Área de estudio

Bahía Portete se encuentra al norte del departamento de La Guajira, Caribe continental colombiano, y está ubicada entre el cabo de la Vela y Punta Gallinas, a 12°07' N-72° 02' W (Figura 1). Cubre una superficie aproximada de 125 km², con 13 km de diámetro y se comunica con el mar abierto a través de una boca de 2 km de ancho. En términos generales, es una bahía somera, con un ámbito de profundidad entre 3 y 9 m, en donde se encuentran formaciones coralinas sobre los costados sur y occidental, y praderas de pastos marinos y bosques de manglar bordeando el litoral sureste (Garzón, 1989; ^{Solano, 1994}; ^{Gutiérrez-Moreno et al., 2008}).

Colecta y análisis de muestras

Se recolectaron 84 muestras de zooplancton durante dos campañas de muestreo oceanográfico, la primera realizada en julio de 2015, período de mayor influencia de los vientos y menor precipitación promedio en la zona, y la segunda en noviembre de 2015, período inmediatamente posterior al momento de máxima precipitación en la zona (^{Guzmán-Alvis et al., 2006}). La malla de muestreo estuvo conformada por 21 estaciones, distribuidas de manera sistemática en la bahía, con el propósito de cubrir todos los hábitats submareales y litorales descritos para esta localidad (Fig. 1).

Figura 1 Bahía Portete en la Alta Guajira, Caribe norte colombiano, indicando la ubicación de las 21 estaciones de muestreo durante dos campañas oceanográficas en julio y noviembre de 2015. Imagen Landsat/ Copernicus - Google Earth Pro®. Fecha: 31 marzo 2012, Altura: 20 km, imagen centrada a 12° 12' 56" N -71° 54' 40" O. 

En cada estación se efectuaron registros verticales de temperatura y salinidad con un CTD Sea-Bird 19 y se determinó la transparencia del agua con un disco Secchi. Adicionalmente se tomaron muestras discretas de agua a una profundidad de 1 m utilizando una botella Niskin, registrándose la temperatura, pH y oxígeno disuelto a través de una sonda multiparamétrica YSI 85® y la concentración de clorofila-a in-vivo y la turbidez con un fluorómetro portátil AquaFlour® previamente calibrado.

En cada estación se realizó pesca de zooplancton utilizando una red bongo de 30 cm de boca, equipada con mallas de 300 y 500 fim, mediante arrastres superficiales (1 a 10 m) diurnos, circulares, con una duración de 10 min. Se utilizó un flujómetro Hydrobios® adosado a cada boca de la red para cuantificar el volumen de agua filtrada y estandarizar la abundancia por unidad de volumen. Las muestras de zooplancton fueron fijadas en una solución de formalina-agua de mar a una concentración final de 4%, y transportadas al laboratorio de Ecología Animal de la Universidad del Valle (UV) (Cali, Colombia). Posteriormente en el laboratorio, se revisó la totalidad de cada una de las muestras y se separaron, contaron e identificaron hasta el menor nivel taxonómico posible todas las larvas de peces, siguiendo las guías de ^{Beltrán y Herrera (2000)} y ^{Richards (2005)}. Todo el material identificado fue depositado en la colección de referencia de Biología Marina de UV (UNIVALLE: CIR-UV: 0150001 y 0150533).

Para cuantificar la biomasa de zooplancton se utilizó la mitad de la muestra recolectada con la malla de 300 fim concentrada sobre filtros de celulosa previamente pesados. Las muestras se secaron a 60°C por 24 horas y se pesaron en una balanza analítica con precisión de 0.0001 g, determinando la biomasa seca por diferencia de pesos.

