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Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR

Print version ISSN 0122-9761

Bol. Invest. Mar. Cost. vol.49  supl.1 Santa Marta Dec. 2020  Epub Sep 04, 2021

https://doi.org/10.25268/bimc.invemar.2020.49.suplesp.1053 

Artículos de Investigación

Estructura de la comunidad de céspedes algales en interacciones con corales masivos en arrecifes del Parque Nacional Natural Tayrona, Caribe colombiano

1Grupo de investigación Fauna Marina Colombiana: Biodiversidad y Usos, Universidad Nacional de Colombia, sede Caribe, Instituto de Estudios en Ciencias del Mar (Cecimar). Atte. Invemar, Playa Salguero, Rodadero, Santa Marta, Colombia, szeas@unal.edu.co

2Grupo de investigación Sistemática Molecular y Biogeografía de Algas Marinas, Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá, Colombia. bgavio@unal.edu.co

3Grupo de investigación Fauna Marina Colombiana: Biodiversidad y Usos, Universidad Nacional de Colombia, sede Caribe, Instituto de Estudios en Ciencias del Mar (Cecimar). Atte. Invemar, Playa Salguero, Rodadero, Santa Marta, Colombia.


ABSTRACT

Algal turfs are currently the most abundant benthic component on most coral reefs. Their wide distribution, functional role and positive response to factors that stress corals confirm their importance in the functioning of reef ecosystem. It has been shown that species composition, structural development and sediment retention influence their capacity to kill and displace adjacent live coral tissue. In this study in two reefs of the Tayrona National Natural Park (Colombian Caribbean), the variation in structure of turfs growing on and in direct interaction with massive live corals was determined, and its structural complexity was related with its sediment retention capacity. For that, the taxonomical composition was determined, and canopy height, cover and density of filaments and algal biomass were quantified for turfs growing on live colonies of four species of corals. The results showed that there are important structural differences between reefs and substratum type. In Granate reef (10-16 m), turfs form discontinuous carpets over crustose algae, and are constituted by articulated calcareous and little corticated algae, and juveniles of frondose algae, mostly of the genus Dictyota. During coastal upwelling, this genus grows profusely forming transient dense algal beds that later detach. In contrast, in Nenguange reef (4-6 m), turfs are perennial, form low, thick and dense carpets, with few crustose algae, and are dominated by filamentous and small corticated algae. It´s suggested that the presence of territories of damselfishes (Stegastes spp.) aid controlling the structural complexity of the turfs, and that vegetative propagation is the most frequent growth mechanism. In addition, it was found that the most morphologically complex turfs can retain greater amounts of sediments (silt-clay). This particulate material supports them; they can advance laterally and smother adjacent live coral tissue. This investigation provides the first quantitative data on the structure and amount of retained sediments by algal turfs growing on Colombian reef corals.

KEY WORDS: coral reefs; algal turfs; interactions; structure of algal assemblages; sediment retention; colombian Caribbean.

RESUMEN

Los céspedes algales son actualmente el componente bentónico más abundante en la mayoría de arrecifes coralinos. Su amplia distribución, papel funcional y respuesta positiva a factores que estresan a los corales confirma su importancia en el funcionamiento del ecosistema arrecifal. Se ha demostrado que la composición de especies, el desarrollo estructural y la retención de sedimentos influyen en su capacidad de matar y desplazar tejido coralino vivo adyacente. En este estudio en dos arrecifes del Parque Nacional Natural Tayrona (Caribe colombiano), se determinó la variación en la estructura de los céspedes establecidos y en interacción directa con corales masivos, y se relacionó su complejidad estructural con la capacidad de retención de sedimentos. Para ello, se determinó la composición taxonómica y se cuantificaron la altura del dosel, la cobertura y densidad de filamentos y la biomasa algal de los céspedes que crecían sobre colonias vivas de cuatro especies de corales. Los resultados mostraron que existen diferencias estructurales importantes entre arrecifes y tipo de sustrato. En el arrecife de Granate (10-16 m), los céspedes forman tapetes discontinuos entre algas costrosas, y están constituidos por algas calcáreas articuladas, pequeñas corticadas y juveniles de algas frondosas, principalmente del género Dictyota. Durante el afloramiento costero este género crece profusamente formando transitoriamente tapetes densos que luego se desprenden. Por el contrario, en el arrecife de Nenguange (4-6 m), los céspedes son perennes, forman tapetes muy bajos, tupidos y densos con escasas algas costrosas, y están dominados por algas filamentosas y pequeñas corticadas. Se sugiere que la presencia de territorios de damiselas del género Stegastes ayuda a controlar la complejidad estructural de los céspedes, y que la propagación vegetativa es el mecanismo de crecimiento más frecuente. Además, se encontró que los céspedes morfológicamente más complejos retienen mayor cantidad de sedimentos (limos-arcillas). Este material particulado les sirve de soporte; pueden avanzar lateralmente y ahogar el tejido coralino adyacente. Esta investigación provee los primeros datos cuantitativos de la estructura y cantidad de sedimentos retenidos por céspedes algales que crecen sobre corales arrecifales de Colombia.

PALABRAS CLAVE: arrecifes de coral; interacciones coral-césped; estructura de ensamblajes algales; retención de sedimentos; Caribe colombiano.

INTRODUCCIÓN

Actualmente los céspedes algales son el componente bentónico más abundante en la mayoría de arrecifes de coral (Gorgula y Connell, 2004; Fricke et al., 2011; Harris, 2015), fenómeno confirmado para algunos arrecifes continentales e insulares del Caribe colombiano (Gómez-Cubillos et al., 2019, en prensa).

Esta tendencia global, al parecer, es en respuesta a varias perturbaciones de origen antropogénico (Jackson et al., 2014), que en suma han reducido la capacidad de recuperación de los corales, pero que han favorecido la proliferación de los céspedes algales a expensas de los constructores de arrecife (Roy, 2004; Barott et al., 2012; Bender-Champ et al., 2014). Este fenómeno se ha considerado un “cambio de fase”, donde los arrecifes coralinos ahora son dominados por comunidades algales (Jompa y McCook, 2003a; McManus y Polsenberg, 2004), particularmente por céspedes, ensamblajes ubicuos que pueden actuar como facilitadores de este cambio (Barott et al., 2012), ya que una vez establecidos los céspedes luego de la mortalidad coralina, limitan la regeneración natural del tejido coralino y el reclutamiento larval (Hughes, 1966).

