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Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR

Print version ISSN 0122-9761

Bol. Invest. Mar. Cost. vol.46 no.2 Santa Marta July/Dec. 2017

https://doi.org/10.25268/bimc.invemar.2017.46.2.725 

Artículos de Investigación

Dinoflagelados epífitos de Thalassia testudinum en dos sistemas costeros del Caribe colombiano

1Universidad Nacional de Colombia sede Caribe - Cecimar e Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras - Invemar [Marine and Coastal Research Institute]. Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero. Rodadero, Santa Marta, Colombia. natalia.arbelaez@invemar.org.co

2Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá, Carrera 45 No 26-85, Bogotá D.C. Colombia. jemancerap@unal.edu.co

3 Instituto Español de Oceanografia (IEO) [Spanish Institute of Oceanography], Centro Oceanográfico de Vigo [Oceanographic Centre of Vigo], Subida a Radio Faro 50, 36390 Vigo, España. beatriz.reguera@vi.ieo.es ID: 0000-0003-4582-9798


RESUMEN

Los estudios sobre dinoflagelados epibentónicos potencialmente tóxicos han incrementado en los últimos años debido al aumento en el número de eventos perjudiciales atribuidos a algunas de estas microalgas. Tales eventos constituyen un riesgo para la salud humana y para diversas actividades económicas. Con el objetivo de confirmar la presencia de estos dinoflagelados en el Parque Nacional Natural Tayrona (PNNT), Caribe colombiano, se recolectaron mensualmente muestras del pasto marino Thalassia testudinum entre enero de 2014 y diciembre de 2015 en dos sistemas costeros (bahía y laguna) ubicados en la Bahía de Chengue (11 ° 20' N y 74 ° 07' W). Las hojas del pasto marino se tomaron manualmente, se depositaron en bolsas plásticas y se trasladaron al laboratorio para el desprendimiento de los dinoflagelados epibentónicos, mediante agitación vigorosa. Para identificar las especies observadas, se utilizaron tres tipos de microscopía (óptica, invertida con epifluorescencia y microscopía electrónica de barrido). Se observaron 14 especies de dinoflagelados epifitos potencialmente tóxicos, distribuidos en cuatro géneros (Gambierdiscus, Coolia, Ostreopsis y Prorocentrum). Prorocentrum fue el género más representativo, siendo Ostreopsis cf. ovata, P. hoffmannianum y P. lima las especies más frecuentes en la bahía, mientras que en la laguna fueron Prorocentrum sp. 1 y P. rhathymum. Este estudio describe las características principales de las especies observadas, considerando que la identificación precisa a nivel de especie es requerida para cualquier estudio ecológico que busque proporcionar elementos para la gestión de riesgos contra los efectos tóxicos o perjudiciales causados por dinoflagelados epibentónicos.

Palabras clave: Dinoflagelados tóxicos; Caribe colombiano; FANs bentónicas; Pastos marinos

ABSTRACT

Studies on potentially toxic epibenthic dinoflagellates have been increased in the last years due to growing number of harmful events attributed to some of these microalgae. These events represent a risk to human health, as well as to diverse economic activities. With the aim of confirming the presence of these dinoflagellates in Tayrona National Natural Park, Colombian Caribbean, monthly samples of the seagrass Thalassia testudinum were collected between January 2014 and December 2015 in two coastal systems (Bay and Lagoon) located in Chengue Bay (11°20´ N y 74°07´W). Grass leaves were manually collected, placed in plastic bags with seawater and transferred to laboratory for detachment of epibenthic microalgae by vigorous shaking. To identify the species, three types of microscopy were used (optical, inverted with epifluorescence and scanning electron microscopy). Fourteen species of potentially toxic epiphytic dinoflagellates, distributed in four genera (Gambierdiscus, Coolia, Ostreopsis and Prorocentrum) were identified. Prorocentrum was the most representative genus. Ostreopsis cf. ovata, P. hoffmannianum and P. lima were the most frequent species in the Bay, whereas Prorocentrum sp. 1 and P. rhathymum were the most frequent in the Lagoon. This study depicts the main features of the observed species, considering that precise identification at species level is required for any ecological study that seeks to provide elements for risk management against the toxic or harmful effects caused by epibenthic dinoflagellates.

Keywords: Toxic dinoflagelates; Colombian Caribbean; Benthic HABs; Seagrass

INTRODUCCIÓN

En las últimas décadas ha habido un incremento aparente en intoxicaciones de seres humanos y muerte de otros organismos asociado a la intensificación en las proliferaciones microalgales a nivel mundial (Hallegraeff et al., 2004; Mancera-Pineda et al., 2009). Los principales agentes de estos episodios son dinoflagelados planctónicos y epibentónicos (asociados a fanerógamas marinas, macroalgas, sedimentos y otros sustratos) productores de potentes toxinas (Hallegraeff et al., 2004). A diferencia de las proliferaciones de células fitoplanctónicas, que pueden causar coloración del agua (mareas rojas), concentraciones incluso elevadas de dinoflagelados epibentónicos pueden pasar desapercibidas. No obstante, sus toxinas se acumulan en diversos organismos marinos (peces o moluscos), generando un riesgo a nivel de salud pública al ser consumidos por humanos (Álvarez, 1997, 1999; Gaitán, 2007).

Entre los principales dinoflagelados epibentónicos productores de toxinas se encuentran distintas especies pertenecientes a los géneros Ostreopsis, productor de ovatoxinas, palitoxinas y análogos de estas (Lenoir et al., 2004; Brissard et al., 2014) y responsables de irritaciones dérmicas y de las vías respiratorias (Gallitelli et al., 2005; Tubaro et al., 2011; Del Favero et al., 2012; Ciminiello et al., 2014); Coolia, productor de cooliatoxina (Holmes et al., 1995; Rhodes et al., 2000); Prorocentrum, causante de envenenamiento diarreico por ingesta de mariscos (DSP siglas en inglés), y Gambierdiscus. Este último es uno de los géneros de mayor potencial tóxico, pues algunas especies son capaces de producir gambiertoxinas y maitotoxinas, que se acumulan en peces arrecifales (ej. Sphyraena barracuda) y al ser consumidos por seres humanos, ocasionan el síndrome tóxico denominado "ciguatera" (Álvarez, 1997, 1999; Gaitán, 2007). Esta enfermedad genera problemas gastrointestinales, neurológicos y cardíacos recurrentes (Arcila-Herrera et al., 2001; Vila et al., 2001; Faust, 2009; Mancera-Pineda et al., 2009).

