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Introducción
Las áreas o lugares de conservación deben promover la expresión de los comportamientos normales y positivos que podrían ser exhibidos por los animales en la naturaleza. Por tanto, las personas encargadas del cuidado de los animales en los zoológicos necesitan una comprensión detallada de las necesidades biológicas, de comportamiento, de hábitat y de crianza en cada una de las especies (1).
Conocer los hábitos alimenticios de las especies es un aspecto importante en el manejo de animales en cautiverio. Para el caso de los primates se pueden hallar especies omnívoras, frugívoras y/o folívoros. El género Ateles se caracteriza por ser frugívoro (75 % al 93 %), su dieta esencial son frutos con preferencia por los maduros. Además, consume hojas jóvenes, flores, cortezas y semillas (2, 3, 4, 5). Al respecto, Hladik y Hladik (6), Bongers et al. (7) y Samanez et al. (8) mencionan que este género prefiere una dieta compuesta por frutos (80 %) y hojas, cortezas de árbol, flores y yemas florales (20 %).
En ese escenario, la particularidad de la dieta de las especies primates en su habitad natural hace que no sea sencillo asemejar sus necesidades alimenticias en ambientes de cautiverio. Cabe señalar que los centros de conservación comúnmente presentan recursos limitados (económicos, espaciales, humanos), que no logran satisfacer por completo estas necesidades, lo que puede ocasionar trastornos nutricionales, fisiológicos y de conductas indeseadas en algunos animales. Para reducir estos problemas, se debe recurrir a nuevos alimentos, pero en algunas ocasiones estos no pueden ser suministrados por su baja disponibilidad, sus altos costos o la falta de información en la alimentación de estas especies.
En tal caso, una alternativa es identificar recursos locales, que puedan ser establecidos adentro de los centros de conservación y que mejoren los programas de nutrición y de alimentación de estas especies. Dentro de los materiales vegetales con potencial forrajero que pueden aportar a la alimentación del género Ateles, se identificó el Balazo (Monstera deliciosa Liebm), el Arrayán extranjero o Eugenia (Eugenia myrtifolia sims) y el Tango o Justicia (Justicia carnea lindl) de las familias Araceae, Myrtaceae y Acanthaceae, respectivamente.
El uso de recursos internos como material vegetal disponible para incluir nuevos alimentos en los programas nutricionales y evaluar la aceptabilidad de estos por parte de los animales sería de gran aporte a las investigaciones en cautiverio. Lo anterior obedece a que no hay información de inclusión de material vegetal no convencional en la alimentación de primates, y que serviría para posteriores evaluaciones nutricionales en ese orden taxonómico. En ese contexto, el objetivo de este estudio fue evaluar la calidad nutricional de estas especies ornamentales, la palatabilidad y selectividad por parte del mono araña (Ateles fusciceps robustus), y determinar su potencial en los programas de alimentación de los centros de conservación en cautiverio.
Materiales y métodos
La investigación se desarrolló en la Fundación Zoológico Santacruz (FZS), localizada en el San Antonio del Tequendama, Cundinamarca (Colombia). El sitio se encuentra a una altura de 1860 m.s.n.m., cuenta con una temperatura media anual de 20°C, una precipitación promedio anual de 1590 mm y humedad relativa de 80 %.
El proyecto tuvo una duración de 35 días. De estos, 20 correspondieron a la evaluación del suministro de las plantas completas (5 días de acostumbramiento y 15 de evaluación), mientras que la evaluación del consumo de las fracciones (hojas y tallos) suministradas por separado tuvo una duración de 15 días.
En ese contexto, se estableció un ensayo para determinar la preferencia de tres plantas ornamentales con potencial forrajero: Arrayán (E. myrtifolia), Balazo (M. deliciosa) y Justicia (J. carnea); especies implementadas para la alimentación de la marimonda o mono araña (Ateles fusciceps robustus). Se utilizó el forraje del E. myrtifolia producido en la cerca viva alrededor de los encierros, mientras que el forraje del M. deliciosa y la de J. carnea estuvo disperso entre la vegetación del zoológico. Se seleccionaron al azar 60 plantas de cada especie, se marcaron, y se realizó un corte de uniformización a 40 cm del suelo (M. deliciosa y J. carnea) y a 130 cm (E. myrtifolia), respectivamente, para garantizar la edad de rebrote del forraje (60 días). Luego de este periodo, se cosechó y suministró en fresco, utilizando comederos para cada especie. Cabe señalar que el material fue ofrecido en horas de la mañana.
