INTRODUCCIÓN

Los estuarios son ecosistemas costeros que ofrecen servicios de gran importancia para el desarrollo socioeconómico global. Los servicios van generalmente desde el turismo y recreación, hasta la protección de la costa, el control de la erosión, el reciclaje de nutrientes, la purificación del agua, la captura de carbono y la producción de comida y materia prima (^{Dauvin, 2007}). Sin embargo, la zona costera es el grupo de ecosistemas marinos que presenta mayor cantidad de impactos por actividades humanas (^{Halpern et al, 2008}).

Los efectos de las actividades humanas sobre los ecosistemas estuarinos se han venido evaluando según la diversidad del macrobentos, debido a que estas comunidades son sensibles a las presiones antropogénicas o estresores naturales (^{Dauvin, 2007}). En adición, los macroinvertebrados bentónicos no sólo son importantes para evaluar la calidad de los estuarios y hacer planes de manejo y conservación, sino que a nivel mundial, la pesca de 3.4 millones de toneladas de langostinos y camarones, representa 10 billones de dólares, y cerca del 16% de las exportaciones mundiales de pescadería (FAO, 2009).

Las presiones sobre las comunidades de macrobentos a causa de las redes de arrastre camaroneras se pueden resumir en: alteración de la estructura física, suspensión del sedimento, cambios químicos y cambios en la comunidad bentónica por la captura incidental (^{Dauvin, 2007}; FAO, 2009). Además, la cercanía a la costa hace del fondo estuarino uno de los principales receptores de contaminación antropogénica (^{Bayen, 2012}). No obstante, las diferentes adaptaciones del macrobentos de los estuarios hace compleja la determinación de cuándo un cambio en la comunidad se debe a un estresor antrópico o cuándo se debe a la variabilidad ambiental del ecosistema (FAO, 2009; ^{Lambert et al, 2011}), debido a que la distribución y abundancia de los organismos bentónicos está influenciada por variables ambientales como la salinidad, pH, profundidad, temperatura, textura del sedimento y materia orgánica, entre otras (^{Carvalho y Santos, 2013}; ^{Furlan et al., 2013}; ^{Martins et al, 2014}).

En el estuario de la bahía de Buenaventura la pesca artesanal ocupa un rol socioeconómico importante (^{Carvajal et al., 2011}). Este ecosistema estuarino es alimentado por las desembocaduras de los ríos Dagua y Anchicayá, que aportan gran cantidad de sedimento que se acumula con el tiempo, en su mayoría rico en materia orgánica (^{Lucero-Rincón et al., 2008}). El tipo de fondo que predomina en la bahía son los fondos blandos (^{Neira y Cantera, 2005}).

Este estudio hace énfasis en los macroinvertebrados que habitan los fondos blandos, sin embargo, en los hábitats de litoral rocoso, fondos blandos, arenas y manglares del Pacífico del Valle del Cauca se han registrado 226 especies de crustáceos pertenecientes a 56 familias y cinco órdenes (Sessilia, Stomatopoda, Amphipoda, Isópoda, Decápoda) (^{Lazarus y Cantera, 2007}). En cuanto a equinodermos, para la bahía de Buenaventura, se han registrado 9, de las 66 especies del Pacífico del Valle del Cauca, distribuidas en 7 familias y 4 ordenes (Paxillosa, Ophiurida, Cidariida, Scutellina). La poca representatividad de este grupo en la bahía se debe principalmente a que prefieren fondos duros (^{Neira y Cantera, 2005}).

Este estudio busca contribuir a las investigaciones realizadas en la bahía de Buenaventura sobre la influencia de las variables ambientales en la dinámica de los macroinvertebrados (^{Lucero et al., 2006}; ^{Hernández, 2015}), teniendo en cuenta que estos organismos son de importancia socioeconómica, además, la comprensión de la dinámica de las comunidades en función de la variación ambiental permitirá predecir el efecto sobre el macrobentos bajo presiones de origen antrópico y natural.