Análisis de datos

Se estableció la representatividad del esfuerzo de muestreo a partir de la construcción de curvas de rarefacción para cada período de estudio y se definió la riqueza esperada a partir de los estimadores Chao 2 y Jackknife de segundo orden. Se describió la diversidad y riqueza de los ensambles de larvas de peces utilizando los índices de atributos comunitarios Shannon y Margalef, y se realizó una comparación entre periodos por remuestreo con 1000 repeticiones utilizando la técnica de Bootstrap. Además, se utilizó el método de interpolación "krigging" con el programa computacional Surfer11® para representar la variación espacial de la abundancia de larvas de peces, las condiciones oceanográficas y el campo de circulación superficial instantáneo en el área de estudio para ambos períodos.

La estructura del ensamblaje se describió con base en el índice de similitud de Bray Curtis, definido a partir de la matriz de abundancia de las especies con una frecuencia de aparición igual o superior a 5%. Se realizó una transformación utilizando la función log (x+1) para disminuir el efecto de las especies dominantes en abundancia. Se utilizó el algoritmo de agrupación promedio para construir un dendrograma de similitud, y se utilizó la rutina del perfil de similitud (SIMPROF) para establecer la significación de las agrupaciones. Finalmente, se estableció la contribución de las especies dentro de las agrupaciones generadas en el análisis de similitud mediante la rutina de Porcentajes de Similitud (SIMPER) también en el programa PRIMER v6.0®.

Por último, se evaluó el grado de relación entre la estructura establecida del ensamblaje de larvas de peces y las condiciones oceanográficas del área de estudio utilizando un análisis de correspondencia canónica (ACC) desarrollado con el software estadístico de libre acceso Past v3.0. Esta prueba de asociación multivariada maximiza el grado de correlación entre la abundancia de larvas peces y los parámetros físico-químicos.

Composición y estructura del ensamblaje de larvas de peces

Se capturaron 2763 larvas de peces, pertenecientes a 66 especies y 37 familias (Tabla 1). La representatividad del muestreo estuvo entre 91 y 96%. En todas las estaciones de muestreo se recolectaron larvas de peces, durante ambos periodos. La riqueza y diversidad de especies variaron significativamente entre los períodos de estudio, siendo mayor en noviembre que en julio, (riqueza, d: julio = 5.43- noviembre = 9.15, p = 0.001; diversidad, H': julio = 2.64 nats/ind - noviembre = 3.17 nats/ind, p=0.001). Sin embargo, la abundancia de larvas (ind/1000m³) fue significativamente mayor en julio que en noviembre (Mann-Whitney p < 0.005, Figura 2).

Tabla 1 Lista taxonómica del ictioplancton en bahía Portete durante julio y noviembre de 2015. Se indican la abundancia relativa (Ar.) y la frecuencia de captura (FrC.) durante los dos períodos de muestreo y el total en el área de estudio. Se utilizó la información de FishBase® para establecer el hábitat, uso e interés comercial (Frose et al., 2017). 

Figura 2 Biomasa de zooplancton y densidad de larvas de peces en la columna de agua sobre el área de estudio en julio y noviembre. 

Durante julio las familias con mayor frecuencia de captura fueron Haemulidae, Carangidae y Pomacentridae, mientras que durante noviembre fueron Carangidae, Haemulidae y Blenniidae. En este mismo sentido, las especies con mayor frecuencia de captura durante julio fueron Anisotremus virginicus, Stegastes sp. y Labrisomus sp.; mientras que durante noviembre fueron Anchoa spinifer, Caranx sp.l y A. virginicus.

Considerando ambos períodos de muestreo, las familias más abundantes en bahía Portete fueron Haemulidae (24.3%), Pomacentridae (16.9%) y Labrisomidae (12.5%), siendo las especies más abundantes A. virginicus (2l.3%) y Stegastes sp. (16.9%) (Tabla 1). De las 66 especies identificadas, 38% correspondió a especies de interés para las actividades pesqueras, destacando por su abundancia A. virginicus (21.3%) (Figura 3).

Figura 3 Larvas de peces de especies comerciales más abundantes. A) Anisotremus virginicus, B) Caranx sp. 1, C) Sardinella aurita y D) Trichiurus lepturus.  

