INTRODUCCIÓN

El sitio Ramsar Sistema Delta Estuarino del río Magdalena o complejo lagunar Ciénaga Grande de Santa Marta (CL CGSM) alberga altas concentraciones de aves acuáticas tanto residentes como migratorias, por lo que ha sido categorizado como un área de importancia para la conservación de las aves (^{Ruiz-Guerra et al., 2008}; ^{BirdLife International, 2018}). En su interior existen dos áreas protegidas de carácter nacional administradas por Parques Nacionales Naturales de Colombia: el Vía Parque Isla de Salamanca (VIPIS) y el Santuario de Flora y Fauna Ciénaga Grande de Santa Marta (SFF CGSM).

El CL CGSM ha sido afectado desde finales de 1960 por acciones humanas tanto en su interior como en sus afluentes, generando un desequilibrio hidrológico del sistema, la pérdida de bosque de manglar y la reducción de las poblaciones de peces, moluscos y crustáceos, los cuales juegan un papel fundamental en el funcionamiento del ecosistema y sustentan la pesquería artesanal, de la que dependen diferentes poblaciones locales (^{Botero y Salzwedel, 1999}; ^{Sánchez-Ramírez y Rueda, 1999}; ^{Lorenz y Serafy, 2006}). Si bien se han realizado obras de rehabilitación hídrica, siguen presentándose afectaciones dentro del sistema (^{Invemar, 2019}). Esta situación es percibida por los pobladores locales y por diferentes actores vinculados al sistema como la causante de una disminución en aproximadamente la mitad de los servicios ecosistémicos del humedal, lo cual amerita mayores esfuerzos de conservación (^{Vilardy et al., 2012}; ^{Invemar, 2019}).

Los estudios de ecología trófica son cruciales para la conservación de ecosistemas amenazados, debido a que proporcionan información importante sobre el rol funcional de las especies y sus hábitats (^{Bó et al., 2007}). Entre los aspectos más importantes de la ecología trófica se encuentra la composición dietaría, la partición de recursos tróficos y la amplitud de nicho alimentario, ya que permiten incrementar el conocimiento sobre las interacciones tróficas de un depredador con sus presas y sus implicaciones en la conservación y preservación de las especies y del ecosistema (^{López-Calleja, 1995}; Bó et al., 2007). Estos aspectos pueden variar con la abundancia de las presas, hábitats y/o sitios geográficos y pueden ser modelados, entre otros, con la teoría de forrajeo óptimo, que predice un aumento en la amplitud de nicho y en la diversidad de presas frente a la reducción en la disponibilidad de sus presas más optimas y una mayor especificidad al aumentar la disponibilidad de estas (^{Valdovinos et al., 2010}; ^{Román-Palacios y Román-Valencia, 2015}). En cormoranes los estudios de ecología trófica aportan bases para comprender su rol en los ecosistemas acuáticos, su influencia en la comunidad íctica y su interacción con poblaciones de pescadores (^{Dias et al., 2012}).

La principal colonia reproductiva del cormorán neotropical (Nannopterum brasilianus) de Colombia está ubicada en el CL CGSM, al noroccidente del SFF CGSM (Figura 1). Se estima que esta colonia puede superar los 30 000 individuos (^{Ruiz-Guerra et al., 2008}; ^{Ruiz-Guerra et al., 2012}). Estudios tróficos previos han determinado que N. brasilianus es un ave piscívora y generalista, que se alimenta mediante buceo y zambullida en medios marinos, dulceacuícolas y estuarinos (^{Gil de Weir et al., 2011}; ^{Conde-Tinco y Iannacone, 2013}). Esta especie elimina las partes de las presas que no puede digerir, regurgitando egagrópilas generalmente una vez al día (^{Orta, 1992}; ^{Zijlstra y Van-Eerden, 1995}).

El cormorán presenta una alta plasticidad que le permite adaptarse a la disponibilidad de presas, observándose casos como el del lago Dos Patos (Brasil) donde, siendo una especie generalista, cambia su estrategia a especialista durante una parte del año, condición que ^{Barquete et al. (2008)} llamaron “especialización temporal”. A la fecha se han reconocido como parte de la dieta del cormorán neotropical los peces óseos bentónicos o mesopelágicos de las familias Ariidae, Engraulidae, Sciaenidae, Mugilidae y Gerreidae (Barquete et al., 2008; ^{Muñoz et al., 2008}; ^{Gil de Weir et al., 2011}). El único antecedente de la dieta de N. brasilianus en el CL CGSM fue realizado por ^{Hennig (1997)}, cuyo estudio coincidió con las acciones de rehabilitación en el complejo lagunar de 1995-1999 y los eventos de muerte masiva de peces de 1994-2000.