MATERIALES Y MÉTODOS

Fase de campo

Se realizaron cuatro muestreos en cada época climática, en el año 2015 (abril-noviembre), en cuatro estaciones distribuidas en la bahía de Buenaventura según un gradiente de salinidad. La estación ER (Estuario Rio) ubicada en 77°6'33.1'' W y 3°50'51.5''N, se caracterizó por ser interna e influenciada por la descarga del río Dagua, la estación EI (Estuario Interno) ubicada en 77°7'24.9'' W y 3°52'4.4''N, se caracterizó por ser interna y conformada por litoral rocoso. Mientras la estación EE (Estuario Externo) ubicada en 77°9'35.9''W y 3°50'58.7''N, se caracterizó por ser externa y conformada por litoral rocoso y por último, la estación EM (Estuario Marino) ubicada en 77°8'58.4'' W y 3°48'56.5''N, se caracterizó por ser externa e influenciada por la descarga del río Anchicayá. Las estaciones estuvieron separadas en promedio 4 km la una de la otra (Figura 1).

Figura 1: Área de estudio. Bahía de Buenaventura. (ER: Estuario Río; EI: Estuario Interno; EE: Estuario Externo; EM: Estuario Marino. Fuente:Elaboración propia adaptado del SIGOT. 

Por cada estación y época se tomaron muestras de agua para variables fisicoquímicas, de sedimentos para granulometría y de macroinvertebrados para estructura y abundancia. Cada muestra tuvo tres réplicas para un total de 48 muestras. Para determinar la composición del sedimento se colectaron muestras de 5 cm de profundidad del sustrato mediante un corazonador de PVC de 4.5 cm de diámetro y 20 cm de largo. En las muestras de agua superficial se determinaron las variables fisicoquímicas: temperatura (C°), salinidad, pH y oxígeno disuelto (OD mg l^-1), con un multímetro portátil marca Thermo Scientific. Adicionalmente, se midió la transparencia con un disco Secchi, la profundidad con un profundímetro flotante marca Depth Sounder y las coordenadas geográficas con un GPS (GARMIN).

Las muestras de macroinvertebrados epibentónicos, consistieron en la colecta en lancha con red de arrastre de ojo de malla 2.5 cm y con un ancho de trabajo de 8 metros, mediante arrastres independientes de 10 minutos, cada unidad experimental tuvo tres réplicas para un total de 48 arrastres. Los organismos y sedimentos fueron almacenados en bolsas plásticas, refrigerados y posteriormente llevados al laboratorio para ser almacenados a una temperatura de -20 °C.

RESULTADOS

En la bahía de Buenaventura, las variables ambientales como salinidad, pH, oxígeno disuelto, transparencia, y la composición del sedimento, variaron temporalmente (MANOVA, F=25.4, p<0.0001) a través de las estaciones (MANOVA, F=7.1, p<0.0001) y también se presentó una influencia de la época sobre las variables ambientales en las estaciones (MANOVA, F=16.4, p<0.0001). La salinidad fue mayor en junio en ER, pero en esta estación también se presentó la menor salinidad en noviembre (ANOVA, p<0.0001). El pH fue mayor en abril en EM, pero en noviembre presentó el menor valor en la misma estación (ANOVA, p<0.0001). El oxígeno disuelto fue mayor en septiembre en la estación EE, y menor en noviembre en la estación ER (ANOVA, p<0.0001). La transparencia fue mayor en junio en EI, y menor en noviembre en EM (ANOVA, p<0.0001) (Tabla 1).

Tabla 1: Promedios de las variables ambientales por Época y Estación, estimados por mínimos cuadrados (±desvest). Las letras leídas verticalmente indican diferencias significativas (Tukey), en orden descendente, para cada variable ambiental con una interacción significativa de dos vías (p≤0.05). Cada media fue calculada de tres muestras para un total de 48 muestras. ER=Estuario Rio. EI=Estuario Interno. EE=Estuario Externo. EM=Estuario Marino. Sal=Salinidad, OD=Oxígeno disuelto, TR=Transparencia, %MO=Porcentaje de materia orgánica, %G=Porcentaje de grava y arena muy gruesa, %AG=Porcentaje de arena gruesa, %AM=Porcentaje de arena media, %AF=Porcentaje de arena fina y %A=Porcentaje de arcilla. 

Respecto a los sedimentos, el porcentaje de materia orgánica fue mayor en septiembre en la estación EE, y menor en la estación EM durante los meses de septiembre y junio (ANOVA, p<0.0001). La fracción del sedimento grueso fue mayor en septiembre en ER, y menor en junio en EI (ANOVA, p<0.0001). El porcentaje de arena fue mayor en junio en la estación EM, y menor en septiembre en EI (ANOVA, p<0.0001). Por último, el porcentaje de arcilla fue mayor en noviembre en EM, y menor en la misma estación pero en el mes de septiembre (ANOVA, p<0.0001) (Tabla 1).