Los céspedes son ensamblajes mixtos de algas, densamente agregados, con altura de dosel no mayor a 2 cm y compuestos por una gran variedad de grupos que incluyen cianobacterias y algas rojas, verdes y pardas (Bender-Champ et al., 2014; Connell et al., 2014; Harris, 2015). Dependiendo del hábitat donde se desarrollan, exhiben gran variedad de morfologías, siendo las formas filamentosas (corticadas y no corticadas), las pequeñas foliáceas y las calcáreas articuladas las más frecuentes (Connell et al., 2014; Cetz-Navarro et al., 2015). En comparación con otras formas funcionales como las algas carnosas (calcáreas y no calcáreas) y algas costrosas, los céspedes poseen ventajas competitivas que les permiten colonizar el espacio disponible más rápidamente (Díaz-Pulido y McCook, 2002), al tener altas tasas de crecimiento (Littler et al., 2006), ser menos vulnerables a perturbaciones (Hay, 1981) y desarrollarse en ambientes con sobrecarga de nutrientes y alta sedimentación (Airoldi y Virgilio, 1998; Gorgula y Connell, 2004). Asimismo, estudios experimentales han demostrado que, en aguas más cálidas y ácidas, los céspedes obtienen mejores tasas fotosintéticas y mayor crecimiento; es decir, que su fisiología es influenciada positivamente por el calentamiento y la acidificación de los océanos (Kroeker et al., 2013; Ober et al., 2016; Johnson et al., 2017).

Los céspedes desempeñan importantes roles ecológicos en los arrecifes, ya que son la principal fuente de productividad primaria (Bellwood et al., 2004; Carpenter y Williams, 2007), facilitan el reciclaje de nutrientes (Copertino et al., 2005; Gowan et al., 2014) y son hábitat y alimento para numerosas especies de invertebrados y peces (Harris, 2015). No obstante, también se ha demostrado que tienen un impacto negativo, ya que como sustrato poblado limitan el establecimiento exitoso de larvas de coral y otros organismos (Garzón-Ferreira et al., 2002; Airoldi, 2003; Birrell et al., 2005, 2008; Hughes et al., 2007). Además, son el principal competidor contra corales duros (Roy, 2004; Barott et al., 2012; Harris, 2015; Swierts y Vermeij, 2016), pues, al quedar expuestos los esqueletos de corales por lesiones previas, los céspedes los colonizan rápidamente, y una vez se establecen, interactúan con el tejido coralino adyacente ocasionando su muerte lenta y progresiva, mecanismo que varía según la especie de coral involucrada (Gómez-Cubillos, 2018).

Adicionalmente, Roy (2004) sugiere que en áreas con alta carga de sedimentos y resuspensión existe un problema adicional para los corales, ya que en bordes de tejido coralino vivo en interacción con céspedes, los filamentos algales ralentizan los flujos de agua, atrapando sedimentos y formando esteras de algas con sedimentos, que disuaden la acción de los herbívoros y reducen la capacidad competitiva de las diferentes formas de crecimiento de los corales para evadir y/o combatir directamente a los céspedes (Zhiheng et al., 2019), lo que a futuro genera muerte progresiva del tejido coralino adyacente. Al respecto, Nugues y Roberts (2003) encontraron que, en los arrecifes de Santa Lucia, los incrementos en la sedimentación les permiten a los céspedes recubrir con mayor rapidez a los corales, y que los sedimentos retenidos por los céspedes, sofocan y matan el tejido adyacente, principalmente durante la temporada de lluvias. Lo anterior demuestra que los céspedes con sedimentos juegan un papel clave en la mortalidad coralina y justifica la necesidad de caracterizar estructuralmente la comunidad de céspedes algales para establecer si la estructura de estos ensamblajes influye en su capacidad de retener de sedimentos.

En tal sentido, es posible sugerir que la abundancia de céspedes algales es una evidencia de las perturbaciones que afectan a los arrecifes, ya que se mantienen y proliferan en condiciones que son de estrés para los corales y otros organismos calcificadores (Díaz-Pulido y McCook, 2002; Airoldi, 2003; Barott et al., 2012; Bender-Champ et al., 2014). Además, la dinámica de interacciones coral-césped representa un indicador de la capacidad de recuperación y futuro de las comunidades coralinas, pues no solo la presencia del césped afecta a los corales, sino también su composición de especies (Jompa y McCook, 2003b).

A pesar de que en los últimos años se han incrementado el número de informes mundiales sobre la presencia de céspedes algales que se expanden a expensas de corales hermatípicos (Connell et al., 2014; Harris, 2015), estos ensamblajes han sido escasamente caracterizados debido a su alta diversidad, al tamaño reducido de las especies que los componen, su plasticidad morfológica y alternancia de ciclos de vida (Díaz-Pulido y McCook, 2002; Fricke et al., 2011). Por lo tanto, su estudio se limita a registros generalizados como un grupo funcional homogéneo, y no como una comunidad, que cumple diversas funciones ecológicas dependiendo de su composición (Harris, 2015). No obstante, Díaz-Pulido y McCook (2002) y Fricke et al. (2011) estimaron que en arrecifes de la Gran Barrera de Coral y Curazao la composición de los ensamblajes de céspedes algales pueden incluir al menos 35 taxa diferentes.

Reconociendo la importancia ecológica y los vacíos de conocimiento sobre los céspedes, en este estudio se realizó la caracterización estructural de los ensamblajes que crecen sobre partes muertas de colonias vivas de cuatro especies de corales masivos morfológicamente contrastantes, en dos arrecifes del Parque Nacional Natural Tayrona (PNN Tayrona), Caribe colombiano. Esto con el fin de relacionar la complejidad estructural de estos ensamblajes con la capacidad de retención de sedimentos, y sentar las bases para interpretar las condiciones en las cuales estos céspedes avanzan o retroceden en la frontera de interacción con el tejido vivo de los corales que han colonizado (Gómez-Cubillos, 2018).

Con esta investigación se contribuye al conocimiento sobre la diversidad de algas en el país y se presentan las primeras referencias cuantitativas sobre la estructura y cantidad de sedimentos retenidos por céspedes algales que crecen sobre esqueletos coralinos en arrecifes de Colombia.

