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Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras - INVEMAR
versión impresa ISSN 0122-9761
Bol. Invest. Mar. Cost. vol.50 supl.1 Santa Marta dic. 2021 Epub 14-Dic-2021
https://doi.org/10.25268/bimc.invemar.2021.50.suplesp.951
Notas
Observaciones sobre la diversidad genética de la foca leopardo (Hydrurga leptonyx) a partir del análisis de ADN mitocondrial, en la costa de Danco, península Antártica
1
http://orcid.org/0000-0003-3652-0027
2
*
http://orcid.org/0000-0003-4023-9908
3
http://orcid.org/0000-0001-6853-8307
4
http://orcid.org/0000-0001-7972-9352
1Laboratorio de Ecología Molecular de Vertebrados Acuáticos-LEMVA, Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Carrera 1 No. 18A-10, Bogotá, Colombia. lv.hernandez10@uniandes.edu.co
2Programa Antártico Colombiano, Comisión Colombiana del Océano, Carrera 86 # 51 - 66 Oficina 306 Edificio World Business Center-WBC, Bogotá, Colombia. daliac.barraganbarrera@gmail.com
3Departamento de Biología de Predadores Tope, Instituto Antártico Argentino, Avenida 25 de Mayo, San Martín, Buenos Aires , Argentina. negretejavi@gmail.com
4Instituto de Ciencias Polares, Ambiente y Recursos Naturales, ICPA-UNTDF, Ushuaia, Tierra del Fuego, Argentina. sebapoljak@hotmail.com
5Instituto Antártico Uruguayo, Av. 8 de Octubre 2958, 11600 Montevideo, Uruguay. frietsapriza@gmail.com
6Laboratorio de Ecología Molecular de Vertebrados Acuáticos-LEMVA, Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes, Carrera 1 No. 18A-10, Bogotá, Colombia. sj.caballero26@uniandes.edu.co
The leopard seal (Hydrurga leptonyx) is a genetically low-studied species. In order to conduct the first genetic diversity assessment of this species in Danco Coast (Antarctic Peninsula), 423 bp of the mitochondrial DNA Control Region (mtDNA-CR) was sequenced from 13 blood samples collected in Primavera Base (62º15’S, 58º39’W) during the 2011-2012 austral summer. Our results showed high haplotype diversity (h = 0.99), with various divergent haplotypes. Our findings suggest that leopard seals in the Danco Coast could represent different phylogroups; however, including more genetic markers are needed to confirm this hypothesis.
KEYWORDS: Seal; Pinnipeds; mtDNA; Control Region; Antarctica.
La foca leopardo (Hydrurga leptonyx) es una especie poco estudiada a nivel genético. Con el fin de realizar la primera evaluación de la diversidad genética de esta especie en la costa de Danco (Península Antártica), se secuenció 423 pb de la Región Control del ADN mitocondrial (ADNmt-CR) de 13 muestras de sangre colectadas en la Base Primavera (62º15’S, 58º39’W) durante el verano austral 2011-2012. Los resultados mostraron una alta diversidad de haplotipos (h = 0.99), con varios haplotipos divergentes. Nuestros hallazgos genéticos sugieren que las focas leopardo de la costa de Danco podrían representar diferentes filogrupos; sin embargo, es necesario incluir más marcadores genéticos para confirmar esta hipótesis.
PALABRAS CLAVE: Foca; Pinnípedos; ADNmt; Región Control; Antártida.