En la bahía de Buenaventura se realizaron 48 arrastres desde abril a noviembre, en cuatro estaciones, y se registraron en total 532 individuos distribuidos en 17 especies y 9 familias. La abundancia varió desde 0.7+1.2 a 29.7±7.4 individuos por arrastre, la riqueza varió de 0.3+1.2 a 4.7+1.2 especies por arrastre y la máxima diversidad de Shannon fue 1.6+0.3 Por clase predominaron los crustáceos (91%), seguidos de los moluscos (8%) y por último los equinodermos (1%).

En el grupo de los crustáceos, la familia más abundante fue Portunidae (n=383; 78%), seguida de Penaeidae (n=53; 11%) y Squillidae (n=43; 9%). Las especies más abundantes fueron Callinectes arcuatus, Squilla aculeata aculeata y Litopenaeus occidentalis (Figura 2).

Figura 2 Estructura y composición de macroinvertebrados. 

En el grupo de los moluscos, la familia más abundante fue Loliginidae (n=42; 96%), mientras las familias Arcidae y Corbicuidae tuvieron baja representatividad (n=1; 2%). De la familia Arcidae, se encontró la piangua, Anadara reinharti y de Corbiculidae, se halló la especie Polymesoda inflata. En el grupo de equinodermos, sólo se capturó la especie Luidia columbia (n=3), de la familia Luidiidae.

La abundancia total de macroinvertebrados fue mayor en la estación Estuario Externo (38.39%), seguida de Estuario Río (28.12%), Estuario Marino (23.72%) y Estuario Interno (9.78%). Por época, el pico de abundancia se presentó en junio (39.36%), seguido de abril (26.89%), noviembre (20.78%) y septiembre (12.96%) (Figura 3). Cuatro de las 17 especies de macroinvertebrados fueron encontradas en las 4 estaciones (Tabla 2) y las especies más abundantes se encontraron en la zona externa de la bahía (EM y EE). Del resto de especies, seis fueron exclusivas de la zona externa de la bahía (EM y EE) y cuatro estuvieron en la zona interna de la bahía (ER y EI).

Figura 3 Gráfico de cajas y bigotes de la distribución de las abundancias relativas de los macroinvertebrados a través de las épocas de muestreo. 

Tabla 2: Escalafón de abundancia de macroinvertebrados, frecuencia relativa (%F) en las estaciones de muestreo, ámbito del tamaño (mm, longitud total para camarones, estrellas de mar y cangrejos ermitaño y largo del caparazón para cangrejos) y promedio de abundancia relativa (ind/arrastre, promedio de 48 muestras) de macroinvertebrados colectados en las estaciones ER, EI, EE y EM. 

La estructura y composición de macroinvertebrados no variaron por época (MANOVA, F=2.1, p=0.06) ni por estación (MANOVA, F=1.7, p=0.14). Sin embargo, la época presentó una influencia significativa sobre la variación de la abundancia y riqueza de los macroinvertebrados a través de las estaciones (MANOVA, F= 3.9, p<0.0001). Se determinó que tanto las mayores abundancia y riqueza fueron en junio en la estación ER, mientras que las menores abundancia y riqueza, se presentaron en abril en EI (Tabla 3), ANOVA, p<0.0001, para ambos). No se presentó una interacción entre la época y estación con la diversidad de Shannon.

Tabla 3: Promedios de las abundancias relativas del ensamblaje de macroinvertebrados, iqueza de especies y diversidad de Shannon por Época y Estación, estimado por mínimos cuadrados (±desvest). Las letras leídas verticalmente indican diferencias significativas (Tukey) para cada descriptor de la comunidad con una interacción significativa de dos vías (p≤0.05). Cada media fue calculada de tres muestras para un total de 48 muestras. ER=Estuario Rio. EI=Estuario Interno. EE=Estuario Externo. EM=Estuario Marino. 

En el análisis de regresión múltiple univariada se encontró que la abundancia fue mayor entre mayor la salinidad del agua, mientras la riqueza fue mayor cuando la salinidad fue alta y el porcentaje de arcillas fue bajo. Se usaron 13 variables ambientales para predecir la abundancia relativa, la riqueza y la diversidad de Shannon (Tabla 4). Dos de los tres modelos fueron significativos (p<0.05). Aunque el mejor modelo explicó 16% de la variación en los descriptores biológicos. Se incluyeron en el modelo las variables que no fueron colineales, y las más notables tuvieron correlaciones significativas. La correlación de Pearson de la salinidad fue significativa para el modelo de abundancia (p=0.03). De acuerdo a las correlaciones de Pearson, salinidad explicó 31% de la varianza de la abundancia de macroinvertebrados, y 23% de la varianza en la riqueza de macroinvertebrados.

