INTRODUCCIÓN

Los eufáusidos son crustáceos exclusivamente marinos que se alimentan de material particulado, fitoplancton y microzooplancton (^{Cleary et al., 2018}; ^{Kohlbach et al., 2019}). Algunas de las especies que conforman este grupo taxonómico cumplen una función ecológica relevante en la trama trófica pelágica antártica debido a que son presas de peces (^{Hudson et al., 2014}), aves marinas (^{Rogers et al., 2012}; ^{Rombolá et al., 2012}; ^{Santora et al., 2017}), lobos marinos (^{Yamanaka, 1983}) y ballenas Balaenopteridae (^{Stone y Hamner, 1988}; ^{Murase et al., 2002}; ^{Nowacek et al., 2011}), acortando el proceso de transferencia de energía de la producción primaria a los niveles tróficos superiores. Además, estos organismos realizan amplios desplazamientos verticales en la columna de agua, por lo que son considerados elementos claves en la bomba biológica e incluso un elemento fundamental en el proceso de acoplamiento bento-pelágico en la región Antártica (^{Schmidt et al., 2011}; ^{Conroy et al., 2020}).

En la Península Antártica, los eufáusidos en sus etapas larvarias y juveniles junto con los copépodos y las salpas son uno de los tres grupos principales que componen el zooplancton (^{Schnack-Schiel y Mujica, 1994}), aunque algunas especies de eufáusidos durante su etapa adulta son considerados organismos micronectónicos. Este es un grupo taxonómico que ha sido ampliamente estudiado en la región antártica, particularmente Euphausia superba debido a su elevada abundancia en la zona (^{Piatkowski, 1985}; ^{Hosie et al., 1988}; ^{Cavan et al., 2019}). Para el estrecho de Gerlache, el conocimiento de los eufáusidos incluye: distribución geográfica, comportamiento migratorio vertical, estructura de tallas de la población (^{Nordhausen, 1994}a; Zhou et al., 1994; ^{Lawson et al., 2008}; ^{Wiebe et al., 2011}; Cleary et al., 2016), tasas metabólicas de herbívora y respiración, su aporte al flujo de carbono (^{Huntley y Brinton, 1991}; Hernández-León et al., 2000, 2001, 2013; ^{Reiss et al.2017}) así como la relación entre las tasas de reclutamiento y abundancia con los eventos ENOS de origen en el Pacífico tropical (^{Loeb et al., 2009}).

El estrecho de Gerlache, ubicado en la zona noroccidental de la Península Antártica, presenta una geomorfología y batimetría que promueve el desarrollo de patrones de circulación particulares en las zonas norte y sur, que traen como consecuencia condiciones hidrográficas diferentes (^{Rodríguez et al., 2002}; ^{Zhou et al., 2002}, 2006; ^{Torres-Parra et al., 2020}). Considerando que las condiciones de temperatura y salinidad determinan en gran medida la estructura y composición de la comunidad planctónica en una localidad (Rodríguez et al., 2002; ^{Leonori et al., 2017}), es de esperar que las especies que conforman el conjunto de eufáusidos epipelágicos en el estrecho Gerlache exhiban una tendencia particular de variación espacial, la cual estaría relacionada con las condiciones térmicas y salinas propias de cada sector del estrecho, de tal manera que la estructura del conjunto de eufáusidos será diferente entre estos sectores.

Para poner a prueba esta hipótesis, se evaluaron aspectos relacionados con la ecología espacial del conjunto de eufáusidos epipelágicos en el estrecho Gerlache durante el verano austral de 2015 en el marco de la primera expedición científica de Colombia a la Antártica - “Expedición Caldas”. Se abordaron las siguientes preguntas de investigación: 1. ¿Es similar la composición taxonómica del conjunto de eufáusidos presente en la zona epipelágica en el sector norte y sur del Estrecho Gerlache? y 2. ¿Es homogénea la distribución espacial de la abundancia de eufáusidos en la zona epipelágica del estrecho Gerlache durante el periodo de estudio?

ÁREA DE ESTUDIO

El Estrecho de Gerlache se encuentra ubicado en el sector noroccidental de la Península Antártica, delimitado por el archipiélago Palmer en el que destacan dos formaciones insulares, las islas de Amberes y Brabante (Figura 1).

