición a plomo, se ve inhibida en más del 15 % con concentraciones mayores a 10 µg/dL en el buitre leonado (Gyps fulvus) y en 10 % con concentraciones de plomo > 1 µg/dL en el búho real (Bubo bubo).
En cuanto al promedio por institución zoológica, el mayor promedio lo obtuvo el zoológico B con 2,65 ± 1,00 µg/dL, lo que muestra diferencias significativas de las concentraciones de este metal pesado entre los 3 zoológicos muestreados (p = 0,01), mientras que no se evidenciaron diferencias significativas entre especies (p = 084). En Argentina se hallaron concentraciones igualmente bajas en cóndores en cautiverio, con un promedio de 5,63 ± 3,08 µg/dL y un rango de 0,02 a 9,20 µg/dL (24).
No obstante, en la intoxicación por plomo intervienen tres factores: estatus nutricional, predisposición genética y disponibilidad de plomo. La ingestión es la vía primaria de contaminación (18). Sin embargo, la absorción se ve influenciada por la edad del animal, las reservas de hierro, el ambiente químico del lumen y los componentes en la dieta como citrato de sodio y vitamina D, los cuales incrementan su absorción y solubilidad. De igual manera, la ingesta total de alimento, el porcentaje graso de la dieta y la ingesta de calcio, hierro, zinc, lactosa y vitamina E modifican la susceptibilidad (18). Por lo tanto, una limitante de esta investigación fue la falta de información acerca de la dieta de los ejemplares y sus diferencias entre las colecciones zoológicas.
Conclusiones
El plomo es una amenaza seria para la salud y sostenibilidad de aves silvestres, especialmente para especies longevas. Aunque se detectaron concentraciones de plomo en 15 de 16 ejemplares (93,75 % de la población), estos son bajas comparadas con los reportadas en los estudios. Por tal motivo, V. gryphus y S. papa de las 3 instituciones zoológicas no están expuestos a cantidades significativas de plomo. Sin embargo, este estudio brinda concentraciones de referencia en catártidos en cautiverio para tener en cuenta en posteriores estudios de exposición al plomo en aves de vida libre. Así mismo, se destaca la importancia de indagar sobre la fuente de las concentraciones halladas y si existen diferencias en dieta o manejo que influencien las diferencias significativas presentadas entre los zoológicos muestreados.