Tabla 4: Análisis de regresión múltiple de los descriptores del ensamblaje de macroinvertebrados en relación a las variables ambientales. Las variables se reportaron en el orden que ingresaron al modelo, es decir, la variable 1 tuvo mayor valor de F (p<0.05). El tipo de relaciones entre las variables biológicas y ambientales se representaron por signos y las correlaciones de Pearson se representaron en paréntesis. El nivel de significancia para retener las variables en cada modelo fue p<0.05, excepto para las variables en cursiva (0.15<p<0.05). Las correlaciones de Pearson significativas se indicaron en negrilla. 

DISCUSIÓN

En estudio se consideró que las condiciones ambientales fueron marinas cuando el conjunto de variables salinidad, pH, oxígeno disuelto y transparencia presentaron valores altos y cuando en el sedimento predominaron las arenas medias y finas. Las condiciones ambientales de menor salinidad fueron opuestas a las descritas anteriormente. Esta clasificación se sustenta en varios estudios que describen las características fisicoquímicas del agua y sedimentos de la bahía (^{Cantera y Blanco, 2001}; ^{Lucero et al., 2006}). Acorde con estos estudios, se determinó que el porcentaje de gravas y arena muy gruesa fue alto en el sedimento cuando la salinidad, el pH y la transparencia fueron bajos, lo que indicó influencia del agua dulce por las descargas de los ríos Dagua y Anchicayá. Las gravas y arenas muy gruesas fueron los materiales que predominaron en los sedimentos de estaciones aguas arriba de la desembocadura del río Dagua (Lucero et al., 2006). Mientras la baja transparencia posiblemente se debió a que las condiciones hidrodinámicas no permitieron el asentamiento de los limos y arcillas. En general, las épocas de mayor precipitación en el estuario y las estaciones donde se ubicaron las zonas de drenaje de los ríos, afectaron la salinidad, el pH, el oxígeno disuelto y la fracción del sedimento generando cambios y variabilidad en las ofertas fisicoquímicas de los microhábitats del estuario.

En este estudio el grupo taxonómico que tuvo mayor representatividad en el ensamblaje de macroinvertebrados fueron los crustáceos, siendo la jaiba, C. arcuatus, la especie dominante en el estuario de la bahía de Buenaventura. Lo anterior concuerda con inventarios de macroinvertebrados (^{Norse y Estevez, 1977}; ^{Neira y Cantera, 2005}; ^{Lazarus y Cantera, 2007}) y estudios sobre las poblaciones de interés económico en la zona (^{Pineda y Madrid, 1993}; ^{Baltazar, 1997}). Las jaibas son organismos eurihalinos, es decir, cuentan con la adaptación fisiológica de soportar un amplio rango de salinidad (Norse y Estevez, 1977; ^{Hernández y Arreola-Lizárraga, 2007}), de ahí a que se distribuyan sobre el estuario sin limitaciones por salinidad.

El segundo crustáceo más abundante fue el camarón bravo. La abundancia de S. aculeata no tuvo un patrón claro, debido a que esta especie es residente de las zonas fangosas y fangoarenosas de la bahía (^{Murillo, 1988}), además, se ha registrado que las hembras se entierran bajo del sedimento (^{Wortham, 2009}) lo que pudo interrumpir su captura en el muestreo. En general, el camarón bravo se colectó en todas las épocas de forma abundante, mientras los camarones blanco (P. occidentalis) y carabalí (R. byrdi) también estuvieron en todas las épocas pero de manera poco abundante. El resto de especies estuvieron ausentes en una o más épocas

En el grupo de los moluscos, se colectaron los bivalvos Polymesoda, Anadara y los cefalópodos del género Loligunculla. Respecto al calamar dedal de Panamá, Loligunculla panamensis, sólo se encontraron individuos en la época de abril en la estación EE; en el golfo de California se ha registrado que la especie se desplaza según las ofertas de alimento (^{Arizmendi-Rodríguez et al, 2012}); se han realizado estudios sobre sus hábitos alimentarios en la costa pacífica colombiana (^{Barragán, 1977}), registrando que los peces y crustáceos son la principal fuente de alimento. Los resultados del presente trabajo respecto a la mayor abundancia de L. panamensis en abril en EE sugieren que durante esta época se presentó allí una oferta ambiental que favoreció la presencia abundante de la especie.