La importancia del estudio de dinoflagelados epibentónicos radica en que no todas las especies de este grupo son productoras de toxinas, pero debido a la amplia variabilidad morfológica que presentan, es frecuente que se realicen identificaciones erróneas. Es fundamental la identificación certera y detallada de las especies, lo cual no es sencillo empleando métodos ópticos de baja resolución. Mediante el presente estudio se realiza la descripción de las principales especies de dinoflagelados potencialmente tóxicos presentes en las praderas de Thalassia testudinum en dos sistemas costeros del Caribe colombiano como contribución al conocimiento de estos organismos en la región.

AREA DE ESTUDIO

Entre enero de 2014 y diciembre de 2015 se recolectaron muestras mensualmente en dos sistemas costeros de la bahía de Chengue, Parque Nacional Natural Tayrona (PNNT) (11°20' N y 74°08'W), ubicada a 14 km al noreste de la ciudad de Santa Marta en el Caribe colombiano. El primer punto de muestreo se estableció en el interior de la bahía (11°19'07"N y 74°07'42"W) sobre la abundante pradera de T. testudinum y el segundo en la parte central de una laguna ubicada al sur de la bahía (11°19'01"N y 74°07'42"W) (Figura 1). La laguna, comunicada permanentemente con la bahía por un pequeño canal, está rodeada por una amplia franja de manglar y presenta algunos parches de macrófitas en su interior (Álvarez-León et al., 1995; Rodríguez-Ramírez et al., 2004).

Figura 1 Área de estudio y localización de los puntos de muestreo en la Bahía y (2) Laguna de Chengue, Parque Nacional Tayrona, Caribe colombiano. 

MATERIALES Y MÉTODOS

En cada estación se removieron manualmente hojas de la fanerógama Thalassia testudinum (de 80 a 100 g) a una profundidad menor de 1 m y un área inferior a 10 m2. Las hojas se halaron suavemente para evitar el desprendimiento de los organismos adheridos y se introdujeron en bolsas con cierre hermético (Ziploc®) teniendo precaución de no dejar ingresar gran cantidad de agua de mar circundante. Una vez en el laboratorio se adicionó agua de mar previamente filtrada a las bolsas y se agitaron vigorosamente durante dos minutos para desprender los dinoflagelados adheridos a la fanerógama. A continuación se extrajeron las hojas y toda el agua presente se filtró por un tamiz de 200 μm para eliminar los residuos de gran tamaño. Cada muestra se depositó en un vaso de precipitado de 1000 ml y se filtró nuevamente por un tamiz de 20 μm. El material contenido en el último tamiz (fracción de 200 a 20 μm) se lavó con agua de mar filtrada con ayuda de un frasco lavador y se almacenó en un frasco plástico rotulado al que se añadió formol a una concentración final de 4%, para fijar la muestra (Reguera et al, 2011).

La identificación y medición de los dinoflagelados se llevó a cabo empleando un microscopio óptico de luz Carl Zeiss Primo Star con cámara AxioCam ERc 5s y el programa de análisis de imagen Axio Vision 4.8.2. Las células se montaron en portaobjetos, aplicando una gota de hipoclorito para limpiar y separar sus placas tecales ejerciendo un poco de presión sobre el cubreobjetos. Las imágenes con epifluorescencia se obtuvieron mediante un microscopio invertido Nikon Eclipse TS100, luego de aplicar una gota de calcoflúor para teñir las placas (Fritz y Trimer, 1985) y observar la muestra bajo un filtro de luz UV (Reguera et al., 2011).

El análisis micromorfológico de las células se realizó mediante un microscopio electrónico de barrido (MEB) Jeol JSM 6360LV. Para preparar las muestras se depositaron de tres a cinco gotas de ésta concentrada sobre un filtro de policarbonato Whatman de 5 μm, la sal presente se eliminó mediante lavados sucesivos con agua de mar filtrada diluida con agua destilada en diferentes concentraciones (10, 20, 30, 50, 80, 90 y 100%) pasando por el filtro, con un intervalo de 10 min entre lavados. A continuación se realizó la deshidratación de las células empleando etanol diluido hasta alcanzar la concentración máxima (5, 15, 30, 50, 70 y 95%), nuevamente con pausas de 10 min entre concentraciones sucesivas. Los filtros con los organismos se montaron sobre pequeños portamuestras de aluminio metálico y para eliminar la humedad, se introdujeron en una estufa a 50 °C por 24 h. Finalmente se realizó la metalización de las muestras con oro-paladio, en un metalizador Sputtering Polaron E5000 por 5 min, bajo una atmósfera de gas argón y una corriente de metalización de 20 mÅ. Se procuró que la capa de oro-paladio no superara los 250 Å.

Para confirmar la identificación de las especies se emplearon los documentos de Fukuyo (1981), Besada et al. (1982), Faust et al. (1999), Penna et al. (2005), Mohammad-Noor et al. (2007), Litaker et al. (2009), Hoppenrath et al. (2014) y Almazán-Becerril et al. (2015). Siguiendo lo recomendado por Fraga et al. (2011), se empleó el sistema de tabulación de Kofoid modificado, descrito por Besada et al. (1982) para nombrar las placas de los géneros Coolia, Gambierdiscus y Ostreopsis, empleando la fórmula tecal Po, 4', 6'', 5''', 2'''' en los tres casos, teniendo en cuenta que está basada en características homólogas y representa la afinidad con otros géneros, considerando la fisión celular y la superposición de algunas placas. Para el caso del género Prorocentrum, se emplean los términos sugeridos por Hoppenrath et al. (2013) para referirse a la orientación celular y a la nomenclatura de sus características morfológicas.