Para evaluar la palatabilidad, se utilizaron ocho animales adultos: siete hembras y un macho. Estos se manejaron como grupo; los individuos tenían un peso promedio de 8,5 kg, antes de iniciar el experimento. Los animales se desparasitaron con 50 mg/kg de fenbendazol al 25 %. Todos los animales permanecieron en el mismo encierro. Los ejemplares tuvieron una ración al día de verduras y frutas (dieta base) que se suministró a las diez de la mañana. Posteriormente, a las tres de la tarde, el encargado de la sección recogió todos los residuos de alimento. Los animales quedaron en ayuno hasta las siete de la mañana del día siguiente, momento en el cual se suministró el forraje de los tratamientos. Así pues, la cantidad de forraje ofrecido se estableció teniendo en cuenta el peso vivo promedio de los ejemplares. En la evaluación de consumo de la planta completa, se ofrecieron 56 g de forraje verde (FV) de cada especie por individuo, ya que los animales tuvieron una dieta base. En el ensayo de consumo de las fracciones (hoja - tallo) se ofrecieron 100 g de cada fracción.
El consumo voluntario de FV de la planta completa y de cada una de las fracciones (hojas y tallos) de las tres especies se determinó con el cálculo de la diferencia que hubo entre el material ofrecido y el rechazado. De tal modo, los materiales usados en cada uno de los ensayos se colocaron en comederos individuales por especie. Para la planta completa, el forraje estuvo disponible para el consumo de los animales durante dos horas (7:00 a.m. - 9:00 a.m.), mientras que en el ensayo de consumo de las fracciones (hoja y tallo), el forraje estuvo disponible durante 20 minutos (7:00 am - 7:20 am). Luego, finalizado el tiempo, se pesó el material residual. Cada día se rotaron los comederos de lugar, de manera que los animales no relacionaran el lugar del comedero con la especie de planta evaluada.
La relación hoja: tallo de cada especie se determinó utilizando las plantas marcadas. En ese contexto, se tomaron 20 muestras de forraje por especie (cada una de 100 g). Las muestras se fraccionaron, y se pesó cada una de sus partes (hojas y tallos), lo que sirvió para determinar la proporción y la relación de biomasa entre las fracciones (hoja: tallo). Esta relación se utilizó para estimar el consumo de cada fracción cuando los animales tuvieron disponibilidad de la planta completa (sin fraccionar), y pudieron seleccionar qué fracción consumir.
En efecto, se determinó el número total de vistas de los animales a los comederos para alimentarse de la planta completa y las fracciones (hoja: tallo), y la proporción de visitas para cada especie; esto se consiguió por medio de observaciones realizadas por dos personas al tiempo, y la filmación de cada observación. La grabación al final de cada sesión permitió corroborar los datos tomados. La observación de los individuos se realizó a una distancia adecuada, de manera que no se afectara el comportamiento de los animales. Además, en ese tiempo de evaluación no hubo visitas del público, con el fin de evitar afectar el comportamiento de los individuos y la toma de datos.
De tal forma, la calidad nutricional se determinó mediante muestras de 500 g de FV de la planta completa (conformada por ramas de las plantas) y 500 g de cada fracción (hojas y tallos). En ese escenario, las muestras fueron llevadas al laboratorio de nutrición, en donde se determinaron las cantidades de proteína cruda (PC; Kjeldahl), materia seca (MS; Gravimétrica), fibra cruda (FC; Proximal-gravimétrica), energía bruta (EB; 9), calcio (Ca; 9) y fosforo (P; 9) (10, 1993) presentes. Se utilizó un diseño escogido completamente al azar; se realizó la ANOVA, y comparaciones de medias (tukey) para las variables de consumo voluntario, selectividad de las fracciones y relación hoja: tallo; asimismo, se implementó la estadística descriptiva para medir las visitas al comedero. El análisis de los datos se realizó́ mediante el programa Infostat®.
Resultados
Consumo de forraje verde y materia seca
Se presentaron diferencias estadísticas en el consumo de FV de la planta completa y de las fracciones (hoja: tallo), siendo en todos los casos mayor el consumo de M. deliciosa, seguido por el de E. myrtifolia y J. carnea (tabla 1). Por el contrario, se observó que el consumo de MS fue mayor en E. myrtifolia, tanto en el caso de la planta completa como en el de cada una de las fracciones.