El conocimiento sobre la ecología trófica de N. brasilianus dentro el CL CGSM es importante considerando su tamaño poblacional y su rol como depredador de peces, lo que le confiere influencia en la estructura y función de los humedales (Smith y Smith, 2001; Begon et al., 2005). El presente estudio pretender aportar información de la ecología trófica de N. brasilianus durante su periodo de nidación en el CL CGSM en 2017. Para ello se revisó la composición taxonómica de la dieta, la amplitud de nicho alimentario, la riqueza de presas, la diversidad trófica y la equitatividad de presas. Los resultados obtenidos se analizaron en el contexto de estudios previos realizados en Latinoamérica.

ÁREA DE ESTUDIO

La colonia reproductiva de N. brasilianus se encuentra ubicada en el sector nororiental del SFF CGSM, entre la desembocadura del río Aracataca y la desembocadura de caño Pájaro (Figura 1). El clima del CL CGSM es tropical árido, ya que la acción de los vientos alisios al norte de los 10° N es suficiente durante todo el año para inhibir en gran medida las precipitaciones, presentándose temperaturas promedio anuales entre 27° y 30 °C en la columna de agua y una humedad relativa entre 50-100 % (^{Andrade-Amaya, 2000}; ^{Blanco et al., 2006}). El régimen anual de lluvias varía entre 401 y 1321 mm, con un promedio de 897 mm/año, el cual se distribuye en un patrón climático unimodal con un periodo de vientos entre diciembre y abril, y un periodo de calmas, en el cual se observan las precipitaciones de mayo a noviembre, teniendo un máximo de pluviosidad entre septiembre y noviembre (Blanco et al., 2006; ^{García et al., 2013}).

Figura 1 Estaciones de muestreo ubicadas en la colonia de Nannopterum brasilianus ubicada al nororiente del SFF CGSM., en el sitio Ramsar Sistema Delta Estuarino del río Magdalena Ciénaga Grande de Santa Marta, Caribe de Colombia en 2017. 

MATERIALES Y MÉTODOS

Análisis de datos

Para evaluar la representatividad o completitud de la muestra, estimado como la cobertura de muestreo según ^{Chao et al. (2014)}, se empleó el estimador (Ĉ_ind). Dicho análisis se realizó mediante el paquete estadístico iNEXT, en el entorno de programación RStudio V.1.3.959 (^{Hsieh et al., 2016}; RStudio, 2020). Para ello se tomó como unidad de muestreo cada egagrópila, asumiendo que cada ave arroja generalmente una egagrópila en la mañana antes del forrajeo (^{Orta, 1992}; ^{Zijlstra y Van-Eerden, 1995}). Para determinar la composición alimentaria de la dieta se utilizaron dos medidas relativas de cuantificación de presas, detalladas por ^{Hureau (1970)} e ^{Hyslop (1980)} para el análisis de contenidos estomacales:

(1) Frecuencia de ocurrencia (%FO), que expresa el porcentaje de ocurrencia de cada una de las presas y se calculó como:

Donde:

• n es el número de egagrópilas en las que estuvo presente la presa i, y

• N es el número total de egagrópilas observadas.

(2) Porcentaje en número (%N), que explica la proporción numérica de cada presa presente en relación al total de individuos de todas las presas y se calculó como:

Donde:

• N _n es el número de individuos de la presa i encontrados en la egagrópila j, y

• N _p es el número total de individuos de todas las presas encontrados en todas las egagrópilas.

Para calcular la amplitud del nicho trófico se usó el índice de Levins Estandarizado (B _j ), a partir de la medición de la uniformidad en los individuos consumidos. Los valores de B _j oscilan entre 0 y 1, siendo los valores superiores a 0,6 propios de especies generalistas, mientras que valores inferiores corresponden a especies especialistas (Krebs, 1989). Su ecuación es:

Donde:

• n es el número de ítems presa consumidos por la especie, y

• p es la probabilidad de hallar el ítem (i) en la muestra (j).