Cabe resaltar que la toxicidad de los organismos observados en el presente estudio no ha sido determinada. Sin embargo, la mayoría de las especies descritas han sido registradas en otras zonas como productoras de toxinas que afectaron a diversos organismos, incluyendo seres humanos (Yasumoto et al., 1987; Lee et al., 1989; Holmes et al., 1991, 1995; Morton y Bomber, 1994; Rhodes et al., 2000; Delgado, 2005; Delgado et al., 2005; An et al., 2010; Tichadou et al., 2010, Ciminiello et al., 2011, 2014; Tubaro et al., 2011; Gorbi et al., 2012; Nascimento et al., 2012; Holland et al., 2013; Brissard et al., 2014; Lewis et al., 2016).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

DESCRIPCIÓN DE LAS ESPECIES

Se observaron un total de 14 especies de dinoflagelados potencialmente tóxicos asociados a las hojas de T. testudinum, pertenecientes a dos órdenes, tres familias y cuatro géneros. Entre los géneros presentes, Prorocentrum fue el más representativo durante el muestreo, con un aporte de 50% en el número de especies, lo que coincide con lo registrado en estudios previos en otras partes del Caribe (Valerio y Díaz, 2008; Almazán-Becerril et al., 2015), seguido por Ostreopsis con 21%. El número de especies fue similar entre ambos sistemas, con una diferencia de dos especies más en la bahía. Sin embargo, estas diferencias fueron más evidentes en términos de composición: Coolia cf. malayensis, Coolia sp., Ostreopsis cf. lenticularis y Prorocentrum emarginatum sólo se observaron en la bahía, mientras que Gambierdiscus sp. y Prorocentrum sp. 2 se encontraron únicamente en la laguna (Tabla 1).

Tabla 1 Presencia-ausencia y frecuencia (%) de las especies presentes en las 48 muestras de Thalassia testudinum obtenidas en la bahía y la laguna de Chengue entre enero de 2014 y diciembre de 2015. 

En la bahía, Prorocentrum lima, P. hoffmannianum y Ostreopsis cf. ovata se consideraron especies frecuentes, teniendo en cuenta su aparición en todas las muestras durante ambos años, mientras que Coolia sp., Gambierdiscus caribaeus, Prorocentrum rhathymum y Prorocentrum sp. 1 se observaron ocasionalmente. En contraste, Prorocentrum sp. 1 fue la especie más frecuente (79.17%) en la laguna, seguida de P. rhathymum (70.83%), mientras que Gambierdiscus sp. y P. cf. concavum fueron esporádicas (Tabla 1). A continuación se describen las especies encontradas.

Gambierdiscus cf. caribaeus Vandersea, Litaker,Faust, Kibler, Holland y Tester, 2009.

Descripción: Célula grande (longitud dorso-ventral: 82.7 ± 4.3 /<m; transdiámetro 81.2 ± 6.7 μm; n = 4). Presenta una forma semicircular tanto en vista apical como antapical, con un sulcus notorio (Figura 2 A, B y F). En vista antapical el sulcus es profundo y estrecho en forma de U (Figura 2 B). Cuerpo ligeramente comprimido en sentido anteroposterior (Figura 2 E). Superficie densamente provista de pequeños poros (Figura 2 G). Placa 2’ rectangular (largo: 47 μm; ancho: 20-25 μm; Figura 2 C), placa 2’’’’ pentagonal, ancha (largo: 50 μm; ancho: 37 μm; Figura 2 B y D). Según las estructuras observadas, en particular la forma de las placas 2’ y 2’’’’, siguiendo las descripciones realizadas por Litaker et al. (2009), Jeong et al. (2012) y Hoppenrath et al. (2014), las características de la especie coinciden con las de G. caribaeus, aunque las células del presente estudio exhibieron un tamaño algo mayor respecto al descrito por Litaker et al. (2009).

Figura 2 Micrografías de Gambierdiscus sp1 al microscopio óptico (A-E) y microscopio electrónico de barrido (F-G). A-B. Célula en vista antapical. C. Segunda placa apical (2’). D. Segunda placa antapical (2’’’’). E. Vista lateral. F. Vista antapical en MEB. G. Detalle de los poros que recubren la célula. Po: Poro apical. Barra de escala (A-F) = 20 μm, (G) = 5 μm. 

Hábitat: Típicamente circumtropical, comúnmente bentónica, asociada a diversos sustratos incluyendo macroalgas, pastos marinos, arena y coral muerto en zonas protegidas del oleaje y alejadas de aportes de aguas continentales (Faust, 1995; Hallegraeff et al., 2004; Tester et al., 2014). En caso de perturbaciones pueden nadar desplazándose cortas distancias (Hallegraeff et al., 2004).

Toxicidad: Algunas especies del género Gambierdiscus son las principales productoras de gambiertoxina y maitotoxina, toxinas causantes de la ciguatera (Litaker et al., 2010; Parsons et al., 2012; Fraga et al., 2016). La toxicidad en esta especie no ha sido confirmada en Chengue, sin embargo, cabe resaltar que se han registrado varios casos de ciguatera con anterioridad en el Caribe colombiano, particularmente en los departamentos de Magdalena, Bolívar y en la isla de San Andrés (Álvarez, 1997, 1999; Gaitán, 2007; Celis y Mancera, 2015)

Gambierdiscus sp.

Descripción: Célula de gran tamaño (longitud dorso-ventral: 76 μm; transdiámetro: 70 μm; n= 1), comprimida en sentido anteroposterior (Figura 3 F). En vista apical, la forma es más oblonga que en Gambierdiscus cf. caribaeus y el extremo dorsal de la célula es ligeramente agudo (Figura 3 B). Sulcus profundo y ancho en forma de U evidente en vista antapical (Figura 3 B-D). Superficie de las placas cubierta por pequeños poros (Figura 3 H). Placa del poro apical (Po) desplazada hacia la parte ventral (sulcus). La placa 2' es asimétrica con forma de hacha y la 2'''' es pentagonal, similar a lo descrito por Litaker et al. (2009) y Hoppenrath et al. (2014) para G. polynesiensis; sin embargo, en la descripción realizada por los autores, la especie no presenta el extremo dorsal de la célula agudo y la longitud dorsoventral es menor respecto a la del presente estudio. Adicionalmente no hay evidencia sobre la presencia de esa especie en el Caribe.