Tabla 1 Consumo voluntario (forraje verde y materia seca) de la planta completa y de cada fracción (hoja y tallo) de tres especies ornamentales con potencial forrajero para Ateles fusciceps robustus
| Biomasa | Fracción | Especie | p = | ||
|---|---|---|---|---|---|
| Eugenia myrtifolia | Justicia carnea | Monstera deliciosa | |||
| Consumo (g/día) | |||||
| Forraje verde | Planta completa | 31 ± 3a | 23 ± 3a | 43 ± 3b | 0,0001 |
| Hoja | 21 ± 2a | 15 ± 2a | 29 ± 2b | 0,0002 | |
| Tallo | 10 ± 1a | 7 ± 1a | 14 ± 1b | < 0,0001 | |
| Materia seca | Planta completa | 6 ± 0,6b | 4 ± 0,5a | 3 ± 0,2a | < 0,0001 |
| Hoja | 5 ± 0,5b | 2 ± 0,4a | 2 ± 0,2a | 0,0001 | |
| Tallo | 2,3 ± 0,2b | 0,7 ± 0,2a | 0,9 ± 0,1a | < 0,0001 | |
Medias con una letra común en la misma fila no son significativamente diferentes (p ( 0,05). ±: Error estándar.
Fuente: elaboración propia
Selectividad de las fracciones (hoja: tallo)
Se presentaron diferencias estadísticas en la selectividad entre especies y entre fracciones (tabla 2). Se observó mayor preferencia por el consumo de las hojas en todas las especies, siendo las hojas de M. deliciosa las de mayor consumo en verde (p = 0,0005) y las de E. myrtifolia en seco (p = < 0,0001). En ese escenario, la selectividad de los tallos presentó la misma tendencia en FV y MS.
Tabla 2 Selectividad de hojas y tallos de tres especies ornamentales con potencial forrajero para Ateles fusciceps robustus
| Especie | Consumo forraje verde (g/día) | Consumo materia seca (g/día) | ||
|---|---|---|---|---|
| Hojas | Tallos | Hojas | Tallos | |
| Eugenia myrtifolia | 10 ± 0,4a | 8 ±1,4a | 2,2 ± 0,1c | 1,8 ± 0,3b |
| Justicia carnea | 10 ± 0,7a | 9 ± 1,0ab | 1,6 ± 0,1b | 0,9 ± 0,1a |
| Monstera deliciosa | 13 ± 0,0b | 12 ± 0,6b | 1,1 ± 0,0a | 0,7 ± 0,0a |
| p = | 0,0005 | 0,0413 | <0,0001 | 0,0023 |
Medias con una letra común en la columna no son significativamente diferentes (p < 0,05). ±: Error estándar.
Fuente: elaboración propia
Número de visitas al comedero
Durante el estudio, se registraron 942 visitas a los comederos, cuando se evaluó la preferencia al suministrar la planta completa. En tanto, cuando se evaluó la selectividad de cada fracción de la planta, y sus partes se suministraron por separado, se presentaron 369 vistas a los comederos con hojas y 181 a los que tenían tallos. En tanto, cuando se suministró la planta completa, se presentó un mayor porcentaje de visitas a los comederos de M. deliciosa, mientras que, cuando se suministraron las hojas de las especies vegetales, los animales visitaron en mayor proporción los comederos E. myrtifolia. Por el contrario, cuando se ofrecieron los tallos, el mayor número de visitas se presentó en J. carnea (figura 1).
Calidad nutricional de las plantas completas y fracciones (hoja: tallo)
Las especies evaluadas presentan una buena calidad nutricional, contienen porcentajes medios a altos de proteína cruda (PC), alta energía bruta (EB), bajos contenidos de fibra cruda (FC) y niveles medios a altos de calcio (Ca) y fósforo (P). La J. carnea presenta los mayores contenidos nutricionales, seguida de la M. deliciosa, aunque esta última tiene bajos contenidos de MS (tabla 3).
Tabla 3 Calidad nutricional de la planta completa y de cada fracción (hojas y tallo), de tres especies ornamentales con potencial forrajero para Ateles fusciceps robustus
| Especie | Fracción | MS (%) | PC (%) | EB (Mcal/kg) | FC (%) | Ca (%) | P (%) |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Eugenia myrtifolia | Planta completa | 20 | 11,7 | 4,3 | 19 | 0,5 | 0,2 |
| Hojas | 22 | 12,2 | 4,5 | 11 | 0,4 | 0,2 | |
| Tallos | 21 | 7,8 | 4,4 | 31 | 0,5 | 0,1 | |
| Justicia carnea | Planta completa | 16 | 34,9 | 4,3 | 12 | 2,5 | 0,6 |
| Hojas | 16 | 36,5 | 4,5 | 11 | 2,9 | 0,6 | |
| Tallos | 10 | 23,9 | 3,6 | 19 | 2,0 | 0,5 | |
| Monstera deliciosa | Planta completa | 7 | 29,8 | 4,4 | 16 | 1,6 | 0,8 |
| Hojas | 9 | 34,1 | 4,6 | 19 | 2,3 | 0,8 | |
| Tallos | 5 | 22,6 | 3,7 | 16 | 1,0 | 0,7 |
MS: materia seca; PC: Proteína cruda; EB: Energía bruta; FC: Fibra cruda; Ca: Calcio; P: Fosforo
Fuente: elaboración propia
Relación hoja: tallo de las plantas evaluadas
Todas las especies evaluadas tuvieron una relación hoja: tallo positiva. Aunque se presentaron diferencias (p < 0,0001) entre las especies, la mejor relación se encontró en la J. carnea, seguida de la E. myrtifolia y la M. deliciosa, respectivamente (tabla 4).
