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Introducción
El carcinoma de células escamosas es un tumor maligno de los queratinocitos que se caracteriza por un crecimiento lento, invasivo y ocasionalmente metastático (1). El desarrollo de este tipo de tumor está asociado a la exposición prolongada a la luz ultravioleta (UV), la falta de pigmento en la epidermis, la ausencia de pelo o la escasa cobertura capilar en los sitios afectados (2). Además, existen otros factores como la altura sobre el nivel del mar y la latitud de las fincas. Algunos otros factores predisponentes para el desarrollo del CCE son la edad, el manejo de los animales y las laceraciones en las regiones involucradas (3). En general, el CCE se presenta en tejidos oculares y perioorbitales, especialmente en el tercer párpado, epitelio conjuntival, unión córneoescleral y mucocutánea de los párpados, vulva y zonas carentes de pigmento. La falta de pigmentación juega un papel importante en el desarrollo del carcinoma, ya que la melanina es un factor fotoprotector en las superficies epidérmicas y mucosas (4).
Este carcinoma es responsable de pérdidas económicas significativas; representadas en gastos médico-quirúrgicos, trastornos reproductivos, dolor que repercute negativamente en la producción, aumenta los porcentajes de descartes y decomisos de la carcasa en los centros de beneficio (5). Los carcinomas de células escamosas tienen una frecuencia alta en el mundo. Grandes estudios realizados sobre neoplasias en animales de producción en regiones de África (6), Inglaterra (7) Israel (8), Canadá (9), Países Bajos (10) y Estados Unidos (11) demuestran que el CCE es una de las principales neoplasias que afectan la productividad en el ganado vacuno.
En el plano sudamericano, los casos diagnosticados con CCE en algunas regiones de Brasil están entre las neoplasias más frecuentes en los animales de ganadería. Según Ramos (12), en el Río Grande do Sul, estudios realizados en el Laboratorio Regional de Diagnóstico de la Facultad de Veterinaria de la Universidad Federal de Pelotas (UFPel), el CCE fue el tumor más frecuente en rumiantes y el segundo en equinos. Las regiones en Colombia donde han reportado casos clínicos de CCE son Córdoba, en un toro Simmental (13) y en Caquetá (14).
Entre los CCE de mayor frecuencia se encuentra el carcinoma de células escamosas ocular (CCEO), neoplasia primaria de origen epitelial que puede ocurrir en diferentes tejidos oculares y periorbitales, incluida la piel palpebral, las superficies epiteliales de la córnea y la conjuntiva, el tercer párpado y el limbo (15). CCEO se produce con alta frecuencia en el ganado bovino de todo el mundo y es la principal causa de enucleación entre todas las demás enfermedades oculares (16). Este tipo de carcinoma se presenta mayormente en bovinos Taurus, pues las razas cebuínas y criollas son más resistentes (17).
Este trabajo tiene por objeto determinar la frecuencia de casos de carcinoma de células escamosas diagnosticados y tratados de manera ambulatoria, en la clínica veterinaria de la Universidad de Nariño entre los años 2007 y 2019, evaluando los datos epidemiológicos y los factores de riesgo.
Materiales y métodos
Se revisaron 82 historias clínicas de bovinos con diagnóstico de CCE y sus intervenciones quirúrgicas registradas en los últimos 12 años (2007 - 2019) obtenidas de la base de datos de la clínica veterinaria de la Universidad de Nariño. Los bovinos se agruparon por edad; menores de tres años (jóvenes), entre tres y siete años (adultos) y mayores de siete años (seniles). Las razas involucradas en el estudio fueron Holstein, Normando, Montbeliarde, Cebú, Criolla, Jersey y Simhol. En cuanto a la ubicación anatómica del carcinoma se dividió en región ocular y periorbital, aparato reproductor femenino y otras áreas. Se realizó un análisis de factores de riesgo del CCE en un estudio de casos y controles. El análisis de las variables categóricas se realizó con la prueba chi cuadrado (X2). Las variables estudiadas fueron: edad, sexo, raza, número de partos, piel no pigmentada y altura sobre el nivel del mar de la finca. En cuanto a la finca, se midió la longitud y latitud con un Global Positioning System (GPS), y la altitud con un altímetro digital. Para la significación estadística se tomó un p < 0.05 y un intervalo de confianza del 95%. Se introdujeron los datos de las tablas en el software Statistics Calculator.