Figura 3 Micrografías de Gambierdiscus sp. 2 al microscopio óptico (AF) y al microscopio electrónico de barrido (G-H). A-B. Vista antapical. C-D. Sulcus. E. Placas apicales y del poro apical (Po). F. Vista lateral. G. Vista antapical al MEB. H. Detalle de los poros que recubren las placas celulares. Barra de escala (A-G) = 20 μm; (H) = 5 μm. 

Coolia cf. malayensis Leaw, P.-T. Lim y Usup, 2001.

Descripción: Forma pequeña (longitud dorsoventral: 29.9 ± 2.6 μm; transdiámetro: 28.0 ± 2.4 μm; n= 18), redondeada y ligeramente comprimida en sentido anteroposterior, forma lenticular (Figura 4 D). En vista lateral, la epiteca se desplaza hacia la porción dorsal y la hipoteca se aproxima al área ventral (Figura 4 D), similar a lo observado por Gómez et al. (2016).

Figura 4 Micrografías de Coolia cf. malayensis en microscopio óptico (A-E) y microscopio electrónico de barrido (F-H). A. Vista apical. B-C. Vista antapical (la flecha señala una de las membranas sulcales). D. Vista lateral. E-F. Vista ventral y detalles del sulcus. G. Vista apical en MEB. H. Vista antapical. Po: Poro apical. Barra de escala (A-E) = 20 μm, (F-G) = 5 μm, (H) = 10 μm. 

(Litaker et al., 2010, Parsons et al., 2012, Fraga et al., 2016). The toxicity of this species has not been confirmed in Chengue; however, several cases of ciguatera were reported previously in the Colombian Caribbean, particularly in the departments of Magdalena, Bolívar and San Andres Island (Álvarez, 1997, 1999; Gaitán, 2007; Celis and Mancera, 2015).

Placa del poro apical (Po) visible en microscopio óptico, situada entre las placas 2' y 4' en posición apical superior izquierda de la célula, con un tamaño aproximado de 6.7 μm (Figura 4 A), este tamaño es mayor que el reportado por Leaw et al. (2010) y Karafas et al. (2015) (5.0 y 5.9 μm respectivamente). Placa 4' oblonga, con forma hexagonal, ubicada hacia el centro de la célula; su extremo derecho hace contacto con la placa 5'', la cual tiende a ser la más grande de la epiteca (Figura 4 A y G), con un patrón parecido al observado en el género Ostreopsis. Placa 3' pentagonal, ubicada entre las placas 4' y 3''. Placa 3''' rectangular, centrada y amplia, ocupando gran parte de la hipoteca (Figura 4 C y H). Superficie de las placas cubiertas por pequeños poros (Figura 4 G y H). Sulcus estrecho, con dos membranas que se proyectan hacia fuera de éste a cada lado (Figura 4 B y C). La especie tiene semejanza con C. palmyrensis y C. monotis por la forma y disposición de las placas 4', 5'' y 3'''. Sin embargo, C. palmyrensis suele ser más pequeña en tamaño y sus placas tecales tienen una menor densidad de poros (Karafas et al., 2015). Para el caso de C. monotis, las células presentan un sulcus profundo expandiéndose hasta casi ocupar una cuarta porción de la célula, mientras que en el organismo aquí observado el sulcus es corto, abriéndose hacia la base (Figura 4 H). Por otra parte, coincidiendo con Leaw et al. (2010), en C. malayensis la placa 3''' es la más grade de la hipoteca, en tanto que en C. monotis las placas 3''' y 4''' tienen un tamaño similar. Sin embargo, otros autores han observado la similitud en el tamaño de estas placas en ambas especies (Jeong et al., 2012; Gómez et al., 2016).

Hábitat: Género marino, de aguas subtropicales y templadas. Coolia cf. malayensis se ha observado asociada a macroalgas, fragmento de coral y arena (Leaw et al., 2010). La especie más estudiada, C. monotis, ha sido observada en muestras planctónicas, hábitats salobres, lagunas costeras y en zonas con manglar, en aguas someras (Faust, 1992; Steidinger y Tangen, 1996); sin embargo, su distribución es más limitada a zonas templadas.

Toxicidad: No confirmada en el área de estudio; sin embargo, algunas especies del género son potencialmente tóxicas. En unas pocas cepas se ha confirmado la producción de cooliatoxina, una potente neurotoxina que puede ocasionar dificultades respiratorias y el bloqueo de algunos nervios fundamentales para el funcionamiento del sistema nervioso en algunos mamíferos (Holmes et al., 1995; Rhodes et al., 2000; Fraga et al., 2008). Hasta la fecha no se ha registrado su efecto negativo en humanos.

Coolia sp.

Descripción: Célula redondeada globular, epiteca ligeramente comprimida hacia uno de los extremos. Dimensiones del único organismo observado: longitud dorso-ventral 38.89 μm; transdiámetro 40.1 μm. El sulcus es aún más estrecho que en Coolia cf. malayensis, con presencia de las dos pequeñas membranas que se proyectan fuera de este a cada lado (Figura 5 A) y a diferencia de Coolia cf. malayensis, en vista lateral la epiteca y la hipoteca no se desplazan hacia los extremos (Figura 5 B). No fue posible realizar una descripción más detallada de las placas, teniendo en cuenta que solo se encontró una célula en las muestras. El espécimen presenta afinidad con C. tropicalis y C. canariensis, principalmente debido a su tamaño, siendo superior al de las demás especies de este género, coincidiendo con lo descrito por Fraga et al. (2008), Mohammad-Noo et al. (2013) y Karafas et al. (2015).

Figura 5 Micrografías de Coolia sp. en microscopio óptico. A. Vista antapical (la flecha señala las dos pequeñas membranas que se proyectan fuera del sulcus). B. Vista lateral de la célula. C. Vista ventral. Barra de escala = 20 μm. 

Ostreopsis cf. ovata Fukuyo, 1981.