La familia más diversa fue Carangidae, con un total de 10 especies identificadas, seguida por Haemulidae y Blenniidae con 4 especies cada una. Además, es importante destacar que el mayor número de especies se registró en el mes de noviembre con 57, mientras que durante julio sólo se registraron 37.

Con base en el análisis de similitud entre estaciones y períodos se establecieron cinco grupos significativos (SIMPROF, p < 0.05), con porcentajes de disimilitud entre grupos superiores a 70% (Figura 4). El grupo que incluyó más estaciones (grupo e) estuvo conformado por 18 estaciones de julio, distribuidas en toda el área de estudio con excepción del área suroriental y 9 estaciones de noviembre, ubicadas al sur de la bahía, en donde se encuentran bosques de manglar, bajos de arena y arrecifes rocosos (Figura 4). Este grupo se conformó debido al aporte de Stegastes sp.1, A. virginicus y Labrisomus sp.1 (SIMPER, 57.6% de la similitud).

Figura 4 Dendrograma de similitud para el ensamblaje de larvas de peces en bahía Portete y variación espacial de la densidad (ind/100m3) en el área de estudio considerando las dos temporadas de estudio. Se representan las agrupaciones significativas (test Simprof, p<0.05) con líneas negras en el dendrograma y se identifica su ubicación espacial con polígonos de colores correspondientes a cada uno de las cinco agrupaciones identificadas. 

Tres estaciones de julio, ubicadas en un sitio con pastos marinos conformaron el grupo c (Figura 4), debido al aporte de Eugerres sp., Caranx sp.1, Eucinostomus sp. y Diplectrum sp. (SIMPER, 76.5% de la similitud). Las estaciones de noviembre ubicadas en las zonas central y norte del área de estudio, en donde predominan bajos rocosos y de arena, conformaron el grupo d (Figura 4), debido al aporte de Eugerres sp., A. virginicus y Stegastes sp. 1 (SIMPER, 38.5% de la similitud).

Por último, los grupos a y b estuvieron compuestos por una sola estación de noviembre cada uno. La número 19 para el primer grupo, cuya mayor abundancia fue de Decapterus sp. y la estación 14 (Figura 4), en la que dominó Caranx crysos. Ambas especies pertenecen a la familia Carangidae que se caracteriza por presentar desove pelágico.

Condiciones ambientales

La transparencia en julio varió entre 0.7 y 3.0 m de profundidad, mientras que para noviembre se encontró entre 0.8 y 3.3 m de profundidad (Tabla 2), siendo menor la transparencia durante los dos períodos de estudio en las estaciones 13 y 14 de la malla de muestreo. La temperatura, salinidad, clorofila-a y pH superficial del mar fueron significativamente menores durante julio (Mann-Whitney, p < 0.001, Tabla 2, Figura 5, Figura 6), mientras que el oxígeno disuelto superficial fue significativamente menor durante noviembre (Mann-Whitney p < 0.001, Tabla 2, Figura 6). Para la clorofila-a no se encontraron diferencias significativas entre julio y noviembre (Mann-Whitney p > 0.005, Figura 5).

Tabla 2 Parámetros físico-químicos registrados en bahía Portete durante julio y noviembre de 2015. n: número de estaciones donde se registraron los parámetros físico-químicos, μ: promedio, D.s.: desviación estándar, Min: valor mínimo registrado y Max: valor máximo registrado 

Figura 5 Variabilidad espacial de la temperatura, salinidad y clorofila-a superficial (1 m) en el área de estudio..  

Figura 6 Variabilidad espacial del oxígeno disuelto, pH y el campo de circulación superficial (1 m) instantáneo en el área de estudio. 