Figura 1 Posición de las estaciones de muestreo en el estrecho Gerlache en la península Antártica. 

El estrecho tiene una longitud de 180 km y entre 8 y 60 km de ancho, con profundidad de 300 m en el extremo sur y 1000 m en el extremo norte (^{García et al., 2002}). La circulación superficial en el Estrecho de Gerlache fluye hacia el nororiente con velocidades superiores a 30 cm s^-1 alimentando la Corriente del Estrecho de Bransfield (^{Zhou et al., 2002}). En esta región se desarrolla un dinámico sistema de giros anticiclónicos costeros debido a la gran cantidad de bahías someras a lo largo del estrecho (Zhou et al., 2002). Durante el verano austral de 2015, la estructura térmica y salina en la parte superficial de la columna de agua mostró condiciones distintas en cada una de las entradas del estrecho, en la entrada del norte prevalecieron condiciones de estratificación térmica con salinidad homogénea, mientras que la entrada sur mostró mayor mezcla y baja salinidad en los primeros 30 m (^{Giraldo et al., 2019}; ^{Torres-Parra et al., 2020}).

MATERIALES Y MÉTODOS

Las muestras de zooplancton fueron obtenidas durante la Expedición Caldas a bordo del buque “ARC 20 de Julio” de la Armada Nacional de Colombia. El muestreo se realizó del 17 al 22 de enero de 2015, en 20 estaciones oceanográficas (Figura 1). En cada estación se realizó el registro vertical continuo de temperatura, conductividad y profundidad utilizando un perfilador Seabird® CTD (SBE 19plus SeaCat profiler CTD y SBE 25plus Sealogger CTD). La distribución horizontal de la temperatura y la salinidad fue analizada a profundidades estándar (1, 10, 50 y 100 m) para inferir las condiciones termohalinas en la zona de estudio, utilizando el método de interpolación krigging del programa Surfer®.

Se realizaron arrastres superficiales para recolectar zooplancton en cada estación de muestreo utilizando una red cónica simple de 0,6 m de diámetro y 200 µm de luz de malla con un flujómetro Hydrobios® instalado en el centro de la boca, para estimar el volumen de agua filtrado. Las muestras fueron fijadas en formol al 4 % de concentración buferizado con borato de sodio a saturación. Todos los arrastres se realizaron bajo condiciones de luz de día. Las muestras fueron etiquetadas y analizadas en el laboratorio del grupo de Investigación en Ciencias Oceanográficas de la Universidad del Valle. En el laboratorio, se fraccionó la muestra en cuatro partes iguales utilizando un submuestreador de plancton tipo Motoda, se utilizó un cuarto de la muestra de zooplancton para estimar la biomasa seca. De la fracción de las tres cuartas partes restantes se separaron, identificaron, contaron y clasificaron por estadio de desarrollo los eufáusidos, siguiendo las claves taxonómicas de ^{Antezana et al. (1976)}, ^{Baker et al. (1990)}, ^{Gibbons et al. (1999)} y ^{Brinton et al. (2000)}. Todos los conteos fueron estandarizados (individuos 1000 m^-3) a partir del volumen de agua filtrado.

Para cuantificar la biomasa seca del zooplancton de cada estación de muestreo se utilizó el método de peso seco constante (Postel et al., 2000), concentrando la muestra en un filtro de celulosa previamente secado y pesado, siendo llevada a peso constante en un horno a 60 °C durante 24 h, para ser posteriormente pesada en una balanza analítica de precisión 0,0001 g. Los registros de peso fueron multiplicados por 1,25 para ajustar la pérdida de tejido en el formaldehído (^{Hopkins, 1971}). Para cuantificar el aporte en biomasa de las diferentes especies de eufáusidos identificados en el área de estudio, se estableció el peso promedio de los individuos adultos de cada especie (excluyendo juveniles) y se multiplicó por su abundancia, estableciendo el porcentaje de aporte de cada especie a la biomasa total del zooplancton.