Descripción: Células ovaladas, alargadas y agudas en su extremo ventral, con forma similar a una lágrima (Figura 6 A-C). La forma más pequeña del género entre las observadas en las muestras, con una longitud dorso-ventral de 66.2 ± 3.5 μm y transdiámetro de 39.9 ± 3.3 μm (n = 35). Eje antero-posterior aproximadamente igual al ancho de la célula. Placa del poro apical (Po) estrecha, con una longitud aproximada de 9,7 μm, notoriamente desplazada dorso-lateralmente hacia la izquierda de la zona apical, lo que dificulta la observación de la placa 2’ (Figura 6 B y D). Suturas entre las placas suaves y poco visibles. La forma es similar a O. ovata; sin embargo, según las descripciones realizadas por Penna et al. (2005), el organismo difiere de esa especie en la forma de las placas 4', 3' y 2'''', similares a las observadas en O. heptagona, a excepción de la sutura señalada con la flecha en la figura 6 D, pues en O. heptagona ésta entra en contacto directamente con la placa 4' y en la especie observada hace contacto con la placa 3'. Así mismo, tanto el tamaño de las células observadas en el presente estudio, como la longitud del Po son mayores a las registradas por Faust et al. (1996) y Faust (1999) para O. ovata. La variabilidad morfológica de esta especie es bastante amplia y su clasificación taxonómica aún debe validarse empleando la información disponible en bases de datos genéticos (Penna et al., 2005).

Figura 6 Micrografías de Ostreopsis cf. ovata observado al microscopio óptico. A. Vista apical. B. Detalle de las placas apicales. C. Vista antapical y detalle de placas. D. Detalles de la sutura de las placas y del complejo del poro apical (la flecha señala la sutura entre las placas 3’ y 5’’ que separa a las 4’ y 4’’). Po: Poro apical. Barra de escala = 20 μm. 

Hábitat: Ostreopsis ovata es una especie marina, bentónica, que puede estar adherida a macrófitas y a otros sustratos. Es común en zonas tropicales, subtropicales y templadas. Sin embargo, suele ser más frecuente en aguas cálidas (Parsons et al., 2012). Se han observado ocasionalmente, al igual que Ostreopsis sp., en muestras planctónicas.

Toxicidad: La especie ha sido registrada como productora de diversas toxinas, incluyendo ostreotoxinas y palitoxinas (Granéli et al., 2011) causantes de problemas gastrointestinales, respiratorios y dermatológicos en los seres humanos (Parsons et al., 2012). Sin embargo, su toxicidad no ha sido confirmada en el área de estudio.

Ostreopsis sp.

Descripción: Las células presentan una forma ovoide en vista apical, algo puntiaguda hacia la parte ventral en vista apical y ancha hacia el extremo dorsal. Dimensiones: longitud dorso-ventral: 84.8 ± 5.7 μm; transdiámetro: 64.6 ± 5.5 _μm (n = 37). Comprimida dorso-ventralmente, las tecas presentan una ondulación evidente en vista lateral (Figura 7 E), similar a la descrita por Fukuyo (1981) para O. siamensis. Tecas cubiertas por un solo tipo de poros, algo distantes entre sí y forman una línea contigua en el margen externo de las placas precingulares (Figura 7 F). Placa del poro apical (Po) angosta y alargada (19.7 μm), con una curvatura paralela al borde superior izquierdo de la célula (Figura 7 B, C y F). Teniendo en cuenta la talla de las células observadas, la longitud del Po, así como la forma y disposición de las placas tecales, la especie podría tratarse de O. labens (Faust et al., 1996; Hoppenrath et al., 2014); sin embargo, según las descripciones realizadas por algunos autores, la especie no presenta ondulación en las placas. Es posible que, debido a su variabilidad en tamaño y formas, las células observadas sean parte de un complejo conformado por más de una especie. Cabe resaltar que la descripción taxonómica de este género no es muy clara y la mayoría de las características se solapan entre especies, haciendo muy compleja su diferenciación. Penna et al. (2005) indican que es posible observar una alta variabilidad morfológica entre células de la misma especie y Almazán-Becerril et al. (2015) mencionan que la taxonomía de este género es tan ambigua que hace imposible la diferenciación entre especies.

Figura 7 Micrografías de Ostreopsis sp. al microscopio óptico (A-F) y microscopio electrónico de barrido (G-I). A. Célula en vista antapical. B. Detalle de placas apicales. C. Placas apicales teñidas con calcofluor y vistas con epifluorescencia. D-E. Vista antapical interna de las placas. F. Poro apical (Po) y poros en microscopio óptico. G. Vista apical en MEB. H. Detalle de la placa del poro apical (Po). I. Poros que recubren la célula. Barra de escala (A-E) = 20 μm, (G) = 10 μm), (H) = 2 μm, (I) = 5 μm. 

Ostreopsis cf. lenticularis Fukuyo 1981.

Descripción: Célula redondeada en vista apical (Figura 8 A-C), lenticular, ligeramente puntiaguda hacia el sulcus. Antero-posteriormente comprimida y de mayor tamaño que las demás especies de este género observadas en las muestras. Longitud dorso-ventral: 102.1 ± 7.0 μm; transdiámetro: 83.8 ± 6.4 μm (n = 24). Las tecas presentan dos tipos de poros: unos pequeños y más abundantes y otros gruesos, ambos visibles al microscopio óptico (Figura 8 D). Po angosta y alargada (Figura 8 A), con una longitud aproximada de 22 μm. Presenta el mismo patrón de placas que Ostreopsis sp.; sin embargo, O. cf. lenticularis, aparte del tamaño y la presencia de los dos tipos de poros, es redondeada y carece de ondulación en las tecas, coincidiendo con la descripción realizada por Hallegraeff et al. (2004). Faust, (1996) indica que la presencia de los dos tipos de poros se da en O. siamensis, si bien Fukuyo, (1981) y Parsons et al. (2012) coinciden en que esta característica es típica de O. lenticularis. Asimismo, el tamaño celular y la longitud de la Po coinciden con algunas de las características descritas por Faust (1999) para O. marinus; sin embargo, el autor indica que la superficie tecal de esta especie presenta pequeños poros y no dos tipos de poros, tal como se observó en las células de Chengue.

Figura 8 Micrografías de Ostreopsis cf. lenticularis al microscopio óptico. A. Vista de la región apical de la célula indicando las placas y el poro apical (Po). B-C. Vista antapical interna de las placas. D. Detalle de los poros en las placas que recubren la célula (las flechas indican los dostipos de poros). Barra de escala (A-C) = 20 μm. 