ÁREA DE ESTUDIO

Los arrecifes coralinos que bordean el litoral rocoso del PNN Tayrona (Figura 1, 11° 12′-11° 22′ N y 73° 57′-74° 15′ W) son poco amplios, de tipo franjeante y constituidos principalmente por corales masivos hemisféricos. A pesar de la gran cantidad de fondos duros adecuados para el establecimiento de arrecifes, las formaciones coralinas en esta área protegida son poco desarrolladas y su crecimiento es limitado en comparación con otras áreas del Caribe colombiano, debido a la fuerte influencia de un régimen climático bimodal que oscila entre afloramiento costero durante las sequías y descargas continentales durante las lluvias (Zea, 1994). Se distinguen cuatro temporadas climáticas: de afloramiento mayor (diciembre a abril), de no afloramiento menor (mayo a junio), de afloramiento menor o veranillo de San Juan (julio a agosto) y de no afloramiento mayor (septiembre a noviembre) (Bayraktarov y Wild, 2014).

Esta secuencia climática determina la composición algal, especialmente por la proliferación de macroalgas entre enero y abril que luego disminuyen o desaparecen con el incremento de la temperatura del agua entre septiembre y noviembre (Bula-Meyer, 1990), quedando los sustratos duros que no han sido colonizados por macroinvertebrados, recubiertos por céspedes y algas costrosas (Díaz-Pulido y Garzón-Ferreira, 2002).

La historia de perturbación local que han experimentado estos arrecifes en los últimos 50 años ha sido factor clave en los cambios de cobertura coralina (ver compilación en Friedlander et al., 2014) y aumento de la cobertura algal, principalmente de céspedes algales (Vega-Sequeda et al., 2008), que se estima hayan tenido un aumento anual promedio de 5,6 % en los últimos 14 años (Acosta et al., 2018) y que en la actualidad son el componente bentónico más abundante (> 39 %) y el principal competidor (58,7 %) por espacio con corales escleractíneos (Gómez-Cubillos et al., 2019).

MATERIALES Y MÉTODOS

Caracterización estructural de céspedes algales

Entre noviembre de 2016 y septiembre de 2017 se realizó el seguimiento de la comunidad algal creciendo sobre 120 colonias de corales masivos en dos arrecifes, ubicados en la Ensenada Granate (profundidad 10-16 m) y la bahía de Nenguange (profundidad 4-6 m) (Figura 1; Tabla 1). En cada arrecife se marcaron 20 colonias de cuatro especies de coral morfológicamente contrastantes (Montastraea cavernosa y Pseudodiploria strigosa en ambas estaciones, Stephanocoenia intersepta en Granate y Siderastrea siderea en Nenguange) que tuvieran parte de su esqueleto cubierto por césped, y donde era evidente la presencia de interacciones activas coral-césped (Gómez-Cubillos et al., 2019).

Fuente: Felipe Valencia, especialista SIG

Figura 1 Ubicación de las estaciones en el PNN Tayrona, Caribe colombiano. La línea punteada corresponde al polígono que delimita el área protegida.  

Tabla 1 Cronograma de actividades desarrolladas en campo. 

La caracterización de los ensamblajes de céspedes se realizó usando la metodología propuesta por Connell et al. (2014) y Harris (2015). En la primera campaña, cerca del borde de interacción con tejido vivo coralino, por colonia se extrajeron dos núcleos de esqueleto coralino cubierto con césped, empleando un martillo y un sacabocado metálico de impacto de 27 mm de diámetro (5,7 cm2) (Márquez y Zea, 2012). El primer núcleo se empleó para determinar la composición y abundancia por taxón algal, la altura del dosel, la cobertura y la densidad aparente de filamentos, y el segundo núcleo se utilizó para determinar la biomasa algal.

En la segunda campaña, durante la temporada de proliferación macroalgal, se recolectaron manualmente las macroalgas presentes (si las había) sobre los bordes de interacción coral-césped de todas las colonias marcadas. En la última campaña, cuando los ensamblajes volvieron a ser de céspedes exclusivamente, sobre cada borde de interacción, se ubicó un marco de caucho (neumático de llanta) rectangular de 4,5 cm2 (3 cm de largo × 1,5 cm de ancho, simulando un campo quirúrgico), y con una jeringa de 20 cm3 se succionaron cuidadosamente los sedimentos acumulados por los céspedes en el área delimitada por el dispositivo.

Los núcleos extraídos con césped y las muestras de macroalgas se fijaron en solución de formalina al 4 % en agua de mar, neutralizada con hexametilén-tetramina (20.g·L-1), y se almacenaron en tarros plásticos rotulados. El contenido de las jeringas se transvasó a recipientes plásticos de 100 ml, y los sedimentos se dejaron decantar durante 48 h en agua destilada para eliminar sales, luego se retiró el exceso de agua y se procesó el residuo.

Para estimar la composición y cobertura (%) por especie de alga, las muestras se revisaron en húmedo con estereoscopio Leica-S6E (1,0-4,0 X). Por núcleo, se estimó la cobertura (%) por morfotipo individual, categorizando en incrementos del 5 % (Fricke et al., 2011) respecto al área total del núcleo. De cada morfotipo se preservó una muestra en viales plásticos individuales con formalina al 4 % neutralizada y se tomaron fotografías con microscopio óptico Leica-DM750 con cámara digital MiniVDD-CM500. La mayoría de los morfotipos se identificaron hasta nivel de género empleando las claves taxonómicas de Taylor (1960), Littler y Littler (2000) y Wynne (2011, 2017). Se llegó solo hasta este nivel taxonómico debido al tamaño reducido de los filamentos y/o a la ausencia de estructuras fértiles u otras características morfológicamente importantes para su identificación a nivel de especie

Para estimar la altura del dosel se decidió usar una regla de acero inoxidable con escala milimétrica, y medir al azar tres filamentos algales. Los valores obtenidos se promediaron para dar un solo valor por núcleo. Luego, por núcleo se estimó visualmente la cobertura (%) de las categorías céspedes algales, algas costrosas y esqueleto desnudo (Purcell y Bellwood, 2001), y se estimó la densidad aparente de filamentos del césped o grado de agregación de talos y ramas, a partir de las categorías: I) tapetes densamente agregados, con apariencia homogénea, conformados por filamentos cortos (~ < 2 mm); II) tapetes moderadamente tupidos con filamentos cortos y largos (~ 2- 5 mm) , y III) tapetes dispersos y altos (~ > 5 mm) de ramas erectas y postradas.