Tabla 4 Porcentaje y relación hoja: tallo de tres especies ornamentales con potencial forrajero para Ateles fusciceps robustus
| Especie | Hoja (%) | Tallo (%) | Relación hoja: tallo |
|---|---|---|---|
| Eugenia myrtifolia | 71,5 ± 1,6b | 28,3 ± 1,6a | 2,7b |
| Justicia carnea | 74,5 ± 1,8b | 25,4 ± 1,8a | 3,3b |
| Monstera deliciosa | 56,7 ± 1,2ª | 42,4 ± 1,7b | 1,4a |
| p < | 0,0001 | 0,0001 | 0,0001 |
Medias con una letra común en la misma columna no son significativamente diferentes (p < 0,05). ±: Error estándar
Fuente: elaboración propia
Discusión
El mayor consumo de materia seca que presentó la E. myrtifolia se puede explicar por el menor contenido de humedad que presenta el forraje de esta especie, mientras que la M. deliciosa, y la J. carnea son especies con mayores niveles de agua. Por el contrario, la M. deliciosa presentó un mayor consumo de FV. Lo anterior se le podría atribuir a su alto contenido de humedad, de modo que este puede hacer que el forraje de esta planta sea más suculento. En ese mismo sentido, Ito y Hayashi (11) y Laska et al. (12) observaron la preferencia de la especie Ateles por diferentes alimentos, y pudieron determinar que la esta estuvo correlacionada positivamente con el contenido de energía, y negativamente con el contenido de agua.
Cabe señalar que existen metabolitos secundarios que pueden afectar el consumo voluntario de las especies forrajeras. De tal manera se describe que la familia Araceae posee cristales aciculares (en forma de aguja) de oxalato de calcio que se agrupan en haces, denominados ráfides o rafidios (13, 14). Esta condición no afectó el consumo de M. deliciosa, especie con el mayor consumo voluntario de FV de las tres especies evaluadas. Esto coincide con los hallazgos de Felton (15) y Hernández (16), quienes encontraron que algunos metabolitos secundarios no influyen en los patrones de consumo.
En ese sentido, no hay reportes de consumo de hojas de plantas de las familias Myrtaceae y Acanthaceae por Ateles en condiciones naturales o de cautiverio; solo de frutos y semillas de estas familias en hábitat natural (17, 18, 19, 20). En consecuencia, este estudio presenta el potencial forrajero de la planta completa y sus fracciones para la alimentación de Ateles en cautiverio.
Por su parte, Patiño (21) menciona el consumo de especies de la familia Myrtaceae en el hábitat natural, y, en cautiverio, habla del consumo de frutos (Syzygium jambos). Lo así descrito corresponde a lo encontrado en este estudio en el que la especie evaluada con mayor consumo de MS por parte de los animales pertenece a esta familia (E. myrtifolia) (21).
Laska et al. (12) mencionan que el rechazo que tienen los animales al consumo de ciertas plantas se puede atribuir, entre otras cosas, a posibles sustancias tóxicas que ellas contienen, y que pueden considerarse como factores antinutricionales. Esto posiblemente puede explicar el menor consumo de J. carnea. Por su parte, Otuokere et al. (22), encontraron seis fitocompuestos o metabolitos secundarios con importancia farmacológica, presentes en especies de la familia Acanthaceae.
Al suministrar forraje de la planta completa, los animales optaron por el consumo de las hojas, y aunque se presentaron diferencias en el consumo de esta fracción entre especies, aquella fue la fracción de mayor consumo en las tres especies. Esto posiblemente se puede explicar por la calidad nutricional, la cual es mayor en las hojas que en los tallos.