Hábitat: Especie bentónica adherida a rocas y otros sustratos o epifita de macrófitas en aguas circumtropicales someras (Hallegraeff et al., 2004).

Toxicidad: La especie se ha registrado como potencialmente tóxica, productora de palitoxinas y otras toxinas análogas (Tosteson et al., 1989; Ashton et al., 2003; Granéli et al., 2011) perjudiciales para algunos organismos, incluidos los humanos. No se ha confirmado su toxicidad en la región.

Prorocentrum hoffmannianumFaust, 1990.

Sinonimia: Exuviaella hoffmanniana (Faust) McLachlan, Boalch et Jahn 1997.

Exuviaella hoffmannianum (Faust) McLachlan et Boalch (Hoppenrath et al, 2014).

Descripción: La célula presenta una forma ovalada ancha, similar a una lágrima, algo más estrecha hacia el área apical, con un aplanamiento hacia el centro de la célula, donde se ubican los pirenoides (Figura 9 A). Longitud dorso-ventral: 50.6 ± 3.1 μm transdiámetro: 37.3 ± 2.4 μm (n= 38). Superficie de las tecas reticulada-excavada (Hoppenrath et al., 2013), poros reniformes dispersos sobre et al., 2013), las placas (Figura 9 G), ausentes en el centro de ésta. Área periflagelar en forma de "V" con ocho placas (1-8) (Figura 9 J y K) y un collar apical adyacente amplio (Figura 9 C-F); placa periflagelar 1 con tres hendiduras (Figura 9 J y K), coincidiendo con la descripción realizada por Hoppenrath et al. (2013). Su morfología presenta variaciones en forma y tamaño e inclusive se observaron células con el collar apical algo reducido. La especie se confunde fácilmente con P. sabulosum, P. tropicalis y P. belizeanum, pero Herrera-Sepúlveda et al. (2015) confirmaron mediante análisis moleculares que no existe diferencia entre P. hoffmannianum y P. belizeanum. En cuanto a las demás especies, Hoppenrath et al. (2014) sugirieron que es necesario realizar un análisis más detallado para establecer los límites que las separan.

Figura 9 Micrografías de Prorocentrum hoffmannianum al microscopio óptico (A-C) y microscopio electrónico de barrido (D-J). A. Vista de la placa derecha; B. Placa derecha con detalle de poros. C. Placa izquierda. D. Célula en vista ventral (MEB). E. Vista dorsal. F. Detalle del collar apical. G. Detalle de poros y areolas que recubren la célula. H-J. Área periflagelar (apical). J. Placas periflagelares, enumeración siguiendo la propuesta por Hoppenrath et al. (2013). Pr: pirenoide, pa: poro accesorio, pf: poro flagelar. Barra de escala (A-C) = 20 μm, (D-E) = 10 μm, (F-G) =2 μm, (H) = 10 μm, (I) = 5 μm, (J-K) = 1 μm. 

Hábitat: Especie marina, bentónica, ampliamente distribuida en áreas tropicales y subtropicales, que suele encontrarse sobre diversos sustratos, tales como arena, rocas o fanerógamas (Chomérat et al., 2010).

Toxicidad: Especie potencialmente tóxica, productora de ácido okadaico y sus análogos, los cuales generan envenenamiento diarreico por ingesta de moluscos (o DSP por sus siglas en inglés, Diarrhetic Shellfish Poisoning) (Faust et al., 1999; Hoppenrath et al., 2013).

Prorocentrum lima Stein, 1878.

Basionimia: Cryptomonas lima Ehrenberg 1860.

Sinonimia homotípica: Exuviaella lima (Ehrenberg) Bütschli 1885, E. marina var. lima (Ehrenberg) Schiller 1931 (Guiry y Guiry, 2016).

Sinonimia heterotípicas: Exuviaella marina Cienkowski 1881, Dinopyxis laevis Stein 1883, E. laevis (Stein) Schroder 1900, E. cincta Schiller 1918, E. ostenfeldi Schiller 1933, E. caspica Kiselev 1940, P. marinum Dodge et Bibby 1973, Prorocentrum arenarium Faust 1994 (Guiry y Guiry, 2016).

Descripción: Célula ovoide, ovalada oblonga. Longitud dorso-ventral: 40.4 ± 2.9 μm; transdiámetro: 25.0 ± 2.0 μm (n = 42). En vista valvar es más estrecha hacia el área periflagelar y lenticulada elipsoidal en vista lateral, ligeramente aplanada hacia la parte central, donde se ubican internamente los prominentes pirenoides (Figura 10 A) visibles al microscopio óptico. Superficie tecal suave con pequeños poros ovalados dispersos que forman una hilera marginal, inclusive rodeando el área periflagelar (Figura 10 C-F); porción central de ambas tecas desprovistas de poros (Figura 10 B-D). Área periflagelar en forma de "V" con ocho (1-8) placas adyacentes a los poros flagelares (Figura 10 G y H), coincidiendo con las descripciones realizadas por Hoppenrath et al. (2013). La especie presenta una amplia variabilidad de formas y tamaños, cual en ocasiones genera inconvenientes en su identificación.

Figura 10 Micrografías de Prorocentrum lima al microscopio óptico (A-B) y microscopio electrónico de barrido (C-G). A. Vista de la teca derecha; B. Teca derecha con poros tecales. C. Teca derecha al MEB. D. Vista de la teca izquierda. E-G. Área periflagelar (apical). G. Placas periflagelares, enumeración siguiendo la propuesta por Hoppenrath et al. (2013). Pr: pirenoide, pa: poro accesorio, pf: poro flagelar. Barra de escala (A-B) = 20 μm, (C y E)= 10 μm, (D) = 5 μm, (F) = 2 μm, (G-H) = 1 μm. 

Hábitat: Especie marina, epibentónica, incrustada en la arena o adherida a diversos sustratos incluyendo macrófitas. Ampliamente distribuida en aguas tropicales (Hoppenrath et al,, 2013, 2014). Fukuyo (1981) observó qué al realizar cultivos de esta especie, normalmente se adhería a las paredes del recipiente y era raro encontrar células nadando libremente. Sin embargo, la especie se ha observado esporádicamente y en bajas densidades en muestras planctónicas (Vila et al., 2001, Levasseur et al., 2003)

Toxicidad: No se ha confirmado su toxicidad en el área de estudio. Sin embargo la especie se considera potencialmente tóxica, productora de ácido okadaico y otras toxinas congéneres, pudiendo ocasionar envenenamiento diarreico por ingesta de moluscos (Murakami et al., 1982; Lee et al, 1989; Torigoe et al., 1988).