La riqueza de especies en la dieta, diversidad trófica y equitatividad de las presas se calcularon con los números Hill. Estos son una medida de diversidad que permite una interpretación unificada e intuitiva en unidades de especies efectivas con base en datos de abundancia relativa (^{Jost, 2006}). Para la estimación de los números Hill se utilizó el modelo propuesto por ^{Chao et al. (2014)} para datos de frecuencia de incidencia incluido en la función “iNEXT()” del paquete iNEXT (^{Hsieh et al., 2016}). Los números Hill presentan un exponente q que determina su sensibilidad a la frecuencia de incidencia, siendo q= 0 equivalente a la riqueza de especies, q= 1 a la diversidad y q= 2 la equitatividad (^{Hill, 1973}; ^{Chao et al., 2014}).

RESULTADOS

Se colectó un total de 76 egagrópilas, en las cuales se encontraron restos de peces, moluscos y crustáceos, con un promedio de 4,4 ± 2,8 peces por egagrópila (Figura 2). La cobertura de la muestra (Ĉ_ind = 0,94, IC = 0,95) indicó que los resultados fueron representativos de la dieta de N. brasilianus para el periodo de mayo-junio del 2017. El intervalo de confianza mostró que la probabilidad de encontrar una nueva especie si se agregara una nueva egagrópila a la muestra es de 0,06 (1-Ĉ_ind) (Figura 3).

Figura 2 A) Egagrópilas de Nannopterum brasilianus sobre una raíz de Rhizophora mangle, L. B) Estructuras duras de las presas de N. brasilianus y parásitos que se observaron en una egagrópila procesada en laboratorio. 

Figura 3 Curva de muestreo basada en la rarefacción (líneas continuas) y extrapolación (líneas punteadas) de la cobertura del muestreo de egagrópilas de Nannopterum brasilianus en la colonia de Punta Blanca, con intervalos de confianza del 95 % (áreas sombreadas) recolectadas en mayo y junio de 2017. 

En las egagrópilas se encontraron restos de material no digerido de tres grupos: i) crustáceos, representado por un exoesqueleto; ii) moluscos, representado por una valva de bivalvo, y iii) peces teleósteos, representados por espinas, vertebras, aletas, cráneos y otolitos. Del total de egagrópilas recolectadas, se encontraron otolitos en 64 (84,2 %) identificando ocho morfoespecies, cinco a nivel de especie, dos a nivel de género y una a nivel de familia (Figura 4).

Figura 4 Otolitos encontrados en egagrópilas de Nannopterum brasilianus. (1-2) Otolito tipo lapillus de Cathorops mapale. (3-4) Otolito tipo lapillus de Ariopsis sp. (5-6) Otolito tipo sagitta de Anchovia sp. (7-8) Otolito tipo sagitta de Mugil liza. (9-10) Otolito tipo sagitta de Mugil curema. (11-12) Otolito tipo sagitta de Mugil cephalus. (13-14) Otolito tipo sagitta de Bairdiella ronchus. (15-16) Otolito tipo sagitta de Sciaenidae sp. Los otolitos están dispuestos con el borde dorsal hacia la parte superior de la imagen, excepto en las imágenes 8 y 10 donde el borde dorsal se dispone hacia abajo. La región anterior se señala con la letra A). 

En cuanto a la frecuencia de ocurrencia, la familia Ariidae presentó los valores más altos (92,5 %FO), seguido de Mugilidae (17,9 %FO). A nivel de especie, Cathorops mapale (Ariidae) se destacó por su presencia en gran parte de las egagrópilas (92,1 %FO) (Tabla 1). En cuanto al porcentaje en número, se observó un total de 275 individuos presa en las muestras, la mayoría pertenecientes a la familia Ariidae, seguido de lejos por Mugilidae y Engraulidae (93,7, 4,9 y 0,4 %N, respectivamente). La especie con mayor representatividad en número fue C. mapale (89,5 %N), seguida de Mugil liza (Mugilidae) con un 2,2 %N. La amplitud del nicho estimada para Nannopterum brasilianus mostró un comportamiento especialista (B_j= 0,02) mientras que la riqueza de especies en la dieta (q = 0) fue de un número efectivo de 12 especies igualmente frecuentes, la diversidad trófica (q = 1) fue 3,9 y la equitatividad (q = 2) fue de 2,1.

Tabla 1 Medidas relativas de cuantificación de presas de los ítems encontrados en las egagrópilas de Nannopterum brasilianus entre mayo y junio del 2017 en el CL-CGSM. %FO: frecuencia de ocurrencia. %N: porcentaje en número. 