La velocidad superficial del agua en bahía Portete durante julio estuvo entre 0.1 y 1.1 m/s, con dirección predominante hacia el noroeste (Figura 6). Aunque el patrón general de circulación al interior de Portete se mantuvo durante noviembre definiéndose un eje central de circulación superficial, con dirección hacia la entrada (Figura 6), la velocidad fue significativamente menor, con registros entre 0.05 a 0.3 m/s (Mann-Whitney p < 0.001, Tabla 2). En cuanto a la biomasa zooplanctónica se establecieron diferencias significativas entre los períodos de estudio (Mann-Whitney p < 0.001) siendo un orden de magnitud mayor durante noviembre (julio: 1.2 a 19.0 mg/ m³, noviembre: 16.4 a 148.2 mg/m³) (Tabla 2) (Figura 2).

Relación entre larvas de peces y variables ambientales

Los dos primeros ejes de ordenación del análisis de correspondencia canónica (ACC) explicaron 73.24% de la varianza total del ensamblaje de larvas de peces en bahía Pórtete. La concentración de oxígeno estuvo inversamente relacionada con la temperatura, salinidad, pH, clorofila-a y biomasa zooplanctónica tanto en el eje 1 como en el 2, mientras que la biomasa zooplanctónica estuvo inversamente relacionada con la temperatura, salinidad, pH y clorofila-a en el eje 2 (Figura 7). Además, la abundancia total de larvas de peces estuvo directamente relacionada con la clorofila-a (r = 0.87; p = -0.035) e inversamente relacionada con la biomasa zooplanctónica (r = -0.31; p = 0.046).

Figura 7 Análisis de correspondencia canónica utilizando la abundancia de las especies encontradas con frecuencia > 5%. Los dos primeros ejes canónicos explican 73.24% de la varianza total. 

Labrisomus sp., Anchoa spinifer, Bregmaceros sp., Gobionellus sp., Halichoeres sp., Fistularia sp., Bothus sp.1, Alectis ciliaris, Haemulon sp.1, Sphoeroides spengleri, Gobiesox sp., Bairdiella ronchus, Ioglossus sp., Stegastes sp., Balistes vetula y Anchoa lyolepis estuvieron directamente correlacionadas con la concentración de oxígeno disuelto, mientras que Anisotremus virginicus, Sciaenidae sp., Decapterus sp., Gobiidae sp.1 y Sardinella aurita estuvieron directamente correlacionados con la concentración de clorofila-a. Por último, la mayoría de especies identificadas en los dos periodos de estudio estuvieron directamente correlacionadas con la temperatura, salinidad, pH y biomasa, algunas como por ejemplo Scartella cristata, Caranx crysos, Oligoplites saurus, Haemulon sp.1 y Stellifer rastrifer (Figura 7).

DISCUSIÓN

De acuerdo con ^{Garzón-Ferreira (1989)}, las familias de peces más diversas en bahía Portete son Haemulidae (12), Sciaenidae (12) y Carangidae (11), siendo las especies con mayor frecuencia de captura Eucinostomus gula, Archosargus rhomboidalis y Diapterus rhombeus. A partir del análisis taxonómico realizado al ictiopancton en la presente investigación, las familias con mayor riqueza de especies fueron Carangidae (10), seguida por Haemulidae (4), siendo las especies con mayor frecuencia de captura Anisotremus virginicus, Caranx sp. 1 y Anchoa spinifer. Aunque los resultados obtenidos en cuanto a las familias más diversas son similares, las especies de peces adultos con mayor frecuencia de captura fueron diferentes a las especies de larvas de peces con mayor frecuencia de captura en Portete.

Es necesario tener en cuenta que el trabajo de ^{Garzón-Ferreira (1989)} se realizó con base en el análisis de la captura de peces adultos mediante el uso de un chinchorro de playa y redes agalleras, complementado con censo visual y uso de icticida. Aunque esta es la referencia bibliográfica más completa a la fecha sobre la fauna de peces de bahía Portete, a los especímenes capturados no se les analizó el estado de desarrollo de las gónadas, por lo que su captura no necesariamente signifique que estén utilizando esta localidad para procesos reproductivos, razón por la cual no es viable establecer una relación directa entre los resultados obtenidos por Garzón-Ferreira (1989) y los de la presente investigación.