La foca leopardo (Hydrurga leptonyx) es un pinnípedo Antártico con una amplia distribución circumpolar tanto en aguas antárticas como subantárticas (Bester et al., 2002; Rodríguez et al., 2003; Hückstädt, 2015; Rogers, 2018) (ver Figura 1). La foca leopardo es una especie solitaria y pagofílica que se dispersa ampliamente en bajas densidades a lo largo de la plataforma de hielo (Rogers, 2009), y algunos individuos se desplazan hasta zonas subantárticas. Los avistamientos oportunistas de focas leopardo fuera de su rango primario han ocurrido en Argentina (Castello y Rumboll, 1978; Rodríguez et al., 2003; Daneri et al., 2011), Brasil (Pinedo, 1990; Rosas et al., 1992; Ferreira et al., 1995; Silva, 2004; Moura et al., 2011), Chile (Hückstädt, 2015; Acevedo et al., 2017), Uruguay (Juri, 2017), Sudáfrica (Best, 1971; Vinding et al., 2013; Hückstädt, 2015; datos no publicados de ciencia ciudadana), Nueva Zelanda y Australia (Hückstädt, 2015; Rogers, 2018) (Figura 1, tabla S1 en material complementario). Sin embargo, esta especie muestra un área de acción restringida (Meade et al., 2015) lo que podría resultar en estructura poblacional (Davis et al., 2008).
La foca leopardo muestra un amplio rango dietario y se alimenta de presas desde niveles tróficos bajos como el kril, hasta niveles tróficos altos como peces, cefalópodos, pingüinos e incluso crías de otras especies de focas (Zhao et al., 2004; Hall-Aspland y Rogers, 2004; Casaux et al., 2009; Botta et al., 2018). El cambio climático ha provocado una reducción en los niveles de hielo, que posteriormente ha modificado el ensamblaje del plancton epipelágico (Mendes et al., 2013; Giraldo et al., 2019, Mojica y Franco-Herrera, 2019). En consecuencia, las focas leopardo han mostrado un mayor consumo de kril (Guerrero et al., 2014; Botta et al., 2018). Estas especializaciones dietéticas podrían reflejar divergencias genéticas poblacionales a largo plazo como se ha reportado en las orcas Antárticas (LeDuc et al., 2008).
Divergencias relacionadas con los rasgos de la historia de vida de esta especie han sido reportadas en las vocalizaciones emitidas por individuos de foca leopardo (Thomas y Golladay, 1995; Rogers y Cato, 2002), las cuales se han asociado principalmente con el comportamiento reproductivo (Rogers, 2018). Particularmente, los machos adultos tienden a tener repertorios vocales únicos (Rogers y Cato, 2002; Rogers, 2007), lo que podría tener repercusiones en la estructura poblacional si esta divergencia acústica afecta la selección de pareja por parte de las hembras (Rogers, 2009).
Dada la biología de la foca leopardo, la cual exhibe un área de acción restringida, divergencias en la dieta y en las vocalizaciones asociadas a la reproducción, y fidelidad al sitio de muda y reproducción (Walker et al., 1998; Hiruki et al., 1999; Negrete et al., 2014), es posible que exista algún grado de diferenciación genética entre individuos (Hamilton, 2009). Sin embargo, debido a que los hábitos pagofílicos de la foca leopardo le permiten distribuirse ampliamente sobre el hielo errante, también es posible que los individuos puedan mantener la conectividad genética entre poblaciones aisladas. No obstante, los análisis genéticos de la foca leopardo son muy escasos (e.g., Slip et al., 1994; Fyler et al., 2005; Bonillas-Monge, 2018) debido a su distribución amplia y solitaria incluso en áreas remotas (Southwell et al., 2003; Davis et al., 2008), lo que la convierte en una de las especies de fócidos menos estudiadas de la Antártida a nivel poblacional. Por lo tanto, en este estudio se presenta la primera descripción de la diversidad genética de la foca leopardo en la costa de Danco, cerca de la Base Primavera de la Península Antártica, utilizando un fragmento de 423 pares de bases (pb) de la Región Control de ADN mitocondrial (ADNmt-CR) heredada por linaje materno.
Se colectaron muestras de sangre de 13 focas leopardo adultas durante el verano austral de 2011-2012 cerca de la Base Primavera (62º15’S, 58º39’O) en la costa de Danco (64°09’S, 60°57’O, Figura 1). Los animales fueron inmovilizados usando un sistema de lanzamiento de dardos con una pistola de aire de teleinyección desde el hielo o desde un bote, dependiendo de la ubicación de los individuos (Botta et al., 2018). La determinación del sexo se realizó mediante inspección visual de los órganos genitales externos. Se tomaron muestras de sangre de la vena intervertebral epidural y se almacenaron en EDTA (ácido etilendiaminotetraacético) a -20 °C para los análisis genéticos posteriores.