Se realizó el análisis de las condiciones de temperatura, salinidad y el conjunto de eufáusidos en los sectores norte y sur del estrecho como unidades de comparación de acuerdo con la caracterización geomorfológica y oceanográfica descritas por ^{Zhou et al. (2002)} y ^{Giraldo et al. (2019)}. Se realizaron pruebas t-student previa comprobación de los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas con los datos transformados con box-cox para establecer sí existían diferencias entre la temperatura y la salinidad de los sectores norte y sur del estrecho de Gerlache. Para evaluar diferencias en la abundancia de eufáusidos entre los dos sectores del estrecho se efectuó un análisis no paramétrico de Mann-Whitney y se realizó un análisis de correlación no paramétrico de Spearman para evaluar la correlación entre la abundancia de los eufáusidos en función de la temperatura y la salinidad en las profundidades evaluadas. Estos análisis estadísticos fueron ejecutados con Statistica 7.

Se realizó un análisis de escalamiento no métrico multidimensional (nMDS) a partir de una matriz de similitud establecida con el algoritmo de Bray Curtis, para inferir la variación espacial del conjunto de eufáusidos comparando los sectores norte y sur. Además, se evaluó la diferencia entre los conjuntos utilizando un análisis de Similitud (Anosim) y se estableció el aporte de cada especie a la similitud de los conjuntos de cada sector y a la disimilitud entre los sectores del estrecho utilizando un análisis de porcentaje de similitud (SIMPER) (^{Clarke, 1993}; Clarke y Ainsworth, 1993; Clarke y Warwick, 1994, 2001). Todos los análisis comunitarios se realizaron utilizando el programa Primer 6 (Clarke y Gorley, 2006).

RESULTADOS

La temperatura de los primeros 100 m de profundidad tuvo diferencias significativas entre el sector norte y el sur del estrecho (Tabla 1). El estrato superficial y a 10 m de profundidad del sector norte presentó valores de temperatura más altos que el sur, mientras que entre 50 - 100 m de profundidad la temperatura fue menor en el sector norte (Figura 2). La salinidad fue homogénea en ambos sectores para la mayoría de las profundidades excepto en el estrato superficial donde las salinidades más bajas se registraron en la región oriental del sector norte (Figura 3). La salinidad a 1 m de profundidad fue significativamente diferente entre los sectores norte y sur (Tabla 1).

Figura 2 Distribución de la temperatura del mar a 1, 10, 50 y 100 m de profundidad durante el verano austral de 2015 en el estrecho de Gerlache, península Antártica. 

Figura 3 Distribución de la salinidad a 1, 10, 50 y 100 m de profundidad durante el verano austral de 2015 en el estrecho de Gerlache, península, Antártica. 

Tabla 1 Pruebas de t para contrastar diferencias entre la temperatura (°C) y la salinidad (UPS) entre los sectores norte y sur del Estrecho de Gerlache durante el verano austral de 2015. 

Las mayores concentraciones de biomasa zooplanctónica fueron registradas en la entrada de la bahía Wilhelmina (estación 12= 2246,87 mg 100 m^-3) y entre la isla Lion e isla Amberes (estación 17= 1194,50 mg 100 m^-3) (Figura 4). La concentración de biomasa de zooplancton fue entre uno a dos órdenes de magnitud menor en el resto del área de estudio (5,32 - 697,24 mg 100 m^-3) (Figura 4).

Figura 4 Distribución de la biomasa de zooplancton (mg 100 m-3) estimada durante el verano austral de 2015 en el estrecho de Gerlache, península Antártica. 

Los eufáusidos fueron capturados en 70 % de las estaciones de muestreo, identificando cuatro especies: Euphausia crystallorophias Holt y Tattersall 1906 (79,7 %), E. superba Dana 1850 (11,4 %), Thysanoessa sp. (7,6 %) y T. macrura Sars 1883 (1,3 %). La máxima abundancia de eufáusidos fue de E. crystallorophias registrada en la estación 12 en la entrada de la bahía Wilhelmina (818 ind 1000 m^-3) (Figuras 5 y 6). Todos los individuos presentes en las muestras correspondieron a juveniles, machos y hembras. Las larvas no fueron capturadas. La proporción entre machos y hembras de E. crystallorophias fue 48,5 % machos y 51,5 % hembras, para E. superba 68,7 % machos y 31,3 % hembras, para Thysanoessa sp. 65,3 % machos y el 34,7 % hembras, y para T. macrura todos los individuos fueron hembras.