Resultados
Raza
La raza más relevante es Holstein, ya que es la raza lechera que predomina en la región (Figura 1). De los 82 casos estudiados en un periodo de 12 años en el departamento de Nariño, la raza Holstein predominó en un 81.2 %, seguida por las razas Normando 7.2 %, Montbeliarde 3.4 %, Simhol 3.4 %, Criollas 2.4 %, Jersey 1.2 % y Cebú 1.2 %.
Localización y despigmentación del área afectada por el CCE
La región anatómica con mayor compromiso del CCE fue la región periocular en un 85.3 % (70 casos), vulva 11.1 % (nueve casos), dorso 1.3% (un caso), ubre 1.3 % (1 caso) y un caso en el cuerno (1.3 %) (Figura 2 y 3). De todos los casos, 31.7 % presentaba despigmentación de la piel (Figura 4). La despigmentación periocular como la perivulvar fue evidente en todos los casos de la raza Montbeliarde, Simhol y Normando. En la raza Holstein, un 28 % de las vacas presentaban un área despigmentada.
Fuente: elaboración propia
Figura 2 Localización anatómica del carcinoma de células escamosas en el bovino
El CCEO afecta principalmente el limbo esclerocorneal (36.5 %), la membrana nictitante (34.1 %), los párpados (11.5 %), la córnea (9.4 %) y la conjuntiva (8.5 %)(Figura 5).
Fuente: elaboración propia
Figura 5 Porcentaje de tejido ocular y periorbital afectado por el carcinoma de células escamosas.
En general los animales con CCEO mostraron lesiones elevadas edematosas y engrosadas de diferentes formas, con superficies irregulares, firmes en consistencia, distribuidas sobre la conjuntiva palpebral, la membrana nictitante y la piel del párpado. La piel de la región periocular se encontró sucia, debido a un exudado hemorrágico sérico, especialmente cuando el animal trataba de aliviar la incomodidad frotando la región orbital en elementos fijos (árboles, cercas, etc.). Los animales del grupo entre 3 y 7 años presentaron un 70 % de placas y formaciones papilomatosas sésiles o pedunculadas mientras que los mayores de 8 años evidenciaron una gran masa en crecimiento. En el tejido conjuntival y córneo se distinguen los cuatro estadios del carcinoma (Figura 6).
Tratamiento quirúrgico
En cuanto al tratamiento, la exenteración tuvo la mayor frecuencia (48.1 %), seguido de la extirpación del tumor en la membrana nictitante, el párpado, la ubre, el cuerno y el dorso (45.5 %) y la queratectomia (2.7 %). El descarte de animales fue de 5.4 % (Figura 7).
Sexo
El CCE se presentó con mayor frecuencia en hembras que en machos. Hubo 81 de los casos de CCE en hembras de razas lecheras y un solo caso en un toro de la raza cebuina.
Edad
El grupo en el que hubo mayor ocurrencia del carcinoma fue el de adultos. Se clasificaron en tres grupos de acuerdo con la edad: se consideraron como jóvenes los menores de 3 años (dos novillas; 2.4 %), adultos, entre 4 y 7 años, (48 ejemplares; 58.5 %) y seniles, los mayores de 8 años (32 animales; 39 %) (Figura 8).
Número de partos
El promedio de partos en las vacas de los tres grupos de edades fue de 4.7 ± 1.35 partos. Sin embargo, la presentación del CCE fue independiente del número de partos.
Altitud
Las fincas estaban ubicadas en la región andina del departamento donde predomina la ganadería de leche a 2973 ± 197.01 msnm (Pasto, Pupiales, Ipiales, Guachucal y Tuquerres), el único caso de CCE a nivel del mar, fue un toro cebú en la región de Tumaco. La latitud promedio era baja (cerca de la línea del Ecuador). Todos los datos de altitud anteriores fueron estadísticamente significativos (p < 0.01) con un intervalo de confianza de 95 %.