Figura 1 Rango de distribución de la foca leopardo (Hydrurga leptonyx) en la Península Antártica como área de distribución primaria, incluyendo las ocurrencias fuera de esta zona como área de distribución secundaria (Oceanía, Sudáfrica y Suramérica). El círculo rojo indica la ubicación de la Base Antártica Argentina Primavera (62º15’S, 58º39’W), que se encuentra en inmediaciones de la costa de Danco al noroeste de la Península Antártica (64°09’S, 60°57’W), donde las muestras de focas leopardo fueron colectadas para este estudio.
Se extrajo ADN de cada muestra usando el kit Stratec molecular© para sangre y tejido siguiendo el protocolo estándar de extracción de sangre. Se amplificó un fragmento de ADNmt-CR mediante una Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR) utilizando los primers TRO directo (5’-CCTCCCTAAGACTCAAGG-3’) e inverso (3’-GTAGACCAAGAATGAAGTCC-5’) (Slade et al., 1994), siguiendo el protocolo descrito por Barragán-Barrera et al. (2017). Los productos de PCR se purificaron siguiendo el protocolo de polietilenglicol (PEG al 20 %) y se secuenciaron utilizando el método de Sanger (Sanger y Coulson, 1975).
Las secuencias obtenidas de ADNmt-CR se recortaron a 423 pb, se editaron y alinearon utilizando el algoritmo Muscle en el software Geneious versión 11 (Drummond et al., 2009). La caracterización de haplotipos se realizó utilizando el software MacClade (Maddison y Maddison, 2011). Se utilizó el software Network (Bandelt et al., 1999) para construir una red haplotípica con las secuencias obtenidas y la única secuencia de ADNmt-CR disponible en NCBI para la foca leopardo publicada por Slade et al. (1994) (número de acceso en GenBank U03590.1), utilizando el método de Median Joining (M-J) (Bandelt et al., 1999). Finalmente, se utilizó el software Arlequin versión 3.5 (Excoffier y Lischer, 2010) para evaluar la diversidad genética, incluidos los índices de diversidad haplotípica (h) y nucleotídica (π).
Se encontraron trece haplotipos en los 14 individuos analizados (12 haplotipos de 13 muestras de la costa de Danco, y un haplotipo reportado por Slade et al. (1994), de los cuales solo el haplotipo llamado HL6 fue compartido por dos individuos. Las 12 secuencias de haplotipos identificadas en la costa de Danco se publicaron a GenBank con los números de acceso MW168801 a MW168812 (ver tabla S2 en material complementario).
En la red de haplotipos, el haplotipo reportado por Slade et al. (1994) y nombrado en este estudio como CR1, estaba conectado por un paso mutacional al haplotipo HL1, el cual parece ser el haplotipo más ancestral debido a su posición central y al número de conexiones con otros haplotipos que se originan de él (Caballero et al., 2015). Los haplotipos HL2 y HL3 también se conectaron a HL1 por un paso mutacional, mientras que los haplotipos HL7, HL8, HL9, HL10 y HL12 se conectaron a HL1 por más de un paso mutacional (Figura 2). Por ejemplo, HL7, HL8, HL10 y HL12 parecen ser los haplotipos más divergentes, separados de HL1 por un mayor número (> 5) de pasos mutacionales.
Figura 2 Red haplotípica de individuos de focas leopardo (Hydrurga leptonyx) presentes en la costa de Danco, Península Antártica. El haplotipo CR1 corresponde a la única secuencia publicada en NCBI por Slade et al. (1994).