Prorocentrum emarginatumFukuyo, 1981.

Descripción: Célula asimétrica, redondeada, ligeramente ovalada, un poco menos ancha hacia el extremo apical (Figura 11 A-D, F-G). En vista lateral las tecas están ligeramente comprimidas dorso-ventralmente. Longitud dorso-ventral: 36.7 ± 2.0 μm; transdiámetro: 32.0 ± 1.5 μm(n = 8). Teca de textura suave con dos tipos de poros en filas (Figura 11 E), dispuestos radialmente desde la periferia hacia el centro de la célula, sin estar del todo presentes en la porción central de la teca (Figura 11 C, D y F). Área periflagelar en forma de "V" fuertemente marcada (Figura 11 B-C, F-G). En vista ventral es posible observar que los dos hombros apicales son desiguales, siendo el dorsal romo y el ventral alargado puntiagudo (Figura 11 B-C, F), coincidiendo con lo descrito por Hoppenrath et al. (2013, 2014). En el área periflagelar sobresale una estructura en forma de ala o espina que bordea la placa periflagelar 1(Figura 11 F y G). La especie puede confundirse con Prorocentrum fukuyoi y con P. scuptile; sin embargo, a diferencia de P.fukuyoi, las células observadas no presentan pequeños poros en el centro de la teca y tampoco poseen una superficie tecal reticulada-excavada como ocurre en P. scuptile, coincidiendo con la descripción de P. emarginatum realizada por Hoppenrath et al. (2013). Sin embargo, se requiere una revisión más detallada tanto a nivel morfológico como molecular para establecer una clara diferencia entre estas tres especies y lograr comprender la variabilidad de las diferentes características.

Figura 11 Micrografías de Prorocentrum emarginatum al microscopio óptico (A-D) y microscopio electrónico de barrido (E-G). A-B. Vista de la teca derecha. C. Teca derecha donde se observa levemente el patrón de poros. D. Teca izquierda. E. Detalle de los dos tamaños de poros (flechas blancas) al MEB. F. Vista ventral. G. Detalle del área periflagelar y ala apical. Barra de escala (A-D) = 20 μm, (E) = 5 μm, (F) = 10 μm, (G) = 2 μm. 

Hábitat: Especie marina epibentónica, común en aguas del Caribe. Faust et al. (1999) la registran en bajas densidades, sobre sedimento tal como rocas o coral muerto, adherida a macrófitas e inclusive sobre material flotante.

Toxicidad: No se ha confirmada la toxicidad de esta especie; aunque, su presencia se ha asociado con la de otros dinoflagelados bentónicos productores de toxinas (Faust et al., 1999).

Prorocentrum rhathymum Loeblich III, Sherley y Schmidt, 1979.

Descripción: Célula asimétrica, ovalada y oblonga. Longitud dorso-ventral: 32.1 ± 3.8 μm; transdiámetro: 22.4 ± 2.0 μm (n = 5). Pirenoides presentes (Figura 12 A). Superficie de las tecas de textura suave, presentando un patrón de poros característico, una hilera de poros apicales y algunas hileras de poros radiales hacia el extremo posterior (Figura 12 C y D). Porción central de las tecas desprovistas de poros (Figura 12 C). Área periflagelar estrecha en forma de 'U"; uno de los extremos de la placa periflagelar 1 se extiende en forma de espina proyectándose hacia el extremo apical derecho de la célula (Figura 12 A-B, D). Existe una controversia en la taxonomía de esta especie, teniendo en cuenta que en algunos estudios se ha considerado que Prorocentrum rhathymum es sinónima de P. mexicanum (Faust, 1990; Steidinger y Tangen, 1996; Faust y Gulledge 2002), mientras que en otros se definen como especies diferentes (Cortés-Altamirano y Sierra-Beltrán, 2003). Sin embargo, en el reciente estudio realizado por Gómez et al. (2017), basado en análisis morfológicos y moleculares, se confirma que se tratan de la misma especie.

Figura 12 Micrografías de Prorocentrum rhathymum al microscopio óptico. A-B. Vista de la teca derecha (la flecha señala la espina apical). C. Vista de las teca izquierda y patrón de poros. D. Separación de las tecas, en el centro material citoplasmático. Pr: pirenoide. Barra de escala (A-D) = 20 μm. 

Hábitat: Especie marina, epibentónica, común sobre macroalgas y otros sustratos. Se encuentra ampliamente distribuida en aguas tropicales y templadas (Hallegraeff et al, 2004).

Toxicidad: Potencial productora de toxinas. Bomber y Aikman (1989) registraron la presencia de toxinas hemolíticas en cultivos de la especie. No se ha confirmado su toxicidad en el área de muestreo.

Prorocentrum cf. concavum Fukuyo, 1981

Descripción: Célula ancha, redondeada ovoide, algo más estrecha hacia la parte apical (Figura 13). Longitud dorso-ventral: 44.9 ± 0.6 μm; transdiámetro: 39.3 ± 1.3 μm; (n = 3), con presencia de pirenoides (Figura 13 A y B). Superficie de las tecas reticulada-excavada con poros, los cuales no se encuentran en el centro de éstas (Figura 13 D), haciéndose más densos hacia los márgenes de las células. Área periflagelar con una amplitud notoria hacia los extremos laterales en forma de 'V" (Figura 13 A y B). No fue posible hacer un estudio más detallado del organismo para confirmar la especie debido a que sólo se observaron un par de células en las muestras.

Figura 13 Micrografías de Prorocentrum cf. concavum al microscopio óptico. A-C. Vista de la teca derecha. D. Placa derecha con poros tecales. Pr: pirenoide; Barra de escala = 20 μm. 

Hábitat: Organismo marino, frecuentemente asociado a macroalgas y sobre sedimento (Faust et al., 1999), tanto en el Pacifico (Fukuyo, 1981) como en el Caribe (Valerio y Díaz, 2007; Almazán-Becerril et al., 2015).