DISCUSIÓN

La completitud de los muestreos es un parámetro importante a la hora de realizar comparaciones entre diferentes estudios (^{Chao et al., 2014}). Sin embargo, las investigaciones revisadas sobre la dieta de N. brasilianus en Latinoamérica no precisan esta información (Tabla 2). En este sentido, los resultados obtenidos en el presente estudio pueden servir de línea base para futuras investigaciones que deseen evaluar con mayor certeza diferencias espaciales y temporales en la ecología trófica de la especie, especialmente cuando se tienen periodos o coberturas espaciales limitadas como en este estudio.

Tabla 2 Familias de peces encontradas en la dieta del cormorán neotropical en otras regiones de Suramérica y en la Ciénaga Grande de Santa Marta (CGSM). %N: frecuencia numérica. %FO: frecuencia de ocurrencia. 

La dieta de N. brasilianus estuvo representada por peces bentónicos y demersales mientras que los moluscos y crustáceos se consideraron como ingesta indirecta, conforme a lo registrado en otros estudios (^{Regidor y Terroba, 2001}; ^{Barquete et al., 2008}; ^{Muñoz et al., 2008}; ^{Petracci et al., 2009}). La familia Ariidae estuvo representada por dos especies en la dieta del cormorán, que significaron casi su totalidad tanto en frecuencia de ocurrencia como en porcentaje en número. Esta familia de peces tiene hábitos de vida bentónicos, ideales para el tipo de captura por buceo, característico de los cormoranes (Mejía-Ladino et al., 2002; Barquete et al., 2008). Los resultados corroboran la importancia de esta familia de peces en la dieta del cormorán neotropical, registrada en otros países tropicales como Brasil y Venezuela (Tabla 2).

El registro relativamente alto de C. mapale en la dieta del cormorán neotropical durante este estudio coincidió con los altos desembarcos pesqueros registrados para C. mapale en el CL CGSM durante el mes de mayo de 2017, cuando fue la segunda especie más capturada con un total de 330,5 toneladas (^{Invemar, 2020}). Por su lado, Hening (1997) registró que la dieta de N. brasilianus durante la reproducción en agosto del 1996 estuvo dominada en un 92,99 % por individuos pertenecientes a la subfamilia Engraulidae (Anchovia clupeoides y Cetengraulis edentulus). Sin embargo, estas especies representaron menos del 1 % de las capturas registradas en el CL CGSM en ese mismo año. No obstante, ^{Manjarrés et al. (2007)} registraron que C. edentulus fue la especie más importante en los desembarcos pesqueros provenientes del área marina adyacente al CL CGSM, entre 1994 y 1998, siendo especialmente abundante en 1996 cuando se estimaron capturas de aproximadamente 484 toneladas. Esto indica que los individuos de N. brasilianus pertenecientes a la colonia ubicada al nororiente del SFF CGSM pueden alimentarse en el mar Caribe, en busca de individuos que tengan los tamaños adecuados para ser consumidos.

Es importante mencionar que el presente estudio, aunque complementario, no es comparable con el de ^{Hennig (1997)}. Esto se debe principalmente a que ese autor analizó estómagos y vomitados durante condiciones climáticas influenciadas por una fase cálida del evento El Niño Oscilación Sur (ENOS), mientras que en el presente estudio se analizaron egagrópilas durante una fase neutral del ENOS (^{NOAA, 2020}). En efecto, para el CL CGSM se ha registrado que el ENOS incide en la abundancia de las especies de peces e invertebrados capturadas por la flota pesquera artesanal (^{Invemar, 2019}).

La importancia numérica de la familia Mugilidae en la dieta de N. brasilianus fue más significativa que en otros estudios; sin embargo, en términos de ocurrencia fue similar a ^{Barquete et al. (2008)} (Tabla 2). Esto corrobora la importancia de los mugilidos en la dieta de la familia Phalacrocoracidae, donde son presas recurrentes (^{Jahncke y Goya, 1997}; ^{Olmos et al., 2000}). Cabe mencionar que ^{Hennig (1997)} identificó en la dieta del cormorán sólo una especie de esta familia (M. incilis), mientras que en el presente estudio se lograron identificar tres especies (M. liza, M. curema, y M. cephalus), cuyas dietas están dominadas por la producción primaria del complejo lagunar (detritos, diatomeas y sedimentos inorgánicos), por lo que desempeñan un rol importante en la transferencia de energía del sistema estuarino hacia los cormoranes (^{Jacot, 1920}; ^{Osorio, 1988}).