Figura 5 A. Fotografías de las especies recolectadas. B. Distribución de la abundancia total de eufáusidos (ind 1000 m-3) durante el verano austral de 2015 en el estrecho de Gerlache, península Antártica. 

Figura 6 Distribución de la abundancia de eufáusidos por especie (ind 1000 m-3) durante el verano austral de 2015 en el estrecho de Gerlache, península Antártica. 

La abundancia de las especies no tuvo diferencias estadísticas significativas entre los sectores norte y sur (Mann-Whitney, U=749, p=0,852). Sin embargo, E. crystallorophias fue más abundante en la estación 12 ubicada en el norte. Además, las capturas de E. superba se realizaron principalmente en ese sector, mientras que las especies del género Thysanoessa se registraron casi exclusivamente en el sur, con excepción de la estación 12 (Figura 6). No se encontró una relación significativa de la abundancia de ninguna de las especies con la temperatura o la salinidad, excepto E. superba correlacionada positivamente con la temperatura superficial (R=0,57, p < 0,05) y de 10 m de profundidad (R=0,64, p < 0,05).

Euphausia crystallorophias tuvo un aporte de biomasa de zooplancton equivalente a 32,1 %, E. superba 12,7 %, T. macrura 0.4 % y Thysanoessa sp. 0,3 %. En cuanto a los sectores norte y sur E. crystallorophias representó 50,1 % de la biomasa del zooplancton en el norte y 6,7 % en el sur. Euphausia superba representó 20,2 % en el norte y 2,1 % en el sur. Thysanoessa sp. representó 0,2 % en el norte y 0,4 % en el sur. Thysanoessa macrura solo fue registrada en el sur del estrecho, representando 0,9 % de la biomasa del zooplancton.

El conjunto de especies de eufáusidos en el estrecho de Gerlache mostró dos grupos significativamente diferentes (Anosim, R=0,52, p=0,005), uno conformado por la mayoría de las estaciones del sector sur del estrecho y otro con las estaciones del norte (Figura 7). Para la solución bidimensional obtenida por el nMDS, las correlaciones de Spearman únicamente fueron altas y positivas entre la temperatura a 1 y 10 m y el eje 1 (Tabla 1). El análisis Simper sugirió que la disimilitud entre el norte y el sur fue del 89,19 %. Euphausia superba (41,0 %), E. crystallorophias (32,4 %) y Thysanoessa sp. (24,6 %) fueron las especies que contribuyeron a la mayor parte de la disimilitud entre los sectores, mientras que E. superba fue la especie que más contribuyó a la similitud del norte (99,8 %) y Thysanoessa sp. la que tuvo la mayor contribución a la similitud del sur (89,7 %).

Figura 7 Análisis no métrico multidimensional utilizando el algoritmo de Bray Curtis, con base en la matriz de abundancia de las especies de eufáusidos registradas durante el verano austral de 2015 en el estrecho de Gerlache, península Antártica. 

Tabla 2 Correlaciones de Spearman entre los ejes del Análisis no métrico multidimensional y los parámetros físicos, durante el verano austral de 2015 en el estrecho de Gerlache, península Antártica. 

DISCUSIÓN

Cuatro especies de eufáusidos fueron registradas en la zona epipelágica del estrecho Gerlache durante el verano austral de 2015. Esta baja riqueza específica coincide con estudios previos en bahía Margarita, al sur del estrecho Gerlache (^{Marrari et al., 2011}; ^{Parker et al., 2011}), en donde registraron a T. macrura, E. crystallorophias y E. superba. Para el mar de Escocia, ^{Ward et al. (2004)} registraron a E. superba, T. macrura y T. vicina, especies que habían sido previamente halladas en el Estrecho Gerlache durante el invierno (Nordhause, 1994a).