Al comparar los resultados de estructura y composición del ensamblaje de larvas de peces establecido para bahía Portete en el presente estudio con trabajos similares desarrollados en otros ecosistemas marinos y estuarios someros del mar Caribe y Golfo de México, se encontró que en todos esos estudios las densidades larvales tienden a ser relativamente bajas, predominan larvas pequeñas y se establece una baja riqueza de especies en comparación con el ictioplancton e ictiofauna registrada para los ambientes costeros adyacentes (^{Houde y Lovdal, 1984}; ^{Ditty, 1986}; ^{Powell et al, 1989}; ^{Vásquez-Yeomans y Richards, 1999}).

Estudios previos en la zona costera norte del Caribe colombiano registraron que las familias de larvas de peces más abundantes son Gobiidae, Carangidae, Sciaenidae y Synodontidae, siendo las especies con mayor porcentaje de aparición Eucinostomus sp., Lutjanus synagris y Upeneus parvus (^{Manjarrés et al., 2005a}, 2005b). Esos autores realizaron el trabajo de identificación considerando las larvas capturadas con un ojo de malla de 500 ^m. A diferencia de esos trabajos previos, la descripción de la composición de larvas de peces presentes en bahía Portete se realizó a partir del análisis de las capturas realizadas con malla de 300 y 500 /<m, lo que incrementa de manera sustancial la probabilidad de captura de larvas de un mayor número de familias, estando dominado el ictioplancton de esta localidad por cinco familias de peces (Haemulidae, Carangidae, Engraulidae, Labrisomidae y Pomacentridae) que juntas representaron 72.12 % del total de las larvas de peces identificadas.

Las larvas de A. virginicus, Stegastes sp., Caranx sp. 1 y Labrisomus sp. fueron las dominantes en el área de estudio. Esos peces están ampliamente distribuidos en el mar Caribe y han sido registrados previamente en el Caribe colombiano (^{Manjarrés et al, 2005a}, 2005b). En bahía Portete esas especies fueron encontradas en ambos períodos de estudio, lo que sugiere que su presencia como estadio larval no es estacional. Los haemúlidos son peces tropicales y subtropicales que se localizan en cardúmenes en aguas costeras someras, en áreas de arrecife y pastos marinos (^{Nelson, 1994}). Poco se conoce sobre la temporada reproductiva de esta familia y en particular de A. virginicus, por lo que los resultados obtenidos en la presente investigación se convierten en un punto de partida para profundizar en la comprensión de los períodos reproductivos de esta especie, la cual es de interés comercial para la región (^{Correa y Manjarrés, 2004}; ^{Viloria-Maestre et al, 2016}).

A lo largo de las últimas décadas ha sido descrito que los ensamblajes de larvas de peces marinos presentan una alta dinámica espacial y temporal, en donde las variaciones en la composición y abundancia se presentan tanto horizontal como verticalmente en escalas temporales que van desde horas hasta diferencias marcadas por las estaciones anuales (^{Leis, 1991}). En términos generales, esta variabilidad temporal modula el efecto simultáneo de múltiples factores hidrográficos y ambientales que pueden llegar a determinar la supervivencia de las larvas (^{Robertson, 1991}; Leis y McCormick, 2002; ^{Lo et al, 2010}; Sánchez et al, 2017). Por lo tanto, en el ambiente pelágico la variación temporal de las condiciones ambientales estaría modulando la distribución, abundancia y, en general, la estructura de los ensamblajes de larvas de peces (^{Franco et al, 2002}; ^{Funes, 2002}; ^{Aceves et al, 2003}, 2008; ^{Hsieh et al, 2016}).

