INTRODUCCIÓN

El Parque Nacional Natural Corales de Profundidad (PNNCP) es la única área marina protegida (AMP) totalmente submarina en el Caribe colombiano. Fue creado en 2013 para proteger una de las tres formaciones coralinas de profundidad que se conocen en Colombia, la cual se encuentra al borde de la plataforma continental (^{Reyes et al., 2005}). Dada su ubicación, el PNNCP comprende fondos tanto de la plataforma como del talud continental, desde 35 hasta 1240 m (Morales et al., 2017). Debido en parte a su reciente creación, pero también por las implicaciones logísticas de la investigación científica en el área, el conocimiento sobre biodiversidad en el PNNCP es escaso, con sólo una publicación disponible a la fecha (^{Alonso et al., 2015a}). En dicho trabajo se describen las primeras observaciones, obtenidas con tecnología remota, sobre la biodiversidad asociada a los fondos del AMP, particularmente sobre las especies de coral. Sobre otros grupos bióticos no existen inventarios publicados para el área protegida, siendo prácticamente desconocida la biodiversidad que alberga. En cuanto a los peces, Alonso et al. (2015a) mencionan al mero negro Hyporthodus nigritus, capturado en 2012 a 200 m de profundidad dentro del Parque (^{Bustos-Montes et al., 2013}). ^{Henao-Castro et al. (2016)} registraron la presencia del invasor pez león entre 34-140 m de profundidad dentro del Parque, y Henao-Castro et al. (2019), usando sistemas de video subacuático remoto cebado (BRUVS), registraron 18 especies ícticas entre 40-80 m de profundidad. Sobre el grupo no existe más información publicada para el Parque.

Los primeros estudios sobre diversidad biológica en el PNNCP han sido realizados por Invemar en cooperación con Parques Nacionales Naturales de Colombia y la Universidad de los Andes. Se han usado métodos no invasivos basados en la obtención de fotografías y video de manera remota para las zonas más profundas (cámara de deriva y vehículos operados remotamente - ROV) y el buceo técnico con mezclas de gases hasta profundidades de 100 m, en lo que se conoce como ambientes mesofóticos (^{Alonso et al., 2015b}, 2017).

Los arrecifes mesofóticos han sido poco estudiados, a pesar de considerarse ecosistemas que exhiben comunidades biológicas diversas y con alto endemismo (^{Sinniger et al., 2016}), debido principalmente a dificultades técnicas. Los ambientes mesofóticos se encuentran entre 30-150 m de profundidad, demasiado profundos para ser estudiados mediante buceo SCUBA convencional y demasiado someros para ser explorados con vehículos sumergibles, lo que sumado a las condiciones del terreno en tales ambientes ha condicionado el uso de métodos de muestreo representativos (^{Puglise et al., 2009}). No obstante, a causa del gran interés que ha surgido por el conocimiento de los ecosistemas profundos, se han adaptado técnicas y procedimientos para su exploración; entre ellos el buceo con equipos de circuito cerrado o rebreathers (CCR por Closed Circuit Rebreather) utilizando mezclas hipóxicas de aire. Con esa técnica de buceo se ha hecho exploración hasta 150 m en diferentes lugares del mundo desde hace ya dos décadas, con resultados importantes (^{Rocha et al., 2005}; ^{Pyle et al., 2008}).

En el Caribe colombiano la exploración de los ambientes profundos de la plataforma y talud continental inició 20 años atrás y se ha realizado con diferentes métodos, aportando registros importantes de especies en los diferentes grupos bióticos y el descubrimiento de especies nuevas para la ciencia (Invernar, 2010; ^{Alonso et al., 2015a}). Esos hallazgos reflejan la importancia de continuar con las investigaciones para conocer y entender la composición biológica, las dinámicas ecológicas y los factores determinantes de los arreglos de biodiversidad en esos ambientes. En ese sentido, este trabajo es un primer aporte al conocimiento de la ictiofauna asociada a los ambientes mesofóticos del PNNCP, específicamente en el Bajo Frijol, un lugar donde se encuentran pequeños parches de corales escleractinios zooxantelados y esponjas, con comunidades bióticas similares en composición de especies a las que se encuentran en los arrecifes coralinos someros de los archipiélagos del Rosario y de San Bernardo.