Para determinar la biomasa algal, se modificó el método propuesto por Fricke et al. (2011). Cada núcleo se revisó en húmedo empleando estereoscopio (1,0-2,0 X). Primero se retiraron los organismos diferentes al césped (anélidos, esponjas, algas costrosas, entre otros), y con instrumental de odontología (exploradores, curetas y cucharillas) se rasparon los filamentos del césped. El material obtenido se descalcificó con HCl 10 % durante 1 h, y la solución se tamizó (filtros de 180 µm y 70 µm) para eliminar restos coralinos y terrígenos. El residuo se pesó con balanza analítica OHAUS-PA313 sobre un filtro de papel previamente pesado. La muestra se mantuvo en estufa por 3 días a 60 °C y luego se pesó. La biomasa algal (g·cm-2) se calculó dividiendo el valor del peso seco de la muestra entre el área muestreada (5,7 cm-2).

Para determinar la cantidad de sedimentos acumulados por los céspedes, el residuo de los sedimentos obtenidos por decantación se separó en dos fracciones (arenas y limos) empleando un tamiz de 63 µm. Cada fracción se secó en estufa por 2 días a 105 °C y se pesó. La cantidad total de sedimentos por muestra y por fracción (g·cm-2) se calculó dividiendo el peso de la muestra seca entre el área muestreada (4,5 cm-2).

Análisis de datos

Las variables evaluadas se caracterizaron con estadística descriptiva y diagramas de cajas y bigotes. Luego para las variables cuantitativas continuas se probaron los supuestos de normalidad (Shapiro-Wilk) y homogeneidad de varianzas (Levene’s) (Underwood, 1997).

Por arrecife y tipo de sustrato (especie de coral) se elaboró una matriz con la frecuencia (relación porcentual entre el número de veces que se registra el morfotipo y el total de núcleos por especie coralina evaluados) y cobertura (%) de los géneros de algas del césped identificados. Los datos de cobertura se transformaron empleando la fórmula de arcoseno (Sokal y Rohlf, 1981).

Para establecer diferencias en la composición de los ensamblajes de céspedes entre arrecifes y sustratos, con la matriz de cobertura transformada y el índice de similaridad de Bray-Curtis se realizó un Análisis de Similitud (ANOSIM) a dos vías y un Análisis de Porcentaje de Similitud (SIMPER) (Clarke y Warwick, 2001), empleando el programa Primer 6 versión 6.1.13 a un nivel de confianza del 95 %.

Mediante pruebas no paramétricas de Mann-Whitney (M-WU), Kruskal-Wallis (K-W) y post-hoc (Agresti, 2002) se determinaron diferencias estadísticas entre arrecifes y sustratos respecto a la altura del dosel, biomasa algal y cantidad total de sedimentos acumulados. Con tablas de contingencia y pruebas de independencia de Chi2 (Sokal y Rohlf, 1981) se identificó la asociación entre el arrecife y el sustrato con las variables expresadas en porcentajes (cobertura por categorías, densidad de filamentos y fracción de sedimentos).

Empleando correlaciones de Spearman (González y Pérez, 2009), se identificó de manera general y por arrecife, la interdependencia entre la cantidad total y por fracción de sedimentos acumulados en bordes de interacción coral-césped con las variables cobertura (%) por taxa, altura de dosel y biomasa algal. Los análisis se realizaron con el programa Statgraphics Centurion XVI versión 16.1.18. a un nivel de confianza del 95 %.

RESULTADOS

Composición, presencia de taxa diagnósticos y persistencia del ensamblaje

Se identificaron 30 taxa a nivel de género, pertenecientes a 13 órdenes y 18 familias (Tabla 2). Las Rhodophyta fueron las algas más diversas (20 géneros), seguidas por las Chlorophyta (cinco géneros), las Phaeophyceae (cuatro géneros) y las cianobacterias (un género y tres morfotipos). Además, se registró la presencia de los géneros Anotrichium y Corallophila, taxa reconocidos como perjudiciales para los corales (Díaz-Pulido y McCook, 2002; Jompa y McCook, 2003b).

En Granate, los céspedes estuvieron compuestos por 23 géneros (Tabla 2). En todos los sustratos o esqueletos de coral, Amphiroa y Gelidium fueron los géneros más frecuentes, y en el 61 % de los esqueletos de S. intersepta se encontró el género Dictyota. En este arrecife no se registraron los géneros Corallophila, Taenioma y Chaetomorpha (Figura 2A).

Tabla 2 Listado taxonómico de géneros y posibles especies [identificación tentativa] que conforman los ensamblajes de algas que interactúan con tejido vivo de corales masivos en arrecifes del PNN Tayrona, Caribe colombiano. En cada arrecife la primera fecha corresponde a céspedes algales (núcleos de esqueleto coralino) y la segunda a macroalgas que recubrían los bordes de interacción durante le época de florecimiento macroalgal. † Taxa ya registrados en el PNN Tayrona por Díaz-Pulido y Díaz-Ruíz, 2003. ‡ Presencia estructuras reproductivas. 

En Nenguange, los céspedes estuvieron conformados por 24 géneros (Tabla 2). En general, Polysiphonia, Chondria y Herposiphonia fueron los géneros más frecuentes en los tres tipos de sustratos. Adicionalmente, sobre esqueletos de M. cavernosa, los géneros Ceramium, Sphacelaria, Cladophora y Gelidium, y sobre esqueletos de P. strigosa, los géneros Amphiroa y Gelidiopsis registraron una frecuencia superior al 50 %. En este arrecife no se registraron los géneros Parviphycus y Dictyota (Figura 2B).

El ANOSIM mostró que entre arrecifes existen diferencias en la cobertura (%) de los géneros que componen los ensamblajes de céspedes (núcleos), pero con superposición de grupos (Rglobal = 0,46; nivel de significancia 0,1 %), mientras que entre sustratos no existen diferencias estadísticas (Rglobal = 0,12; nivel de significancia 0,1 %).

El SIMPER por arrecife (Tabla 3) mostró que en Granate los ensamblajes de céspedes estuvieron conformados en más del 80 % por algas foliáceas (Dictyota), erectas corticadas (Gelidiales) y calcáreas articuladas (Amphiroa), pero de tamaño pequeño (Figura 2A). Por el contrario, en Nenguange el principal aporte lo hicieron algas filamentosas (Polysiphonia, Herposiphonia y Sphacelaria) y pequeñas erectas corticadas (Chondria y Gelidiales) (Figura 2B). Además, se identificó que 10 géneros contribuyeron con más de 50 % de la disimilitud entre estaciones (Tabla 3).

Tabla 3 Géneros de algas del césped que definen la similitud dentro y disimilitud entre estaciones. Resultados obtenidos del SIMPER. Convenciones: AP = abundancia promedio. SP = similitud promedio. Sim=Similitud. SD = Desviación estándar. CTB = Contribución porcentual. ACM = Porcentaje acumulado. 