Discusión
En este estudio, la raza Holstein presentó una frecuencia alta de CCE, por ser la raza lechera predominante en la región y por presentar despigmentación de la piel. En las razas Montbeliarde, Simhol y Normando, el CCEO fue evidente en 100% en piel despigmentada en los ojos y tejidos periorbitales, lo cual facilitó el desarrollo de carcinomas. Algunas investigaciones han estudiado la progenie de los animales con CCE, demostrando que la incidencia de la enfermedad es mayor en los animales nacidos de bovinos afectados; a su vez, se ha evidenciado que los bovinos con piel despigmentada alrededor de los ojos son más susceptibles (18). Estos resultados sugieren que la herencia es un factor importante dentro del proceso de selección en el hato lechero, considerando, además, si los animales van a ser o no mantenidos a gran altura, expuestos a intensa radiación solar durante largos periodos y si tienen o no piel pigmentada (19). Este es el caso de algunas razas de bovinos como Hereford, Simmental, Ayrhire, Charolais, Holstein y cruces, como afirman Carvalho et al. (2), y que, en contraste, el CCE es poco frecuente en las razas de piel pigmentada completamente como Aberdeen Angus y Santa Gertrudis.
Otro factor asociado al CCE es la edad, a mayor edad hay mayor riesgo (2). El promedio de edad fue 7.7 ± 1.58 años. La gran mayoría de los bovinos con neoplasia en este estudio fueron adultos y seniles lo que coincide con otros trabajos realizados en Brasil y algunos casos en Colombia, en los que se ha reportado que el pico de incidencia ocurre en bovinos mayores de 7 años con más de cuatro partos (2). En este trabajo, el número de partos que haya tenido el animal no representó un factor asociado al CCE. Registros de descarte de ganado informan que la tasa aumenta linealmente con la edad como se evidenció en los 82 casos estudiados. El CCE puede presentarse en los animales jóvenes, pero la incidencia aumenta con la edad según describe Cardona et al. (20). Aunque el patrón de edad puede reflejar solo las consecuencias de la exposición prolongada a carcinógenos, también puede indicar alteraciones bioquímicas (21). Estos hallazgos indican un posible efecto fisiológico de los altos niveles de nutrición en el desarrollo de tumores; sin embargo, es necesario investigar más para fundamentar esta posibilidad.
El sexo de los animales no fue una variable asociada a la presentación del CCE debido a que la selección de los animales no representó una muestra poblacional homogénea para determinar la influencia de esta variable. No se sabe si el sexo es un factor importante en esta enfermedad (22). La información disponible indica que el CCEO es predominantemente en vacas. Esto se debe al tipo de producción. En ganado de carne, los novillos se envían al matadero, mientras en ganado de leche las vacas permanecen en los hatos del departamento de Nariño, por mucho tiempo. No hay datos científicos para sugerir que las hembras son más susceptibles a CCE que machos de la misma edad (23).
La exposición a factores ambientales como la incidencia de rayos UV es otro factor asociado. Anderson y Badzioch (3), informan sobre la relación entre los niveles ambientales de luz UV y la pigmentación epitelial, ya que la melanina desempeña un papel foto protector en las superficies epidérmica y mucosa. Según mencionan Lucena et al. (23), la incidencia aumenta significativamente en áreas geográficas con aumento en el promedio de horas de sol y de radiación UV por año, estas son características de los departamentos donde se reportaron casos clínicos de CCE en Colombia: Córdoba (13) y Caquetá (14). Estudios en humanos reportan otros factores geográficos que influyen en la intensidad de la irradiación, como lo son la disminución de la latitud y el aumento en la altitud (24). En Nariño, la altitud y la latitud son variables con una asociación fuerte en el desarrollo del carcinoma, ya que en las fincas ubicadas más cerca del ecuador y con mayor altitud, la irradiación de rayos ultravioleta es más intensa (25).
Respecto al tratamiento, se seleccionó con base en el tamaño del tumor, la ubicación anatómica y la ausencia o presencia de metástasis en los ganglios linfáticos regionales. De acuerdo con la región, las condiciones socioeconómicas y el tamaño de las fincas, se optó por el tratamiento quirúrgico, el cual se realiza una sola vez, es rápido y económico. Según Kainer (26), las opciones de tratamiento incluyen la cirugía, criocirugía, hipertermia por radiofrecuencia, radiación e inmunoterapia, pero son técnicas complicadas y de alto costo, aunque son los mejores tratamientos para tumores pequeños y permiten la preservación de estructuras normales críticas. Sin embargo, en aquellas lesiones que abarcan varios tejidos y estructuras del ojo, como se observó en el presente estudio, la solución fue la exenteración del globo ocular, la extirpación de tercer párpado, de las masas en ubre y dorso y la queratotomía. De igual forma, se descartaron animales por presentar carcinomas recidivas.