ÁREA DE ESTUDIO

El Parque Nacional Natural Corales de Profundidad se ubica en el borde de la plataforma continental frente a los departamentos de Bolívar, Sucre y Córdoba, entre las coordenadas 9°43'16,591" - 10°7'30,277" N y 76°0'16,254" - 76°17'41,091" O. El Parque comprende un área aproximada de 142,192 ha con fondos entre 34-1234 m de profundidad (Resolución Minambiente 0339 de 2013; Morales et al., 2017; Figura 1). El PNNCP está en el terreno tectónico denominado Cinturón Plegado del Sinú, formado por la interacción entre las placas oceánica Caribe y la continental suramericana (^{Duque-Caro, 1979}). Por su ubicación, el PNNCP presenta fondos sobre la plataforma continental y sobre el talud continental, que corresponden a 16 unidades geomorfológicas (Morales et al., 2017). Entre las unidades geomorfológicas de la plataforma continental se encuentran los bancos, geoforma a la cual corresponde Bajo Frijol. De forma elipsoidal, el banco Bajo Frijol es una elevación de 116 m en el terreno de la plataforma, con una longitud de 8,2 km y un ancho de 1,4 km, que se orienta en sentido noreste-suroeste entre 34 y 150 m de profundidad, con una terraza de pendiente seminivelada (0,5°) en la cima (Morales et al., 2017).

Figura 1 Ubicación del banco Bajo Frijol en el Parque Nacional Natural Corales de Profundidad, Caribe colombiano. 

MATERIALES Y MÉTODOS

En abril, junio y noviembre de 2017 se realizaron tres salidas de campo al PNNCP, en el sector conocido como Bajo Frijol (Figura 1). Durante esas salidas se visitaron seis puntos de muestreo donde la administración del Parque realiza monitoreos biológicos, que se ubican entre las coordenadas 10°1'29'' N, 76°3'51" O y 10°0'47" N, 76°4'5" O, a 35-50 m de profundidad. La exploración fue realizada por tres buzos con equipo de buceo técnico de circuito cerrado O2ptima Rebreather, utilizando mezclas de gases Trimix (aire, oxígeno y helio).

Dos buzos registraron la ictiofauna presente mediante buceo errante por 20 minutos y el tercer buzo se encargó del registro fotográfico y la seguridad de la actividad. En el campo se identificaron y listaron todas las especies observadas y se hicieron estimaciones de abundancia en categorías. Posteriormente, se revisó el material fotográfico obtenido en cada buceo para complementar la lista de especies observadas y se consultaron referencias del área y sectores cercanos. La nomenclatura específica utilizada sigue el Catálogo de Peces de Eschmeyer (^{Fricke et al., 2018}). El orden filogenético de las familias sigue la propuesta de ^{Betancur-R. et al. (2017)} para peces óseos y la de ^{Page et al. (2013)} para peces cartilaginosos. El orden de las especies en las familias es alfabético.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se presenta una lista con 80 especies de peces registradas en Bajo Frijol (PNNCP) agrupadas en 29 familias, de las cuales 72 corresponden a observaciones directas, 4 a revisión de material fotográfico obtenido durante las salidas, mientras que las 4 restantes se encontraron en el único informe, no publicado, sobre biodiversidad de ambientes mesofóticos del área que existe a la fecha (^{Sánchez et al., 2016}), y en el libro de resúmenes del V Congreso Colombiano de Zoología (^{Henao-Castro et al., 2019}). Las familias con mayor riqueza de especies fueron Labridae con 11 especies; Serranidae con 10; Balistidae con 6; Carangidae, Pomacanthidae y Pomacentridae con 5 especies cada una. Las demás familias estuvieron representadas por no más de cuatro especies (Tabla 1).

Tabla 1 Especies de peces registradas en Bajo Frijol en el Parque Nacional Natural Corales de Profundidad. Tipo de registro: OD=observación directa; R1=^{Sánchez et al. (2016)}; R2=^{Henao-Castro et al. (2019)}; RF=Registro fotográfico. Abundancia: indicador cualitativo de abundancia basado en las observaciones realizadas por dos buzos mediante la técnica del buceo errante (20 min), que se refiere a la probabilidad de observar una especie durante un buceo (adaptado de ^{Humann y DeLoach, 2002}), donde: AB=abundante (se pueden esperar al menos varios avistamientos de muchos individuos - al menos 50 - en casi cada buceo); VC=muy común (se pueden esperar al menos varios avistamientos en casi cada buceo, pero no necesariamente muchos individuos); CM=común (los avistamientos son frecuentes, pero no necesariamente se esperan en cada buceo); OC=ocasional (los avistamientos no son inusuales, pero no se esperan de forma regular); UN=infrecuente (los avistamientos son inusuales); RA=raro (los avistamientos son excepcionales). 