En 2017, durante e inmediatamente después de los meses de afloramiento costero (marzo a mayo), cuando se realizó una inspección visual de las colonias marcadas y se recolectaron manualmente las macroalgas que recubrían la interface con tejido vivo coralino, solo en Granate se evidenció una transición de céspedes a lechos de macroalgas. Este nuevo ensamblaje en Granate estuvo conformado por 13 taxa (Tabla 2), de los cuales 8 géneros ya se habían encontrado en las muestras del césped, pero ahora con crecimiento frondoso; se registraron cinco géneros adicionales (Galaxaura, Champia, Martensia, Sargassum y Bryobesia), y se confirmó que Dictyota y Amphiroa son los géneros dominantes (Figura 2C). Se aclara que en septiembre de 2017 estas macroalgas desaparecieron, volviendo a dominar los céspedes algales (que no se cuantificaron nuevamente). En Nenguange, en cambio, solo una colonia de P. strigosa fue colonizada por macroalgas en mayo de 2017, siendo los céspedes el ensamblaje dominante durante todo el periodo de investigación (febrero a septiembre de 2017).

Figura 2 Frecuencia de ocurrencia (%) de los géneros que componen los ensamblajes algales que crecen sobre esqueletos de coral, en los arrecifes A) Granate (n = 48 colonias; nov de 2016); B) Nenguange (n = 46; feb de 2017) y C) Granate (n = 33; mar de 2017). A) y B) corresponden a los céspedes encontrados en los núcleos, y C) a las macroalgas recolectadas manualmente que recubrían los bordes de interacción durante el florecimiento macroalgal (Nenguange no se incluye porque el florecimiento macroalgal allí fue mínimo). Las cruces (†) indican taxa reconocidos como perjudiciales para los corales y los asteriscos (*) los géneros encontrados solamente durante el florecimiento macroalgal. La línea punteada representa el corte de la frecuencia al 50 %. 

Altura del dosel

No se encontraron diferencias significativas en la altura del dosel entre arrecifes (M-W U = 8575,0; nGranate= 144; nNenguange= 138; P < 0,05). En Granate la altura promedio del césped fue de 5,1 ± 0,20 mm (variaciones entre 2,0 y 16,0 mm), y en Nenguange de 4,5 ± 0,17 mm (variaciones entre 1,0 y 12,0 mm).

Según los sustratos, en Granate no se encontraron diferencias (K-W = 0,6; P > 0,05), pero en Nenguange sí (K-W = 14,1; P < 0,05), ya que los céspedes sobre esqueletos de P. strigosa fueron estadísticamente más altos que sobre esqueletos de M. cavernosa y S. siderea (Figura 3).

Figura 3 Altura del dosel (mm) de los céspedes que crecen sobre esqueletos coralinos en porciones adyacentes a interacciones con tejido vivo coralino, en los arrecifes de Granate y Nenguange (PNN Tayrona). Las barras horizontales indican las medianas, las cajas el primer y tercer cuartil, los bigotes el rango de datos, la cruz (+) el promedio, los cuadrados los valores extremos y el asterisco (*) indica cual sustrato tuvo promedio significativamente diferente. 

Cobertura y densidad aparente de filamentos

En general, el porcentaje de cobertura en los núcleos de las tres categorías definidas a priori (céspedes algales, algas costrosas y esqueleto desnudo) varió entre arrecifes (Chi2= 6061,5; P < 0,05; GL = 186) y entre sustratos (Granate: Chi2= 3110,4; P < 0,05; GL = 94 y Nenguange: Chi2= 1888,8; P < 0,05; GL = 90).

No obstante, el análisis individual por categorías mostró que la cobertura de céspedes, aunque si varía entre arrecifes (K-W = 23,4; P < 0,05) no varía entre sustratos (Granate: K-W = 1,8; P = > 0,05 y Nenguange: K-W = 0,7; P = > 0,05). En Nenguange, los céspedes ocuparon 84,3 ± 2,3 % (M. cavernosa= 78,8 ± 5,3 %, P. strigosa= 87,1 ± 2,7 y S. siderea= 87,1 ± 2,6 %), mientras que en Granate representaron 61,9 ± 3,5 % (M. cavernosa= 61,7 ± 5,8 %; P. strigosa= 67,1 ± 5,7 % y S. intersepta= 55,4 ± 6,8 %) (Figura 4A).

Para las algas costrosas también se encontraron diferencias entre arrecifes (K-W = 10,4; P < 0,05). Entre sustratos solo se hallaron diferencias en Granate (K-W = 6,8; P = < 0,05), donde esta cobertura representó 24,2 ± 4,1 %, siendo significativamente mayor sobre esqueletos de S. intersepta (36,2 ± 8,2 %), respecto a M. cavernosa (25,0 ± 6,4 %) y P. strigosa (14,1 ± 6,3 %). En Nenguange no se encontraron diferencias entre sustratos (K-W = 1,7; P = 0,05), y estas algas representaron solo 6,5 ± 1,9 % de la cobertura de los núcleos (M. cavernosa= 10,6 ± 4,2 %; P. strigosa= 4,7 ± 2,7 % y S. siderea= 3,8 ± 1,8 %) (Figura 4A).

Para la categoría esqueleto desnudo, no se encontraron diferencias entre arrecifes (K-W = 0,9; P > 0,05) ni entre sustratos (Granate: K-W = 3,7; P = > 0,05 y Nenguange: K-W = 0,9; P = > 0,05). En Granate, esta categoría representó 14,0 ± 2,7 % de la cobertura de los núcleos (M. cavernosa= 13,3 ± 5,2 %; P. strigosa= 18,8 ± 4,6 % y S. intersepta= 8,5 ± 3,6 %), y en Nenguange 9,1 ± 1,7 % (M. cavernosa= 10,6 ± 3,8 %; P. strigosa= 8,2 ± 2,1 % y S. siderea= 8,5 ± 2,7 %) (Figura 4A).

Las pruebas de independencia mostraron que la densidad de filamentos depende del arrecife (Chi2= 296,5; P < 0,05; GL = 10) y el sustrato coralino (Granate: Chi2= 36,2; P < 0,05; GL = 4 y Nenguange: Chi2= 82,4; P < 0,05; GL = 4). En Granate, dominaron los tapetes moderadamente tupidos (45,8 %) y dispersos altos (39,6 %), mientras que los tapetes densos y cortos solo representaron 14,6 %. Por el contrario, en Nenguange dominaron los céspedes densos y cortos (65,2 %), mientras que los tapetes moderadamente tupidos y dispersos altos representaron solo 21,7 % y 13,0 %, respectivamente (Figura 4B).