Los peces de la familia Sciaenidae tuvieron una contribución menor en la dieta de N. brasilianus, indicando un consumo esporádico, similar a otros estudios (^{Hennig, 1997}; ^{Olmos et al. 2000}; ^{Gil de Weir et al. 2011}). Por el contrario, ^{Barquete et al. (2008)} encontraron que la familia Sciaenidae hizo la mayor contribución en número y ocurrencia, lo cual coincidió con la alta abundancia de Micropogonia furnieri (Desmarest, 1823) en aguas profundas y sitios con mayor influencia marina (Marín et al., 2013). Esto se explica porque la importancia de esta familia en la dieta del cormorán es mayor en poblaciones que habitan en ecosistemas marinos (^{Petracci et al., 2009}).

La familia Engraulidae tuvo poca ocurrencia e importancia numérica en la dieta, en contraste con estudios previos que registran una contribución mayor de esta familia en la dieta de N. brasilianus (Tabla 2). La disminución en la población de Cetengraulis edentulus (Cuvier, 1829), inferida por la tendencia decreciente de sus desembarcos y la captura de juveniles, llevaron a que fuese categorizada como casi amenazada en la región (^{Duarte et al., 2017}), lo cual plantea una reducción en su oferta como alimento para el cormorán. Respecto a Anchovia clupeoides (Swainson, 1839), ^{Hennig (1997)} registra una talla media de consumo de 14 cm (entre 10-20 cm), y la talla media de captura por pescadores se ha reducido de 19 cm (longitud total en 1999) a 12 cm (longitud total en mayo y junio de 2017) (^{Invemar, 2020}). Esto sugiere que la explotación pesquera de A. clupeoides podría haber afectado la disponibilidad de las presas con tallas apetecibles para N. brasilianus.

Con base en estudios de ecología trófica, se ha considerado que N. brasilianus es una especie generalista u oportunista que selecciona sus presas en función de la disponibilidad y la cual aprovecha los recursos más abundantes y fáciles de capturar (^{Conde-Tinco y Iannacone, 2013}; ^{Ovegård, 2017}). La amplitud de nicho observada en el presente estudio sugiere un hábito especialista, lo cual se corrobora con los valores de diversidad y equitatividad trófica. Sin embargo, al considerar la riqueza de especies en la dieta y en conformidad a lo registrado por ^{Hennig (1997)}, podría ser un caso de “especialización temporal” como el descrito por ^{Barquete et al. (2008)} para el cormorán neotropical en el lago Dos Patos al sur de Brasil y moldeado por la teoría de forrajeo optimo (^{Valdovinos et al., 2010}). Para especies de cormoránes, se conoce que la puesta y la eclosión de los huevos son asíncronas y están probablemente relacionadas con la oferta de alimentos más disponibles y parecen permitir una respuesta rápida a las condiciones ambientales (^{Siegel-Causey, 1997}). Este caso de la relación entre el éxito reproductivo y la oferta alimentaria se ha observado en otras aves piscívoras, como el caso de los pelícanos y su éxito reproductivo debido a los eventos de surgencia de aguas frías temporales que concentran agregaciones de peces presa en meses de manera predecible (Pelecanus occidentalis en México: ^{Hernández-Vázquez et al., 2011}; en Panamá: ^{Martínez, 1983}; en Gorgona: ^{Falk-Fernández, 1993}).

CONCLUSIONES

Nannopterum brasilianus presentó un hábito alimentario especializado durante su anidación del año 2017, pero los valores de riqueza en la dieta y los antecedentes sugieren que es un ave generalista y lo observado corresponde a una respuesta adaptativa moldeada por la disponibilidad de presas. Sin embargo, se requieren estudios más amplios en tiempo y espacio para corroborar lo planteado.

El uso de egagrópilas en el estudio de la dieta del cormorán es un método informativo, poco invasivo y no letal, pero presenta desafíos para su implementación optima en el CL CGSM, como es la ausencia de registros de otolitos de las presas potenciales presentes en el ecosistema, así como análisis de correlación entre el tamaño de los otolitos y las tallas de los peces. Debido a que no se cuentan con dichos insumos, no se pudieron identificar todos los componentes de la riqueza de presas, ni calcular las tallas de las presas consumidas.