La comunidad íctica observada corresponde a la biodiversidad conocida en esta zona de la plataforma continental del Caribe colombiano. La mayoría de las especies registradas están incluidas en la lista de 513 especies recopilada por ^{Polanco-Fernández y Acero-Pizarro (2011)} para los archipiélagos del Rosario y San Bernardo, con excepción de Halichoeres cyanocephalus y Serranus annularis, que son nuevos registros para la ecorregión ARCO (Figura 2).

Figura 2 A) Halichoeres cyanocephalus registrado en el PNNCP a 50 m de profundidad. B) Agregaciones de hasta ocho peces león se observaron en Bajo Frijol entre 35-50 m de profundidad. C) EL PNNCP provee refugio a especies amenazadas como el mero criollo Epinephelus striatus (CR) y la cherna Mycteroperca venenosa (VU). D) Fondos de cascajo cubierto con algas, característicos en Bajo Frijol entre 35-50 m de profundidad. Fotos A, B y D por Deibis Seguro (PNNCP); foto C por L. Chasqui. 

Durante los buceos fue constante la presencia del invasor pez león Pterois volitans (VC=muy común). Por lo general, en cada avistamiento se observaron varios individuos (hasta ocho) de talla considerable (hasta 40 cm LT) agregados sobre parches de esponjas y corales (Figura 2). En esos sitios fue común observar peces arrecifales que son presas habituales del pez león en el Caribe colombiano según Acero et al. (2019), por ejemplo Thalassoma bifasciatum, Chromis cyanea, Acanthurus coeruleus, Clepticus parrae, Scarus iseri, entre otros. El pez león fue avistado por primera vez en el Caribe continental colombiano en 2009, y es mencionado por primera vez para el PNNCP por ^{Sánchez y Andrade (2014)} en un informe no publicado de las primeras observaciones realizadas por buzos en el área. Un año después el Invemar obtiene imágenes de la especie con un ROV a profundidades alrededor de 100 m en Bajo Frijol y otros sectores del Parque (Alonso et al., 2015). Posteriormente, Henao-Castro et al. (2106) resumen el trabajo realizado sobre esa especie invasora en el PNNCP, registrando la presencia de P. volitans en 12 sitios con talla promedio de 40 cm LT, incluyendo ambientes mesofóticos y bancos de corales de profundidad hasta 140 m.

^{Andradi-Brown et al. (2017)} revisaron información sobre abundancia y tamaño del pez león en arrecifes someros y profundos (i.e. mesofóticos) con una gran cobertura geográfica, concluyendo que la especie ha colonizado ampliamente los ambientes mesofóticos en el Atlántico occidental, exhibiendo densidades similares a las observadas en arrecifes someros. Ellos proponen que las poblaciones de pez león en ambientes mesofóticos podrían responder por las densidades altas de reclutas de pez león que se observan en arrecifes someros, a pesar del control mediante pesca con arpón realizado por buzos recreativos en esos ambientes; por lo tanto, los ambientes mesofóticos estarían actuando como refugio para las poblaciones de pez león, en ausencia de esfuerzos de control debido a las limitaciones de profundidad (i.e. 30 m) del buceo SCUBA recreativo.

Se registró la presencia en el PNNCP de especies amenazadas como la cachua Balistes vetula (EN), los pargos Lutjanus analis (VU) y L. cyanopterus (VU), el mero criollo Epinephelus striatus (CR), el tiburón nodriza Ginglymostoma cirratum (VU), el tiburón sedoso Carcharhinus falciformis (VU), el loro guacamayo Scarus guacamaia (EN) y las chernas Mycteroperca bonaci (VU) y M. venenosa (VU) (Chasqui et al. 2017, Resolución Minambiente 1912 de 2017). Esas especies son actualmente infrecuentes en los arrecifes someros de los archipiélagos del Rosario y de San Bernardo, que son las áreas coralinas más cercanas, lo cual sugiere la importancia del Bajo Frijol como sitio de refugio para diferentes especies de peces que sufren una fuerte presión de pesca en áreas costeras más someras (Figura 2).