La preferencia de los animales por las hojas también se puede explicar por el menor contenido de fibra cruda (FC), y mayor contenido de proteína cruda (PC) y energía bruta (EB), con relación a los contenidos nutricionales presentes en los tallos (tabla 3). Este comportamiento de selectividad sobre las hojas corresponde con lo encontrado por Van Roosmalen (23) y Lizarralde (24), quienes realizaron estudios ex situ del comportamiento de consumo en Ateles, y encontraron que esta especie seleccionó de forma natural hojas de varias especies de plantas, de las cuales algunas especies hacían parte de la familia Araceae. En tanto, Acero et al. (20), Gonzalez et al. (25) y Link et al. (26) también reportan consumo de especies de la familia Araceae por Ateles. Por otra parte, según Di fore et al. (19), esta elección se basa en el patrón temporal de elección de alimentos, ya que esta familia es una segunda fuente de alimentación, y es considerada de buena calidad nutricional.
En condiciones naturales y en algunas épocas del año, Suárez (27) encontró un consumo de hojas de diferentes especies mayor (21,5 %) al suministrado en este estudio, lo cual atribuye a la fragmentación de hábitats y perturbación del bosque. Por su parte, William y Spehar (28) mencionan que estas condiciones convierten a los primates en “oportunistas”, conduciéndolos a dietas folívaras. Cabe anotar entonces que el resultado del consumo de las especies evaluadas posiblemente estuvo condicionado por la dieta base habitual de los animales durante el estudio; por tanto, al reducir la dieta base, probablemente se observe un incremento en el consumo de estas especies.
La menor preferencia por el consumo de tallos encontrada en este estudio concuerda con lo mencionado por Scherbaum y Estrada (29), Whitworth et al, (30) y Solís y Montiel (31), quienes reportan menor selectividad de Ateles por tallos, flores, madera descompuesta y savia (1 % del total de la dieta) en condiciones de su hábitat natural. Por el contrario, al analizar el consumo y preferencia de diferentes alimentos en la estandarización de dietas, Gómez (32) encontró que los Ateles en cautiverio tienen preferencia por las hojas y tallos tiernos, cuando se incluyó espinaca (Spinacia oleracea). Lo anterior posiblemente está influenciado por los contenidos nutricionales de la especie.
En efecto, no hay consistencia en el comportamiento de selectividad o preferencia por la planta completa o las fracciones (hoja: tallo) de una misma especie de planta. Además, un mayor número de visitas al comedero no significa mayor consumo de FV o MS, sino que esto muestra el proceso de selección que hacen los animales del forraje que se está suministrando. Este comportamiento se puede explicar, posiblemente, por la calidad nutricional de las especies (12, 22) o por los contenidos de factores anti nutricionales que afectan la selectividad. Por su parte, Pezo y Skarpe (33) mencionan que el grado de preferencia de los primates por diversas partes de las plantas está relacionado con factores propios, como la disponibilidad relativa, la relación hoja: tallo y la presencia de metabolitos secundarios.
En suma, las especies evaluadas presentan potencial para ser incorporadas en los programas de alimentación para Ateles en centros de conservación en cautiverio, gracias a su calidad nutricional, que permite realizar dietas a partir de los recursos presentes en los centros de conservación. En lo que atañe a la proporción, de acuerdo con los requerimientos para primates no humanos de nuevo mundo, dentro de la taxonomía Ateles fusciceps, un ejemplar de 8,5 kg de peso vivo requiere 27,8 % de PC; 0,56 % de Ca; 0,44 % de P; y 533 Kcal/día de energía metabolizable (34).
Por su parte, Felton (15), menciona que los Ateles regulan el consumo más por los niveles de proteína que por los de carbohidratos y lípidos. Lo anterior puede explicar en parte los resultados de consumo voluntario que se reportan en este estudio, ya que la planta completa y especialmente las hojas de J. carnea y M. deliciosa presentaron los mayores niveles de PC, mientras que contenidos de PC fueron menores en E. myrtifolia. Sin embargo, esta última fue la especie en la que se observó un mayor consumo de MS.
Cabe señalar que la relación hoja: tallo es importante, ya que la mayor calidad nutricional está presente en las hojas. Por tal motivo, una planta con mejor relación hoja: tallo puede proveer mayor cantidad de nutrientes en los planes de alimentación de Ateles, en programas de cautiverio.
Conclusiones
Las especies evaluadas presentan potencial para ser incorporadas en los programas de alimentación para Ateles, en centros de conservación en cautiverio. En suma, la calidad nutricional, la aceptación del forraje por parte de los animales y los niveles de consumo de forraje verde y materia seca muestran que se pueden reducir costos de alimentación a partir del uso de la biodiversidad presente en los centros.