De acuerdo con los resultados obtenidos, los atributos comunitarios de los ensamblajes de larvas de peces en el área de estudio fueron diferentes entre los períodos de estudio, siendo mayor la riqueza y la diversidad durante noviembre en comparación con julio. En la región de la alta Guajira, ha sido descrita una variabilidad climática anual típica consistente en un periodo seco en julio y agosto, caracterizado por fuertes vientos, y una temporada de lluvias intensas de septiembre a noviembre, caracterizada por una menor intensidad del viento (^{Andrade, 1993}; ^{Guzmán-Alvis et al, 2006}). Durante el período seco (fuertes vientos) se intensifica un proceso de surgencia costera al frente de bahía Portete, cuyo núcleo se localiza a 100 km de la línea de costa, y que trae como consecuencia un incremento en la productividad primaria en el sistema pelágico costero (Andrade y Barton, 2005; ^{Rueda-Roa y Muller-Karger, 2013}), promoviendo condiciones de disponibilidad de alimento adecuadas para que las larvas de peces incrementen su probabilidad de supervivencia (^{Castonguay et al., 2008}; ^{Ottersen et al, 2010}; ^{Coelho-Souza et al, 2012}).

El patrón de circulación es quizás uno de los factores físicos que más influencia tiene en la distribución espacial de la abundancia de las larvas de peces (^{Reiss et al., 2000}; ^{Feng et al., 2010}), dando origen a procesos advectivos o de retención que tienden a incrementar o disminuir la abundancia de las larvas de peces en una localidad (^{Sánchez-Velasco et al, 2006}; Olivar et al., 2010). En bahía Portete, la dirección predominante de la circulación superficial fue hacia el occidente y en dirección hacia la boca de la bahía en ambos períodos de estudio. Esta condición probablemente estaría favoreciendo la movilización superficial interna de larvas de peces en toda la bahía desde el sector oriental de la bahía, en donde se encuentran las zonas de manglar y formaciones coralinas y rocosas submareales. Aunque no se realizaron registros de circulación a agua o cerca del fondo en la boca de la bahía, la tendencia de circulación superficial en dirección hacia la boca de la bahía sugiere que esta localidad estaría aportando larvas de peces para la zona costera aledaña durante todo el año, proceso fundamental para el mantenimiento de los recursos pesqueros de una región (^{Pineda et al, 2007}, ^{Planes et al, 2009}, ^{Harrison et al, 2012}).

Teniendo en cuenta que las larvas de peces se alimentan principalmente de organismos planctónicos, su supervivencia y crecimiento dependerá en gran medida de la disponibilidad del alimento (Somaraskis et al, 2002). Generalmente, la densidad de larvas de peces se encuentra estrechamente relacionada con la biomasa de zooplancton, coincidiendo con un incremento en la disponibilidad local del alimento (^{Kaunda-Arara et al, 2009}; ^{Sponaugle et al, 2009}). Esto coincide con los resultados obtenidos en este estudio, en el cual la mayoría de especies de larvas encontradas en la bahía están directamente correlacionadas con la biomasa del zooplancton.

En términos generales, las fluctuaciones estacionales de la producción larval están fuertemente asociadas a los eventos reproductivos de las especies, los cuales parecen estar sincronizados con los requerimientos de las larvas para incrementar el éxito en el reclutamiento, definiendo el patrón espacial de distribución (^{Johannes, 1978}; ^{Robertson, 1991}; ^{Pineda et al, 2010}; China y Holzman, 2012). En los sistemas heterogéneos existe una alta diversidad de especies de peces con diferentes requerimientos y patrones de desove, donde algunas especies presentan uno o dos picos de reproducción durante un año y otras se reproducen durante todo el año (^{Pittman et al., 2004}). Con base en esto, en bahía Portete la variabilidad temporal encontrada del ensamblaje puede reflejar los diferentes patrones reproductivos que presentan las especies que como adultos habitan en este sistema. De esta manera, es posible que especies como A. virginicus, que tiene frecuencia de ocurrencia en Portete mayor a 60%, se reproduzca varias veces al año. Por el contrario, aquellos estadios larvales que solo fueron registrados en uno de los períodos de muestreo podrían corresponder a especies con un solo periodo reproductivo anual o que fueron transportadas accidentalmente al área de estudio por procesos advectivos locales (^{Gray, 1993}).