El papel de los ambientes coralinos mesofóticos, como un refugio clave para la conservación de especies pesqueras como grandes pargos, chernas y meros, entre otros, ha sido señalado en estudios sobre las comunidades de peces asociados a ambientes mesofóticos en Puerto Rico (^{Bejarano et al., 2014}), donde fue evidente la presencia y predominancia de Lutjanus analis, L. bucanella, L. cyanopterus, L. jocu, Mycteroperca bonaci y M. venenosa a profundidades mayores a 40 m. También en Brasil se ha reconocido la importancia de esos ambientes profundos para la conservación de pargos y meros amenazados por la pesca (^{Feitoza et al., 2005}). ^{Gress et al. (2016)} llegaron a la misma conclusión trabajando en arrecifes mesofóticos en Cozumel, México. ^{Lindfield et al. (2016)} resaltan la relación de ese efecto refugio particularmente para especies que son blanco de la pesca con arpón en arrecifes, un arte de pesca generalmente limitado a ambientes someros por las restricciones del buceo SCUBA de circuito abierto.

Especies poco comunes en ambientes someros como el ángel pigmeo Centropyge argi y la doncella cabeciplateada Halichoeres cyanocephalus fueron observadas en todas las inmersiones realizadas y presentaron siempre abundancias elevadas (VC=muy común). Ambas especies fueron incluidas por García-Sais (2010) como parte de un pequeño ensamble de especies indicadoras de hábitats mesofóticos en Puerto Rico, pues fueron registradas únicamente a profundidades mayores a 30 m. La cobertura del fondo predominante en el sitio de estudio podría estar determinando esa abundancia, pues ambas especies están usualmente asociadas a fondos de arena y cascajo (^{Robertson et al., 2015}), que fue similar a lo encontrado en Bajo Frijol, donde la mayor parte del fondo entre 40-60 m de profundidad está dominado por cascajo cubierto de macroalgas y rodolitos (Figura 2).

Por su papel ecológico como fuente de alimento y refugio para diferentes especies de peces, las formaciones coralinas de profundidad han sido reconocidas como sitios de agregación de especies de importancia comercial (^{Roberts y Hirshfield, 2003}). En Florida, por ejemplo, se ha encontrado una estrecha relación entre las especies de interés pesquero y el estado de conservación de colonias coralinas de profundidad (^{Koenig, 2001}). La presencia en Bajo Frijol de un número importante de especies de peces de interés pesquero comúnmente asociadas a arrecifes coralinos someros (Figura 2) señala su importancia como reservorio de fauna, a pesar de no poseer formaciones coralinas desarrolladas, y sugiere su papel como un posible puente entre los arrecifes coralinos someros de los archipiélagos del Rosario y de San Bernardo y los hábitats profundos en esta AMP, entre ellos las formaciones de corales de profundidad (^{Alonso et al., 2015b}).

Finalmente, es importante continuar avanzando en el conocimiento de la ictiofauna del PNNCP en ambientes mesofóticos y profundos, lo que permitirá ampliar la lista de especies conocidas para el área y confirmar la presencia de especies como Canthidermis maculata, Stegastes planifrons y Canthigaster jamestyleri. La primera es una especie rara en el Caribe continental colombiano, registrada recientemente para Colombia únicamente en áreas remotas de la Reserva de Biosfera Seaflower (^{Bolaños-Cubillos et al., 2015}); la segunda es una especie de damisela de arrecifes someros, cuyo ámbito batimétrico conocido no excede 30 m (^{Robertson et al., 2015}). Ambas especies se incluyen aquí a partir del informe no publicado de ^{Sánchez et al. (2016)}. Canthigaster jamestyleri fue registrada por ^{Henao-Castro et al. (2019)} como una de las tres especies dominantes en sus muestreos; sin embargo, dado que esa especie no fue observada durante este trabajo y por su marcada similitud con C. rostrata, una especie muy común (VC) en los muestreos aquí consignados, se sugiere la necesidad de corroborar ese registro.

Este trabajo es un aporte al conocimiento de la biodiversidad de peces del Parque Nacional Natural Corales de Profundidad, un área marina protegida declarada recientemente de la cual se conoce poco; además, es uno de los primeros trabajos sobre biodiversidad en ambientes mesofóticos en general para Colombia. La investigación en ambientes mesofóticos es una dinámica frontera del conocimiento en todo el mundo, abierta recientemente por la disponibilidad comercial de tecnologías para el buceo de circuito cerrado, que permite alcanzar profundidades alrededor de 150 con tiempos de fondo adecuados. Los estudios en ambientes mesofóticos durante las últimas tres décadas han rendido una importante cosecha de nuevas especies y ampliado enormemente el conocimiento sobre la biota de arrecifes coralinos en aspectos como ecología, fisiología y biogeografía, una bonanza de la cual Colombia como un país con una economía emergente está llamada a participar activamente.