Toxicidad: Se ha demostrado que P. concavum es capaz de producir potentes toxinas, incluyendo ácido okadaico y algunos compuestos ictiotóxicos no definidos (Bomber y Aikman, 1989; Dickey et al., 1990; Faust et al., 1999), pero no se ha comprobado la toxicidad de este organismo en la zona de muestreo.

Prorocentrum sp. 1

Descripción: Célula simétrica, ovalada oblonga, ocasionalmente redondeada. Longitud dorso-ventral: 41.0 μm ± 2.3; transdiámetro: 33.8 μm ± 2.4 (n = 24), con pirenoides presentes (Figura 14). Superficie de las placas de textura suave, con pequeños poros poco visibles en microscopio óptico de luz, dispuestos de forma irregular (Figura 14 D-F). Área periflagelar en forma de 'U" poco marcada. Similar a P. cf. concavum, sin embargo, difieren en su tamaño, en la forma del área periflagelar, siendo más amplia en P. cf. concavum y en el patrón de poros (Figura 14 D-F). Es necesario realizar un estudio más detallado del organismo para determinar con certeza a qué especie pertenece.

Figura 14 Micrografías de Prorocentrum sp1 al microscopio óptico. A. Vista de la teca derecha. B. Detalle de la célula adherida a una partícula (la flecha señala el mucus). C. Vista lateral de célula adherida a detritus. D. Vista ventral. E. Placa derecha; F. Detalle de la superficie tecal con pequeños poros. Pr: pirenoide. Barra de escala = 20 μm. 

Prorocentrum sp. 2

Descripción: Célula asimétrica ovalada oblonga. Longitud dorso-ventral: 47.0 μm ± 1.0; transdiámetro: 32.0 μm ± 1.6 (n = 8), en forma de frijol. Margen derecho redondeado y el margen izquierdo presenta una curvatura hacia el centro de la célula. Superficie de las tecas de textura suave, varias hileras de poros radiales hacia el extremo posterior de la célula. Área periflagelar poco profunda en forma de "V" de la cual sobresale una espina apical alargada, no siempre visible en todas las células debido a que parece ubicarse de forma horizontal sobre el área periflagelar (Figura 15 A, E). La especie presenta características similares a las de P. rhathymum y P. shikokuense, pero difiere de éstas en su forma y tamaño, siendo mucho mayor respecto a P. rhathymum, la cual no presenta la curvatura del extremo izquierdo. Respecto a P. shikokuense, es clara la diferencia en el patrón de poros. En las células observadas en el presente estudio, no se detectó la banda intercalar ancha con estrías, como lo describen Su-Myat y Koike (2013). Es necesario un estudio más detallado del organismo para identificarlo a nivel de especie. No fue posible obtener mayor información debido a su baja frecuencia en las muestras durante el periodo de muestreo.

Figura 15 Micrografías de Prorocentrum sp. 2 al microscopio óptico. A-B. Vista de la teca derecha. C. Teca derecha con patrón de poros. D. Vista lateral; E. Separación de las tecas, la flecha señala la espina apical. Barra de escala = 20 μm. 

BIODIVERSIDAD

En términos generales, la riqueza de especies en la zona de estudio (14 especies) se mantuvo dentro del ámbito registrado por otros autores, quienes en investigaciones previas realizadas en la Polinesia Francesa, Nueva Caledonia, Japón, Cuba y México, registraron menos de 25 especies conformando los ensamblajes de dinoflagelados epifitos/bentónicos sobre diversos sustratos (Fukuyo, 1981; Vila et al., 2001; Delgado et al., 2006; Okolodkov et al., 2007, 2014; Peraza y Moreira, 2012; Almazán-Becerril et al., 2015; Martínez-Cruz et al., 2015), con una composición de especies similar a la observada en Chengue. Sin embargo, el número de especies en el presente estudio fue superior respecto a lo registrado por Rodríguez et al. (2010), quienes cuantificaron un total de ocho especies epífitas sobre T. testudinum, en la isla de San Andrés, Caribe colombiano. Cabe resaltar que el muestreo de estos autores fue durante un menor periodo de tiempo (dos meses), lo cual podría explicar esta diferencia.

Es evidente, tanto en las descripciones como en las imágenes obtenidas, la variabilidad morfológica (forma y tamaño) observada en algunas especies, lo cual hace que la identificación a nivel de especie con métodos tradicionales de microscopía óptica sea compleja e inclusive confusa. Es necesario implementar distintas estrategias para hacer correctamente la identificación. Entre ellas, establecer cultivos con el fin de conseguir suficientes células para observarlas en microscopio electrónico de barrido y lograr su análisis desde diferentes ángulos. Así mismo, es fundamental complementar el análisis óptico con el genético, aplicando técnicas moleculares, para apoyar los resultados. La correcta identificación de las especie es fundamental para cualquier estudio que pretenda aportar elementos para la gestión del riesgo frente a efectos tóxicos o nocivos por dinoflagelados bentónicos.

AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan sus agradecimiento al Instituto de Investigaciones Marinas "Jose Benito Vives de Andreis"- INVEMAR, contribución No. 1162, al Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible (MADS) y a la Agencia Internacional de Energía Atómica (IAEA en inglés), co-financiadores del proyecto "Establecimiento de una red de observaciones en el Caribe para evaluar la acidificación de los océanos y su impacto en las floraciones de algas nocivas, a través del uso de técnicas nucleares e isotópicas”, del cual se obtuvo información básica para desarrollar el presente estudio. Se agradece a la Universidad Nacional de Colombia Sede Caribe, Instituto de Estudios en Ciencias del Mar - Cecimar, contribución No. 461 y sede Bogotá, Proyecto HERMES 28292. Al Banco Español de Algas de Gran Canarias, en particular al señor E. Soler Onís y al Jardín Botánico de Gran Canarias "Viera y Clavijo" por su apoyo con la metodología y el uso del MEB. Se agradece también a los señores E. Arteaga por su apoyo en laboratorio y en campo y S. Fraga por la colaboración confirmando la identificación de algunas especies. Este documento hace parte de la tesis de maestría de la primera autora.

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Recibido: 24 de Octubre de 2016; Aprobado: 08 de Julio de 2017

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