En cuanto al grupo de los equinodermos, se encontraron sólo tres individuos de la estrella Luidia columbia, de la familia Luiididae, que es una de las siete familias de equinodermos que habitan fondos blandos en el pacífico (^{Neira y Cantera, 2005}). La baja representatividad concuerda con lo registrado por otros estudios en la zona donde se evidenció la escasa presencia de estas familias en fondos blandos debido a la preferencia de fondos duros como arrecifes rocoso y coralino, y litoral rocoso (Neira y Cantera, 2005). En relación al grupo de poliquetos, que son predominantes en la macrofauna de fondos blandos (^{Valencia et al, 2014}), no se colectaron en esta investigación debido a que no presentaron el tamaño suficiente para ser capturados por las redes de arrastre de ancho de ojo de malla de 2.54 cm (una pulgada).

La abundancia relativa de macroinvertebrados fue mayor en junio y menor en septiembre, y estuvo asociada de manera positiva a la salinidad del agua. En junio se presentó el pico de abundancia de la jaiba C. arcuatus. Se ha registrado que en las épocas de mayor salinidad se presenta el pico de reclutamiento de jaibas del género Callinectes en el Caribe (^{Valencia y Campos, 1996}). Respecto a la especie Penaeus occidentalis, durante junio se presentó la mayor salinidad que coincidió con la presencia de algunos juveniles (n=5). Se ha registrado que el principal pulso de la migración de los juveniles desde las zonas de guardería hacia las zonas de camarones adultos ocurre entre mayo y junio (^{Pineda, 1992}). En síntesis durante junio el estuario presentó altas salinidades que favorecieron la presencia y abundancia de los macroinvertebrados.

La riqueza de especies fue mayor en junio y menor en septiembre, y estuvo débilmente influenciada por la salinidad y el porcentaje de arcillas. El modelo de regresión evidenció que hubo mayor riqueza de especies entre mayor salinidad del agua y menor porcentaje de arcillas en el sedimento. Se ha registrado que en los meses de mayor precipitación en la bahía (septiembre-noviembre) se incrementa la entrada de arcillas por erosión y escorrentía (^{Cantera y Blanco, 2001}). En general, los resultados del estudio sugieren que en junio predominaron las condiciones de mayor salinidad en el estuario, en consecuencia se mantuvo rezagada la entrada de agua dulce y se favoreció la entrada de especies marinas, lo que aumentó el número de especies en el estuario.

En este estudio se encontraron tendencias espaciales en la riqueza de macroinvertebrados, siendo mayor en la zona externa de la bahía, caracterizada por condiciones marinas (EE y EM). Este gradiente también se registró en otros estudios en el Pacífico pues a mayor distancia de la desembocadura de los ríos, se empezaron a encontrar especies como cangrejos ermitaños (género Clibanarius) y estrellas de mar (género Luidia) (^{Norse y Estevez, 1977}). En esta zona se encontraron seis especies exclusivas respecto a cuatro de la bahía interna. En la boca de la bahía, correspondiente a las estaciones marinas, se han registrado macroinvertebrados de amplio desplazamiento (Portunidae, Penaeidae, Palaemonidae, Calappidae y Loligunculla) (^{Cantera y Blanco, 2001}), además, se encuentra el plano lodoso donde desemboca el río Anchicayá, en la estación EM. Esta interacción y oferta de microhábitats favorece la riqueza de macroinvertebrados por ser un ecotono entre el mar abierto y el estuario, donde hay presencia de especies marinas, especies del estuario y especies de la desembocadura del río Anchicayá.

CONCLUSIONES

En la bahía de Buenaventura la abundancia relativa de macroinvertebrados epibentónicos fue mayor en salinidades altas, la riqueza de especies fue mayor en aguas de mayor salinidad y en sedimentos con bajo contenido de arcilla, mientras la diversidad de Shannon fue mayor en sedimentos con alto contenido de gravas y aguas de alto pH. Tanto la riqueza como la abundancia de macroinvertebrados fueron mayores en junio y en las estaciones externas, debido a que en esta época y en estas estaciones predominaron las condiciones de mayor salinidad del estuario caracterizadas por sedimentos con poca materia orgánica y el tamaño de grano con tendencias hacia las arenas medias y finas.