Figura 4 A) Cobertura (%) de céspedes algales, algas costrosas y esqueleto desnudo y B) densidad de filamentos algales (%) en núcleos recolectados cerca de interfaces coral-césped, en los arrecifes de Granate y Nenguange (PNN Tayrona). Convenciones para densidad: I - filamentos cortos y densamente agregados (~ < 2mm); II - filamentos moderadamente largos y tupidos (~ 2-5 mm) y III - filamentos altos y dispersos (~ > 5 mm). El % de cobertura corresponde al valor combinado para todos los núcleos por sustrato (especie coralina). El % de densidad es resultado del número de núcleos designados en cada categoría en relación con el total de núcleos por sustrato. 

Biomasa algal

No se encontraron diferencias significativas en la biomasa algal entre arrecifes (M-WU = 1120,0; nGranate= 49; nNenguange= 46; P > 0,05), pero si entre sustratos (Granate: K-W = 10,9; P < 0,05 y Nenguange: K-W = 19,5; P < 0,05). En Granate la biomasa algal fue mayor sobre esqueletos de P. strigosa, y en Nenguange fue significativamente menor sobre esqueletos de S. siderea (Figura 5).

Figura 5 Biomasa de céspedes algales (g·cm-2) que crece sobre esqueletos coralinos en los arrecifes de Granate y Nenguange (PNN Tayrona). Las barras horizontales indican la mediana, las cajas el primer y tercer cuartil, los bigotes el rango de los datos, la cruz (+) el promedio, los cuadrados los valores extremos, y los asteriscos (*) indican los sustratos con promedios significativamente diferentes. 

En Granate, la biomasa algal promedio fue de 0,012 ± 0,002 g·cm-2 con variaciones entre 0,077 y 0,002 g·cm-2 (M. cavernosa = 0,007 ± 0,001 g·cm-2; P. strigosa = 0,021 ± 0,005 g·cm-2, y S. intersepta = 0,008 ± 0,003 g·cm-2), y en Nenguange fue de 0,010 ± 0,001 g·cm-2 con variaciones entre 0,036 y 0,002 g·cm-2 (M. cavernosa = 0,012 ± 0,002 g·cm-2; P. strigosa = 0,013 ± 0,002 g·cm-2, y S. siderea = 0,004 ± 0,001 g·cm-2) (Figura 5).

Sedimentos acumulados en bordes de interacción coral-césped

Se encontraron diferencias estadísticas en la cantidad total de sedimentos acumulados entre arrecifes (M-WU = 777,5; nGranate = 60; nNenguange = 58; P < 0,05) y sustratos (Granate: K-W = 20,9; P < 0,05 y Nenguange: K-W = 6,3; P < 0,05), siendo en promedio mayor en Granate (0,075 ± 0,003 g·cm-2, con variaciones entre 0,045 y 0,173 g·cm-2) que en Nenguange (0,056 ± 0,003 g·cm-2, con variaciones entre 0,020 y 0,147 g·cm-2), y significativamente más abundantes sobre esqueletos de P. strigosa (Granate = 0,094 ± 0,007 g.cm2; Nenguange = 0,065 ± 0,006 g.cm2) que de M. cavernosa (Granate = 0,067 ± 0,003 g.cm2; Nenguange = 0,053 ± 0,003 g.cm2), S intersepta (Granate = 0,062 ± 0,003 g.cm2) y S. siderea (Nenguange = 0,049 ± 0,002 g.cm2) (Figura 6A).

Según el tamaño del grano, la prueba de independencia determinó que la proporción entre fracciones también depende del arrecife (Chi2 = 1172,2; P < 0,05; GL = 117) y del sustrato (Granate: Chi2 = 506,1; P < 0,05; GL = 59 y Nenguange: Chi2 = 633,5; P < 0,05; GL = 57). En promedio, los limos-arcillas son más abundantes (Granate = 86,1 ± 1,3 %; Nenguange = 83,0 ± 1,6 %) que las arenas (Granate = 13,9 ± 1,3 %; Nenguange = 17,0 ± 1,6 %), y sobre esqueletos de S. intersepta (Granate) y S. siderea (Nenguange) se acumula una menor cantidad de material grueso respecto a M. cavernosa y P. strigosa (Figura 6B).

Figura 6 Sedimentos (g·cm-2) acumulados en bordes de interacción coral-césped, en los arrecifes de Granate y Nenguange PNN Tayrona: A) Sedimentos totales, las barras horizontales indican la mediana, las cajas el primer y tercer cuartil, los bigotes el rango de datos, la cruz (+) el promedio, los cuadrados los valores extremos y los asteriscos (*) los sustratos con promedio significativamente diferente. B) Según el tamaño de grano (%) como fracción gruesa/arenas (> 63 μm) y fracción fina/ limos-arcillas (< 63 μm). 

Asociación entre los sedimentos acumulados con la estructura de los céspedes

En general, se encontró que existe correlación positiva entre la cantidad total de sedimentos acumulados en bordes de interacción coral-césped con la biomasa algal (r = 0,23; P < 0,05; n = 91), particularmente cuando la fracción del sedimento es fina (r = 0,32; P < 0,05; n = 91).

Según el arrecife, en Granate se encontró correlación positiva entre la biomasa con la cantidad total de sedimentos (r = 0,34; P < 0,05; n = 47) y la cantidad de limos-arcillas (r = 0,31; P < 0,05; n = 47), pero en Nenguange las variables que se correlacionaron positivamente fueron la altura del dosel con los limos-arcillas acumuladas (r = 0,31; P < 0,05; n = 44).

Según la cobertura por género, en los dos arrecifes se encontró que la cantidad de sedimentos totales tiene correlación positiva con la cobertura de algas calcáreas articuladas y corticadas (r Amphiroa = 0,24; r Gelidiella = 0,24; P < 0,05; n = 91), pero tiene correlación negativa con la cobertura de algas filamentosas (r Ceramium = -0,23; r Polysiphonia = -0,26; P < 0,05; n = 91) y cianobacterias (r = -0,31; P < 0,05; n = 91).