En las aguas neríticas antárticas, E. crystallorophias es la especie de eufáusido más común (Mauchline y Fisher, 1969; ^{Thomas y Green, 1988}; ^{Pakhomov y Perissinotto, 1996}; ^{Sala et al., 2002}; ^{La et al., 2015}). Esta es una especie con un amplio espectro de alimentación, que incluye diatomeas, bacterias, detrito orgánico y algas que crecen debajo del hielo (Mauchline y Fisher, 1969; ^{Melnikov y Spiridonov, 1996}; Pachamov y Perissinotto, 1996; ^{Ju y Harvey, 2004}; ^{Lee et al., 2013}) y que alcanza densidades promedio entre 450 a 1400 ind 100 m^-3 (^{Everson, 1987}; Pakhomov et al., 1998). La mayor abundancia de E. crystallorophias en el verano de 2015 fue 818 ind 1000 m^-3 en la zona central del estrecho, siendo la especie que dominó en número y en aporte de biomasa el conjunto de eufáusidos en el área de estudio, similar a lo mencionado por ^{Daly y Zimmerman (2004)} y ^{Marrari et al. (2011)} para el sector occidental de la península Antártica. Incluso, la abundancia registrada en el presente estudio fue mayor a la que había sido registrada para la zona nerítica del mar de Bellingshausen (bahía Margarita) por ^{Siegel y Harm (1996)}.

Euphausia superba es quizás la especie de eufáusido más ampliamente estudiada en el mundo (^{Nicol, 2006}; ^{Siegel, 2016}). Esta especie, endémica del océano Antártico, no solo es el eufáusido de mayor talla (adultos: 42-65 mm) o el más abundante en el área, sino que es una especie clave en el flujo biogeoquímico del carbono y hierro y en la dinámica trófica del ecosistema pelágico antártico (^{Everson, 2000}; ^{Nowacek et al., 2011}; ^{Gleiber et al., 2012}; ^{Schmidt et al., 2016}; ^{Trathan y Hill, 2016}). Euphausia superba sostiene una extensa actividad pesquera internacional desde hace 50 años (Nicole et al., 2012; Nicole y Foster, 2016). Aunque esta especie habita principalmente el ambiente oceánico antártico (Siegel y Watkins, 2016), Gerlache se conoce como una de las regiones de mayor abundancia en la península Antártica (^{Huntley y Brinton, 1991}), probablemente asociado con el patrón de circulación local que favorece el tiempo de residencia de las larvas en un ambiente protegido con alta productividad (^{Varela et al., 2002}; ^{Zhou et al., 2002}, 2006; ^{Jiang et al., 2013}), como también ha sido registrado en el estrecho de Bransfield (^{Hofmann y Murphy, 2004}). Sin embargo, la mayoría de los grandes enjambres de E. superba se distribuyen en aguas oceánicas, acercándose a zonas costeras durante el verano (Atkinson et al., 2008; ^{Tarling et al., 2009}).

Thysanoessa macrura es la especie de eufáusido con mayor consistencia en su distribución espacial en el océano Antártico, y puede llegar a sobrepasar en abundancia los enjambres de E. superba (^{Kittel y Stepnik, 1983}; ^{Daly y Macaulay, 1988}; ^{Nordhausen et al., 1994}a). Thysanoessa macrura realiza cortas migraciones verticales en ciclo día-noche, concentrándose en la zona epipelágica de la columna de agua (^{Loeb y Shulenberger, 1987}; ^{Lancraft et al., 1989}; Nordhausen, 1992), en el estrecho se le ha hallado en profundidades de hasta 120 m (Nordhausen et al., 1994b).

Alrededor de los 60° S Thysanoessa vicina y T. macrura presentan un traslape de rango de distribución geográfico, por lo que es posible que el tipo de Thysanoessa sp. registrado en este estudio corresponda a alguna de estas dos especies considerando que son morfológicamente similares y su identificación taxonómica tradicional depende de caracteres diagnósticos como el tamaño corporal de los adultos, que para T. vicina es de aproximadamente 16 mm y para T. macrura es de unos 30 mm. De acuerdo con ^{Thiriot-Quiévreux et al. (1998)}, estas especies tienen un número diferente de cromosomas por lo que se recomienda implementar análisis de cariotipos para establecer con total certeza la potencial presencia de T. vicina en el estrecho.