En cuanto a la diversidad haplotípica (h) y nucleotídica (π), en este estudio se encontraron altos valores para la foca leopardo (h = 0,99; π = 1,76 %; N = 14), similares a los valores reportados para otras especies de pinnípedos que se reproducen en el hielo errante, como la foca de casco (Cystophora cristata; h = 0,96; π = 1,47 %; N = 123; Davis et al., 2008). Estas especies pagofílicas muestran una alta diversidad genética, probablemente debido a la naturaleza inestable del hábitat de hielo, lo que dificulta la fidelidad del sitio, y por tanto resulta en una gran población reproductiva. De hecho, se ha sugerido que la distribución de pinnípedos pagofílicos a lo largo de los bloques de hielo errante en densidades bajas no favorece el desarrollo de la estructura de la población, incluso si los individuos regresan a las áreas natales (Davis et al., 2008).
Nuestros resultados sugieren que la población de focas leopardo muestreadas cerca de la Base Primavera tiene una alta diversidad genética, representada por un número muy bajo de haplotipos compartidos (a excepción del haplotipo HL6), así como algunos haplotipos divergentes, lo cual es particularmente interesante considerando el bajo tamaño de la muestra y que todos los individuos fueron muestreados en la misma área. Es posible que las focas leopardo muestreadas en la costa de Danco puedan representar diferentes filogrupos, probablemente porque esta especie muestra fidelidad de sitio a las áreas reproductivas a pesar de su amplia distribución favorecida por sus hábitos pagofílicos (Rogers, 2018). Sin embargo, es posible que el cambio climático pueda afectar su distribución y potencialmente su estructura genética, particularmente en el oeste de la Península Antártica donde se han reportado temperaturas más altas (Vaughan et al., 2003; IPCC, 2014; Mojica-Moncada et al., 2019). Es posible que una mayor presencia de bloques de hielo pueda mantener una conectividad genética más amplia o pueda restringir el flujo de genes debido al descongelamiento prematuro de los bloques de hielo. Se necesitan más estudios genéticos que incluyan la evaluación de genes nucleares y la inclusión de un mayor número de muestras de otras regiones geográficas a lo largo de la Península Antártica para determinar así la estructura genética de la foca leopardo en esta región, dada su potencial vulnerabilidad a los efectos de cambio climático (Vaughan et al., 2003; IPCC, 2014; Mojica-Moncada et al., 2019).
AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue posible gracias a la cooperación internacional desarrollada en el marco de la II Expedición Científica de Colombia a la Antártida “Almirante Lemaitre”. Apreciamos el apoyo de la Dirección Nacional del Antártico Argentino y del Instituto Antártico Argentino, que proporcionó toda la logística necesaria para realizar el trabajo de campo. Un agradecimiento especial al Programa Antártico Colombiano, a la Armada Nacional de Colombia, la Comisión Colombiana del Océano, y a la tripulación del buque “ARC 20 Julio” por su valioso apoyo para el desarrollo exitoso de las Expediciones Científicas de Colombia a la Antártida. Agradecemos a Diego F. Mojica-Moncada por su apoyo logístico. También agradecemos al equipo técnico de laboratorio de la Universidad de los Andes, y a Sonia Quintanilla por su valioso apoyo en el trabajo de laboratorio. Se agradece al Ministerio de Ciencia, Tecnología e Innovación de Colombia (MinCiencias) por otorgar una beca postdoctoral a Dalia C. Barragán-Barrera a través del Fondo Francisco José de Caldas (Convocatoria No. 848 de 2019).
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MATERIAL SUPLEMENTARIO
Tabla S1 Ocurrencias de la foca leopardo (Hydrurga leptonyx) representadas en la Figura 1, alrededor Península Antártica como su área de distribución primaria y en Oceanía, Sudáfrica y Suramérica como áreas de distribución secundaria. Para cada ocurrencia, se incluyó el país, localidad, latitud decimal, longitud decimal y la referencia del estudio.
Tabla S2 Relación de la muestra de cada foca leopardo (Hydrurga leptonyx) colectada en la costa de Danco con cada haplotipo identificado por Slade et al. (1994) y en este estudio. Para cada individuo, se incluyó el ID de la secuencia en NCBI, el número de acceso a Genbank, el nombre del haplotipo utilizado en la gráfica de la red (Figura 2), el sexo y la referencia del estudio.
Recibido: 29 de Septiembre de 2019; Aprobado: 24 de Noviembre de 2020
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