Según el tamaño del grano, se encontró que una mayor acumulación de sedimentos finos tiene correlación positiva con una mayor cobertura de Ceramium (r = 0,24; P < 0,05; n = 91), mientras que una mayor acumulación de sedimentos gruesos tienen correlación positiva con una mayor cobertura de algas calcáreas articuladas, corticadas y frondosas (r Amphiroa = 0,25; r Gelidiella = 0,31; r Dictyota = 0,23; P < 0,05; n = 91), pero tiene correlación negativa con la cobertura de algunos géneros filamentosos (r Ceramium = -0,39; r Herposiphonia = -0,37; r Chondria = -0,42; r Polysiphonia = -0,37; r Cladophora = -0,22; P < 0,05; n = 91) y cianobacterias (r = -0,35; P < 0,05; n = 91).

DISCUSIÓN

Aunque a simple vista los céspedes algales tienen apariencia homogénea, existen evidencias que estos ensamblajes son altamente variables a escala espacial (Harris et al., 2015), según la ubicación, profundidad y perturbaciones que afectan al arrecife (Bonaldo y Bellwood, 2001); variables que en conjunto son determinantes para los procesos de sucesión en estas comunidades (Díaz-Pulido y McCook, 2002; Fricke et al., 2011). Aunque Harris et al. (2015) sugieren que esta variabilidad estructural es mayor a pequeña escala (cm) que entre arrecifes separados (desde m a km). Esta investigación demostró que entre estaciones (separadas por km) y tipo de sustrato colonizado (colonias separadas por m), existen diferencias estructurales importantes, y que esta variabilidad expresada en términos de complejidad estructural les confiere a los céspedes algales ciertas ventajas competitivas en interacciones con tejido vivo coralino como, por ejemplo, una mayor capacidad para retener y acumular sedimentos en sus frondas.

Entre arrecifes, las variables estructurales más importantes fueron la composición y cobertura de los géneros algales, la cobertura relativa por categorías (céspedes, algas costrosas y esqueleto desnudo), la densidad de filamentos, y la cantidad total y por fracción de sedimentos. Mientras que, entre sustratos colonizados, varió la cobertura por categorías, particularmente de algas costrosas, la densidad de filamentos, la biomasa, y la cantidad total y por fracción de sedimentos.

En general, los céspedes que colonizan esqueletos de corales masivos en Granate forman tapetes discontinuos de algas cespitosas que comparten el sustrato con parches de algas costrosas. Estos céspedes están conformados por ramas altas erectas y postradas de algas calcáreas articuladas, pequeñas corticadas y juveniles de frondosas, especialmente de Dictyota. Este género determina el carácter transicional de estos ensamblajes, ya que durante los meses de afloramiento costero se desarrollan y forman tapetes con doseles altos y densos, que invaden los bordes de interacción coral-césped, hasta que las condiciones ambientales favorecen nuevamente el dominio de los céspedes. En contraste, los céspedes algales en Nenguange al parecer son perennes o permanentes en el tiempo, se desarrollan como tapetes cortos, muy tupidos y densos, con escasa presencia de algas costrosas, y están conformados por algas filamentosas y pequeñas corticadas.

Inicialmente, estas diferencias pueden atribuirse a las características topográficas de cada arrecife, a su cercanía al área de influencia de la zona urbana/portuaria de Santa Marta y a la profundidad de muestreo. Según Fricke et al. (2011), a medida que aumenta la profundidad los ensamblajes de céspedes tienden a ser estructuralmente más complejos. Sin embargo, Harris et al. (2015) argumentan que la herbivoría es el proceso que ejerce mayor control sobre la abundancia y distribución de estas comunidades algales.

Al respecto, Burkepile y Hay (2010) mencionan que los céspedes compuestos por taxa simples, generalmente las formas filamentosas que son de fácil digestión, indican una fuerte presión de pastoreo, proceso que mantiene a los céspedes en etapas tempranas de sucesión, hipótesis que explicaría por qué en Nenguange los céspedes son más cortos, densos y dominados por pequeñas algas filamentosas. Por su parte, Díaz-Pulido y McCook (2002) y Fricke et al. (2011) argumentan que en arrecifes con herbivoría reducida, los céspedes aumentan en cobertura y biomasa y tienden a progresar hacia ensamblajes morfológicamente más complejos, llegando a incluir etapas juveniles de macroalgas. Este supuesto respaldaría los resultados encontrados en Granate, donde dominaron los tapetes discontinuos de céspedes altos entre algas costrosas, formados por algas calcáreas articuladas, pequeñas corticadas y juveniles de frondosas. Estas hipótesis coinciden con los resultados obtenidos por Díaz-Ruíz (2010), quien afirma que en los arrecifes del PNN Tayrona, la herbivoría es un factor clave que regula la cobertura, composición y sucesión de las comunidades algales, y que particularmente en Granate una mayor abundancia de céspedes obedece a una menor presión de pastoreo.

Si bien este estudio se limitó a evaluar la estructura de los céspedes que interactúan con tejido vivo coralino, es importante mencionar que en todos los muestreos se realizaron anotaciones sobre la presencia de territorios de peces damisela del género Stegastes en las 120 colonias evaluadas, encontrando que estos territorios son más frecuentes en Nenguange (59 %) que en Granate (16 %), y que estos peces prefieren cultivar sus jardines sobre colonias de S. siderea y S. intersepta (Gómez-Cubillos, 2018).

Este hallazgo sugiere que la presencia de territorios de damiselas es un factor clave que modula la complejidad estructural de los céspedes. Al respecto, Jones et al. (2006) y Harris (2015) indican que estos peces seleccionan para sus jardines los taxa filamentosos de fácil digestión sobre las algas calcificadas y juveniles de macroalgas, y que generalmente estos céspedes se mantienen recortados y en etapas tempranas o intermedias de sucesión (Fong y Paul, 2011). Además, la presencia en los dos arrecifes de esqueleto desnudo o roca caliza visible en los núcleos analizados, se pueden interpretar como mordeduras recientes de herbívoros, lo que según Wanders (1976) refleja una presión selectiva de pastoreo hacia ciertos taxa, tal vez dirigido hacia las formas filamentosas que crecen debajo de frondas altas, complejas y menos apetecibles.

Para el PNN Tayrona, Acosta et al. (2018) reportan un descenso anual progresivo en la biomasa de peces (g/m2), particularmente en los arrecifes de Granate y Nenguange. Por lo tanto, se espera que el efecto potencial de estos cambios en la estructura de las comunidades de peces, especialmente en la abundancia de herbívoros, puede promover sucesiones más rápidas en los céspedes, haciéndolos menos apetecibles y resistentes al pastoreo, más densos y morfológicamente más complejos, y les confiera una mayor capacidad para acumular y retener sedimentos, probablemente con mayores cargas microbianas (Morrison, 1988; Harris, 2015), lo que en suma haría que estos céspedes sean más lesivos en interacciones con tejido vivo coralino.