En el presente estudio no fueron capturadas larvas de ninguna especie. Thysanoessa macrura desova al final de invierno y para la época de verano los individuos ya corresponderán a juveniles (^{Wallis et al., 2018}). Sin embargo, E. crystallorophias y E. superba presentan la temporada de desove durante el verano (^{Zhou et al., 2002}), por lo que la ausencia de estadios iniciales de desarrollo de estas dos especies durante el periodo de muestreo puede ser consecuencia de condiciones climáticas atípicas registradas en la península Antártica durante el primer semestre del 2015, que retardaron el ingreso de condiciones características del verano en la región (^{Blunden y Arndt, 2016}).

Las proporciones de sexos registradas en el presente estudio fueron diferentes para cada una de las especies. Para el caso de E. superba se ha registrado que los machos crecen más rápido que las hembras (^{Kawaguchi et al., 2007}), lo cual podría explicar la mayor tasa de machos con respecto a las hembras registrada en este estudio. Para E. crystallorophias la proporción de sexos fue cercana a uno, lo cual coincide con lo registrado por ^{Pakhomov y Perissinoto (1996)}, quienes registraron esta misma proporción para esta especie en diferentes ambientes neríticos del continente Antártico durante verano. Para T. macrura se registraron únicamente hembras, posiblemente debido a los pocos individuos que fueron capturados de esta especie. Para esta especie se ha reportado una dominancia de las hembras, llegando a representar hasta 75 % de la población adulta durante verano (^{Nordhausen, 1992}; ^{Haraldsson y Siegel, 2014}).

Pocos estudios han demostrado de manera específica una relación entre la temperatura o la salinidad y la abundancia de los eufáusidos en la Antártica (^{Weber et al., 1986}; ^{Trathan et al., 2003}; ^{Lee et al., 2013 Leonori et al., 2017}). En una escala espacial de 1 - 100 km, las agregaciones de eufáusidos pueden depender de las condiciones batimétricas locales, por ejemplo, en zonas como el talud continental o al interior del estrecho, las mayores concentraciones de eufáusidos serán el resultado del efecto de las características topográficas sumado al patrón local de circulación que favorece los procesos de retención local (^{Zhou et al., 2002}, 2006; ^{Jiang et al., 2013}). Esta podría ser una de las razones por las que en la estación 12 del presente estudio se registraron las mayores abundancias de eufáusidos, debido a su ubicación en un área protegida y con poca velocidad en las corrientes que se forman en la zona (Zhou et al., 2002; ^{Torres-Parra et al., 2020}).

Las condiciones termohalinas en la zona epipelágica del estrecho de Gerlache durante el verano austral de 2015 fueron similares a las registradas durante el verano austral de 1995 (^{Rodríguez et al., 2002}), con mayor temperatura en el estrato de 1 - 10 m que en el estrato de 50 - 100 m, mientras que en el sector sur la temperatura fue similar en los primeros 100 m de profundidad. La baja salinidad superficial registrada en el sector norte de Gerlache, particularmente cerca de bahía Charlotte y bahía Hughes del sector norte de la costa de Danco, probablemente sea debida al aporte de agua de deshielo, condición que es frecuente durante el verano austral en las zonas costeras del continente antártico (Smith y Klinck, 2002; ^{Eveleth et al., 2017}), aunque las condiciones climáticas durante el periodo de muestreo promovieron condiciones de baja tasa de deshielo (^{Blunden y Arndt, 2016}).

La distinción del conjunto de eufáusidos epipelágicos en los dos sectores del estrecho, podría estar influenciado por recursos tróficos distintos en cada sector. Los cambios en la temperatura y salinidad en la columna de agua pueden llegar a tener efectos importantes en el tipo de fitoplancton dominante (^{Mendes et al., 2018}). ^{Rodríguez et al. (2002)} registraron que el sector sur estuvo dominado por ultraflagelados, mientras que el norte estuvo dominado por diatomeas microplanctónicas. Asimismo, ^{Giraldo et al. (2019)}, reportaron diferencias en cuanto al tamaño de los copépodos presentes en los sectores norte y sur del estrecho, siendo los adultos del norte un orden de magnitud más pequeños que los del sector sur del estrecho. Esta condición podría estar modulando la estructura y composición del conjunto de eufáusidos en esta localidad, considerando además que E. superba ha presentado una preferencia por copépodos pequeños (^{Atkinson y Snÿder, 1997}), lo cual podría explicar la presencia exclusiva de esta especie en el sector norte del Estrecho Gerlache