Sobre la dinámica de pastoreo, Arthur et al. (2005) argumentan que los céspedes expuestos a baja herbivoría pueden ser eventualmente reemplazados por macroalgas. No obstante, con esta investigación se confirma que en Granate el género Dictyota en su etapa juvenil es un componente importante en los ensamblajes de céspedes, pero una vez que disminuye la temperatura del agua durante el afloramiento costero (Bula-Meyer, 1990), estas algas se desarrollan y forman tapetes densos. Por lo tanto, el carácter transicional de estos ensamblajes no se debe asumir como indicador de baja presión por pastoreo, sino como una respuesta estacional de las algas frente a los cambios oceanográficos durante estos meses. Por el contrario, en Nenguange, la condición permanente de los céspedes en el tiempo, la ausencia de macroalgas durante todo el periodo de investigación y la baja cobertura de algas costrosas sobre los esqueletos coralinos sugiere que en este arrecife existen ciertas condiciones ambientales y/o biológicas, aún desconocidas, que están limitando el reclutamiento y asentamiento de macroalgas y algas costrosas, y que probablemente los céspedes o ciertos taxa que lo conforman actúan como inhibidores para el desarrollo de algas de dosel y con crecimiento costroso, fenómeno ya descrito por Kennelly (1987) y Airoldi (2003) en ambientes subtropicales.

Otra variable importante en la diferenciación de los céspedes es su capacidad de crecimiento vegetativo (Harris et al., 2015). En este estudio, solo en 6 % de las muestras analizadas se observaron estructuras reproductivas en algas de los géneros Griffithsia, Chondria, Sphacelaria y Dictyota. Esto indica que, en los dos arrecifes, la propagación vegetativa fue el mecanismo de crecimiento más frecuente de los céspedes durante el periodo evaluado, sin desconocer que puede existir estacionalidad reproductiva mediada por el afloramiento costero. Según Sousa (1979) y Airoldi et al. (1995), esta forma de propagación es una importante ventaja competitiva, porque los céspedes pueden defender el territorio ganado, al impedir el desarrollo de otras algas y organismos que colonizan con esporas y plánulas, les permite capturar mayor cantidad de sedimento, el que a su vez les serviría de sustrato para anclarse y avanzar lateralmente llegando a cubrir los pólipos adyacentes, y les permite tolerar el estrés físico por enterramiento y abrasión, recuperándose y persistiendo a pesar de las perturbaciones.

Aunque en la literatura no existen referencias cuantitativas de la cantidad de sedimentos que acumulan los céspedes en bordes de interacción con tejido vivo coralino, este estudio demostró que los céspedes en arrecifes del PNN Tayrona pueden acumular hasta 0,173 g·cm-2 de sedimentos totales, cifra que representa en promedio hasta 21 y 14 veces su biomasa en Granate y Nenguange, respectivamente. Además, se confirma que existe una fuerte asociación entre estas dos variables, es decir que a mayor biomasa mayor es la cantidad de sedimentos retenidos, particularmente de sedimentos finos. Esta gran capacidad que tienen los céspedes de retener sedimentos, puede ser la principal ventaja competitiva en interacciones con tejido coralino vivo, como lo afirman Zhiheng et al. (2019), dado que las partículas de sedimentos que atrapan los filamentos algales al mezclarse con detritus y el moco que producen los corales forman masas que dificultan la actividad fotosintética de las zooxantelas de los pólipos del borde (Hauri et al., 2010), provocando así muerte progresiva del tejido coralino adyacente (Jompa y McCook, 2003b; Roy, 2004).

Según Casey et al. (2014) y Harris (2015), los céspedes compuestos por taxa morfológicamente más complejos y resistentes a la herbivoría y con abundantes sedimentos finos acumulados en sus frondas crean en la interface coral-césped ambientes hipóxicos que generan estrés en el tejido coralino y favorecen la colonización de microorganismos, algunos de ellos asociados con enfermedades coralinas. Por lo tanto, el seguimiento temporal de signos como la pérdida de la continuidad tegumentaria, decoloración y necrosis de los pólipos adyacentes facilita evaluar una condición de estrés en la interface coral-césped (Gómez-Cubillos, 2018), provocada probablemente por céspedes cargados con sedimentos. Finalmente, se aclara que según los resultados de este estudio y de otras investigaciones que adelantan los autores, se estima que la capacidad deletérea de los céspedes con sedimentos en bordes de interacción con corales depende no solo de la cantidad de sedimentos acumulados, sino también del tipo de sedimento, ya que las tasas anuales de pérdida lateral de tejido coralino se incrementan significativamente cuando la carga de sedimentos finos (< 63 µ) con material orgánico aumenta.

En suma, la descripción estructural de los céspedes algales que interactúan con corales masivos en arrecifes del PNN Tayrona suministró información ecológica valiosa, porque permitió demostrar que la estructura de estos ensamblajes es variable en el espacio-tiempo (reemplazo estacional por crecimiento macroalgal en Granate), facilitó realizar inferencias sobre la presión de pastoreo y permitió cuantificar la capacidad que tienen los céspedes para acumular sedimentos.

Esta información en conjunto relieva las ventajas competitivas de estos ensamblajes en interacciones con tejido vivo de coral. Por ello, se sugiere considerar la abundancia de céspedes algales como un indicador independiente en la metodología del Protocolo Indicador Condición Tendencia de Áreas Coralinas en Colombia (Ramírez-Rincón et al., 2014) para aportar información útil en la comprensión del estado actual de los sistemas arrecifales, realizar comparaciones espaciotemporales y evidenciar cambios en las comunidades de arrecife, en virtud a la dinámica de estos ensamblajes.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación se realizó con el apoyo y recursos financieros de la Universidad Nacional de Colombia, Sede Caribe y el Instituto de Estudios en Ciencias del Mar (Cecimar), a través de fondos obtenidos en la Convocatoria Nacional “Apoyo a proyectos de investigación y creación artística de la Universidad Nacional de Colombia 2017-2018” (código Hermes 39161). Igualmente se agradece a la UAESPNN - PNN Tayrona por incluir este proyecto dentro de su portafolio. Los resultados son parte de la tesis de MCGC con la que obtuvo su título de magíster en Ciencias-Biología, línea Biología Marina, de la UNAL, sede Caribe. Contribución 509 del Cecimar.

REFERENCIAS

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Recibido: 24 de Julio de 2020; Aprobado: 23 de Octubre de 2020

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